A Ciência das Abelhas - Zootecnia (2025)

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<p>A Ciência</p><p>das Abelhas</p><p>Pesquisa e desenvolvimento sobre</p><p>polinizadores e polinização</p><p>Organizadoras</p><p>Ana Lúcia Delgado Assad</p><p>Kátia Paula Aleixo</p><p>Associação Brasileira de Estudos das Abelhas</p><p>A.B.E.L.H.A.</p><p>A Ciência das Abelhas - Pesquisa e</p><p>desenvolvimento sobre polinizadores e</p><p>polinização</p><p>São Paulo</p><p>2024</p><p>Capa: Rainha e operárias da abelha sem ferrão uruçu-amarela (Melipona flavolineata) em favo de cria.</p><p>Foto: Cristiano Menezes</p><p>Projeto gráfico e diagramação: Maker Mídia</p><p>Associação Brasileira de Estudos das Abelhas (A.B.E.L.H.A.)</p><p>Nenhuma parte desta publicação poderá ser reproduzida por</p><p>qualquer meio ou forma sem a autorização da Associação</p><p>Brasileira de Estudos das Abelhas - A.B.E.L.H.A.</p><p>A violação dos direitos autorais é crime estabelecido na lei nº</p><p>9.610/98 e punido pelo artigo 184 do Código Penal.</p><p>Diretora Executiva</p><p>Ana Lúcia Delgado Assad</p><p>Secretário Executivo</p><p>Antonio Celso Camargo Villari</p><p>24-211175 CDD-595.799</p><p>Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)</p><p>(Câmara Brasileira do Livro, SP, Brasil)</p><p>A Ciência das abelhas [livro eletrônico] :</p><p>pesquisa e desenvolvimento sobre polinizadores</p><p>e polinização / organizadoras Ana Lúcia Delgado</p><p>Assad, Kátia Paula Aleixo. -- São Paulo :</p><p>Abelha, 2024.</p><p>PDF</p><p>Vários autores.</p><p>Bibliografia.</p><p>ISBN 978-65-980272-3-0</p><p>1. Abelhas - Criação 2. Abelhas - Manejo</p><p>3. Abelhas - Produção 4. Melipona 5. Meliponicultura</p><p>6. Polinização 7. Polinizadores I. Assad, Ana Lúcia</p><p>Delgado. II. Aleixo, Kátia Paula.</p><p>Índices para catálogo sistemático:</p><p>1. Abelhas : Criação : Zoologia 595.799</p><p>Aline Graziele Benitez - Bibliotecária - CRB-1/3129</p><p>Associação Brasileira de Estudos das Abelhas</p><p>A.B.E.L.H.A.</p><p>A Ciência das Abelhas - Pesquisa e</p><p>desenvolvimento sobre polinizadores e</p><p>polinização</p><p>Organizadoras</p><p>Ana Lúcia Delgado Assad</p><p>Kátia Paula Aleixo</p><p>Adna Suelen Dorigo</p><p>Adriana Chaves</p><p>Agnes Vitória Del Sent Cadore</p><p>Airton Torres Carvalho</p><p>Alane Sousa Pastor</p><p>Alex Sandro Poltronieri</p><p>Álex Souza De Araújo</p><p>Alistair John Campbell</p><p>Allan de Figueiredo Villela</p><p>Ana Laura Dutra</p><p>Ana Paula Salomé Lourencetti</p><p>Anderson Schwamke</p><p>Anna Pazini Hautequestt</p><p>Annelise de Souza Rosa Fontana</p><p>Artur Campos Dália Maia</p><p>Bárbara Dos Santos Conceição Lopes</p><p>Bárbara Nóbrega Rodrigues</p><p>Blandina Felipe Viana</p><p>Bruno Salomão Pavan</p><p>Caíque Barcellos da Silva</p><p>Carmen Sílvia Soares Pires</p><p>Catarina Dias de Freitas</p><p>Catarina Silva Correia</p><p>Cristiano Menezes</p><p>Daiana Antonia Tavares</p><p>Daiana de Oliveira Nunes</p><p>Daniel Santiago Pereira</p><p>Daniela Maria do Amaral Ferraz Navarro</p><p>Danilo Boscolo</p><p>Davi de Lacerda Ramos</p><p>David De Jong</p><p>Diogo Oliveira Ambrosio</p><p>Dora Ann Lange Canhos</p><p>Dora Carmela Ramirez Gatty</p><p>Dylan Thomas Telles Amandio</p><p>Edilson Braga Rodrigues</p><p>Eduardo A. B. Almeida</p><p>Eduardo Freitas Moreira</p><p>Eliana Maria Gouveia Fontes</p><p>Eric Antonio Luiz da Silva</p><p>Erick Pereira</p><p>Ericles Charles da Silva Melo</p><p>Evando Viana De Oliveira Filho</p><p>Felipe Andrés León Contrera</p><p>Felipe Deodato da Silva e Silva</p><p>Fernanda Gonçalves Mistrin</p><p>Fernando Figueiredo Goulart</p><p>Fernando Pedroni</p><p>Francisco Danilo Nunes da Silva</p><p>Franklin Amaro de Souza</p><p>Frédéric Mertens</p><p>Gabriel Augusto Rodrigues de Melo</p><p>Gabriel Baptistella Tonelotti</p><p>Gabrielle Ricci Novello</p><p>Geane Vasconcellos de Vasconcelos</p><p>Geraldo Wilson Fernandes</p><p>Geusa Simone de Freitas</p><p>Hayron Kalil Cardoso Cordeiro</p><p>Isabela Cristhina Reis dos Santos</p><p>Isabela Maciel Fontão Pereira</p><p>Israel Munck</p><p>Jamille Costa Veiga</p><p>Janaina Brito de Pinho</p><p>Jeferson Gabriel da Encarnação Coutinho</p><p>Jeffeson Juscelino da Silva Sobral</p><p>Jhon Vitor Neri de Souza</p><p>João Batista Pavesi Simão</p><p>José Augusto dos Santos Silva</p><p>Autores</p><p>José Romário Nunes dos Santos</p><p>Juliana Akemi Hiruma Lima</p><p>Juliana Macedo de Souza</p><p>Kamila Leão Leão</p><p>Kamilla Castelan</p><p>Karen Luisa Haag</p><p>Karine Aparecida de Lima</p><p>Kleber Felipe Alves da Silva</p><p>Larissa de Oliveira Leite</p><p>Lázaro da Silva Carneiro</p><p>Leandro Freitas</p><p>Leda Naiara Pereira Costa</p><p>Leticia Ramos</p><p>Lílian Caesar</p><p>Luan Cesar Xavier de Lira</p><p>Lucas Martins Bernardes</p><p>Lucas Miotelo</p><p>Luciano Cesar Pozzobon</p><p>Luísa Gigante Carvalheiro</p><p>Maklécio De Sousa Pastor</p><p>Marcelita França Marques</p><p>Marcelo Casimiro Cavalcante</p><p>Márcia Motta Maués</p><p>Márcia Regina Faita</p><p>Marcos Domingos Embaná</p><p>Marcos Estevan Kraemer de Moura</p><p>Maria Cristina Gaglianone</p><p>Maria Luíza de Freitas Konrad</p><p>Marina Wolowski</p><p>Maryland Sanchez</p><p>Mauricio Quesada</p><p>Mikail Olinda De Oliveira</p><p>Miqueias Solidade Pereira</p><p>Murilo Menck Guimarães</p><p>Nayara Moreira</p><p>Osmar Malaspina</p><p>Patricia Azevedo</p><p>Paulo Milet-Pinheiro</p><p>Rafael Leandro Corrêa Gomes</p><p>Rafaela Lorena da Silva Santos</p><p>Raíra Saloméa</p><p>Roberta Cornélio Ferreira Nocelli</p><p>Samuel Novais</p><p>Sidnei Mateus</p><p>Silvia Helena Sofia</p><p>Solange Cristina Augusto</p><p>Thais Kotelok Diniz</p><p>Thamylys Bastos Oliveira</p><p>Valdânia da Conceição Souza Pereira</p><p>Walisson Kenedy Siqueira</p><p>Welton Andrade de Carvalho</p><p>Wilson Frantine da Silva</p><p>Yumi Oki</p><p>PREFÁCIO</p><p>Em 2017, a Associação Brasileira de Estudos das Abelhas (A.B.E.L.H.A.) iniciou contato com o</p><p>Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), o Instituto Brasileiro de Meio</p><p>Ambiente e Recursos Naturais Renováveis (Ibama) e o Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e</p><p>Comunicações (MCTIC), com o objetivo de implantar uma ação de apoio ao desenvolvimento de pro-</p><p>jetos para responder questões científicas relacionadas aos polinizadores, com foco em abelhas, e sua</p><p>relação com a agricultura e a conservação da biodiversidade.</p><p>No decorrer das negociações, foram selecionados cinco temas que necessitavam de respostas</p><p>com base no conhecimento científico para melhor compreender a situação das abelhas no Brasil e</p><p>suas ameaças, bem como sua relação com cultivos agrícolas e práticas de manejo, visando promover</p><p>uma relação mais produtiva e sustentável entre a agricultura e os polinizadores. Os cincos temas se-</p><p>lecionados foram: (1) Pesquisa em patógenos e parasitas em abelhas nativas e em Apis mellifera; (2)</p><p>Monitoramento e avaliação da situação das abelhas nativas no Brasil; (3) Avaliação de ecotoxicidade</p><p>de agrotóxicos para espécies de abelhas nativas selecionadas; (4) Quantificação e caracterização de</p><p>recursos ambientais coletados por espécies de abelhas nativas; e (5) Avaliação bioeconômica do ser-</p><p>viço de polinização na produtividade agrícola em culturas.</p><p>Assim, foi elaborada em conjunto pelas quatro instituições, a Chamada Pública CNPq/MCTIC/</p><p>Ibama/Associação A.B.E.L.H.A. nº 32/2017, como uma iniciativa inédita de financiamento público-pri-</p><p>vado, para contemplar projetos nos cinco temas citados. A chamada continha as diretrizes para apre-</p><p>sentação dos projetos, as regras de seleção, os contratos e as responsabilidades das partes, e coube</p><p>ao CNPq sua implantação, gestão dos recursos e contratação dos projetos, seguindo as práticas por</p><p>ele adotadas. A chamada foi então publicada em novembro de 2017. Para a seleção dos projetos foi</p><p>constituído um Comitê Científico internacional que recomendou a contratação pelo CNPq de nove</p><p>projetos organizados em consórcios de pesquisa, com duração de três anos.</p><p>Ao longo de 36 meses ‒ com a adição de mais 12 meses em função da pandemia de Covid-19</p><p>‒, foram realizadas reuniões anuais de acompanhamento, com a apresentação dos avanços dos es-</p><p>tudos. Os grupos também promoveram e participaram de diferentes ações, entre exposições, entre-</p><p>vistas, palestras, cursos, oficinas, webinários, podcasts e vídeos. Um dos destaques foi a participação</p><p>dos coordenadores de projetos em duas edições do Congresso Brasileiro de Entomologia (2018 e</p><p>2022), com o compartilhamento dos resultados das pesquisas científicas. Vários desses resultados</p><p>estão disponíveis para acesso público no site da A.B.E.L.H.A..</p><p>https://abelha.org.br/chamada-publica-cnpq-32-2017/</p><p>Entre as aplicabilidades dos resultados dos projetos, podemos destacar duas: (1) apoio ao forta-</p><p>lecimento de práticas para uma coexistência harmônica e sustentável entre agricultura, abelhas e ou-</p><p>tros polinizadores; e (2) subsídio aos formuladores de políticas públicas e tomadores de decisão para</p><p>a promoção da conservação de polinizadores e do serviço ecossistêmico de</p><p>V, de Queiroz Balbino</p><p>V, Carvalho AT (2022) Temporal changes in gut</p><p>microbiota composition and pollen diet associated</p><p>34</p><p>Sobre o coordenador do</p><p>projeto</p><p>Airton Torres Carvalho</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas pela Universidade Federal de Pernambuco</p><p>(2005), onde também finalizou seu mestrado</p><p>em Biologia Vegetal (2008). Finalizou o douto-</p><p>rado no Programa de Pós-Graduação em Ciên-</p><p>cias Biológicas, área de concentração Zoologia,</p><p>pela Universidade Federal da Paraíba (2012).</p><p>Atualmente é professor da Universidade Fede-</p><p>ral Rural do Semi-árido (UFERSA) em Mossoró</p><p>(RN), onde desenvolve pesquisas com ecologia</p><p>de abelhas e da polinização, sua área de forma-</p><p>ção. Coordenador do Espaço ASA/UFERSA e</p><p>curador da Coleção Temática de abelhas ASA</p><p>- abelhas semiárido, é um apaixonado por abe-</p><p>lhas desde a infância, quando começou a criar</p><p>abelhas sem ferrão em 1994, através dos ensi-</p><p>namentos do seu pai. Suas pesquisas buscam</p><p>descrever aspectos amplos da história natural</p><p>de abelhas e suas relações com plantas. Nos</p><p>últimos anos tem se dedicado a entender como</p><p>as perturbações humanas no ambiente afetam</p><p>a vida e a saúde de abelhas solitárias e sociais.</p><p>Atividades de extensão, especialmente com</p><p>crianças e pessoas atípicas, têm feito parte dos</p><p>esforços do seu grupo de trabalho para conser-</p><p>vação de abelhas e dos serviços de polinização.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>airton.carvalho@ufersa.edu.br</p><p>mailto:airton.carvalho@ufersa.edu.br</p><p>Projeto CNPq nº: 400584/2018-2</p><p>Gatilhos do declínio das abelhas no Brasil:</p><p>microssensores, metagenômica e ecologia</p><p>da paisagem</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Macho da abelha sem ferrão uruçu-amarela (Melipona</p><p>flavolineata) sendo parasitado por ácaro (Leptus sp.)</p><p>36</p><p>Yumi Oki1, Kleber Felipe Alves da Silva1, Catarina Dias de</p><p>Freitas1, Leticia Ramos1, Raíra Saloméa1, Geusa Simone de</p><p>Freitas2,5, Israel Munck1, Fernando Figueiredo Goulart1, David De</p><p>Jong2, Samuel Novais3, Fernando Pedroni4, Maryland Sanchez4,</p><p>Kamilla Castelan1, Nayara Moreira1, Walisson Kenedy Siqueira1,</p><p>Leda Naiara Pereira Costa1, Franklin Amaro de Souza1, Mauricio</p><p>Quesada6, Geraldo Wilson Fernandes1</p><p>1 Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG)</p><p>2 Universidade de São Paulo (USP)</p><p>3 Red de Interacciones Multitróficas, Instituto de Ecología A.C.</p><p>4 Universidade Federal do Mato Grosso (UFMT)</p><p>5 Universidade Estadual de Montes Claros (UNIMONTES)</p><p>6 Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)</p><p>USO DA CIÊNCIA CIDADà E</p><p>ECOLOGIA DA PAISAGEM PARA</p><p>ENTENDER A SAÚDE DAS ABELHAS</p><p>NO BRASIL3</p><p>Resumo</p><p>O desaparecimento de abelhas tem sido amplamente documentado ao redor do mundo e ge-</p><p>rado uma grande preocupação quanto à conservação de espécies e à segurança alimentar. Fatores</p><p>epidemiológicos e ambientais são apontados como principais causas deste declínio. Neste capítulo</p><p>abordamos o status dessa perda no Brasil e a influência dos fatores epidemiológicos no declínio das</p><p>abelhas Apis mellifera e dos meliponíneos a partir de uma perspectiva de ciência cidadã. Comple-</p><p>mentarmente, avaliamos o efeito da paisagem no comportamento e na resistência das abelhas A.</p><p>mellifera aos parasitas, com enfoque aos ácaros, nas regiões Sudeste, Centro-Oeste e Nordeste do</p><p>país. Os resultados indicam uma influência das pragas e dos patógenos nas perdas de colmeias dos</p><p>apiários e meliponários. O estudo ainda demonstrou que parte dessas perdas poderiam ser evitadas</p><p>com o monitoramento e com o manejo adequado das colônias de abelhas. A avaliação do efeito da</p><p>paisagem no comportamento e na saúde das abelhas revelou que os apiários em torno de áreas</p><p>com menor cobertura vegetal nativa favorecem um ambiente mais adverso e com menor diversidade</p><p>de recursos florais, reforçando os efeitos estressores que conduzem a uma maior defensividade das</p><p>abelhas, limitando o crescimento da população e a resistência às pragas como o ácaro Varroa des-</p><p>tructor. As abelhas que apresentam comportamento higiênico mais efetivo atenuaram o efeito do pa-</p><p>rasitismo de ácaros. Além disso, ambientes predominantemente agrícolas, com uso de agrotóxicos,</p><p>podem deixar as colmeias ainda mais vulneráveis às pragas e ocasionar perdas. Verificou-se também</p><p>a incidência de pequenas moscas da família Phoridae (forídeos) e larvas de mariposa (conhecida</p><p>como traça da cera) em algumas colmeias. Nesses apiários notou-se que não houve um monitora-</p><p>mento frequente, reforçando a necessidade de desenvolver guias de boas práticas aos criadores de</p><p>abelhas. Os resultados gerados podem auxiliar na tomada de decisões para minimizar os possíveis</p><p>enfraquecimentos e perdas de colmeias de abelhas nas regiões estudadas.</p><p>37</p><p>Introdução</p><p>Os polinizadores são responsáveis pela</p><p>reprodução de mais de 90% das plantas com</p><p>flores em todo o ecossistema terrestre, tanto</p><p>em ambientes naturais quanto agrícolas (Gre-</p><p>enleaf e Kremen 2006a, b; Klein et al. 2007; Ol-</p><p>lerton et al. 2011; Novais et al. 2016), auxiliando</p><p>não só na manutenção das comunidades de</p><p>plantas, mas de toda a diversidade e serviços</p><p>ecossistêmicos essenciais, como a provisão</p><p>de alimentos (Ashman et al. 2004; Aguilar et</p><p>al. 2006; Potts et al. 2010a; Burkle e Alarcon</p><p>2011; Katumo et al. 2022). Dentre os poliniza-</p><p>dores, as abelhas se destacam como o maior</p><p>grupo, com as maiores populações e abun-</p><p>dância numérica em todos os habitats (Neff e</p><p>Simpson 1993; Steffan-Dewenter e Tscharntke</p><p>1999; Willmer 2011; Requier et al. 2022). Toda-</p><p>via, registros ao redor do mundo têm cada vez</p><p>mais evidenciado o declínio nas populações de</p><p>diversos grupos de polinizadores, principalmen-</p><p>te, as abelhas (Potts et al. 2010ab; Potts et al.</p><p>2016a; Maggi et al. 2016; Soroye et al. 2020;</p><p>Outhwaite et al. 2022).</p><p>O declínio das populações de abelhas</p><p>pode desencadear uma crise ambiental e ali-</p><p>mentar sem precedentes (Winfree 2010), e até</p><p>mesmo afetar seriamente a saúde dos humanos</p><p>em todo o planeta (Gallai et al. 2009; Giannini</p><p>et al. 2015; Novais et al. 2016). A abelha Apis</p><p>mellifera L. é a espécie que promove a maior</p><p>cobertura no serviço de polinização em quase</p><p>todo o mundo (Steffan-Dewenter e Tscharntke</p><p>1999; Willmer 2011), além de ser a maior produ-</p><p>tora de mel. O declínio maciço das populações</p><p>de A. mellifera na Europa e nos Estados Unidos</p><p>é um dos casos mais bem documentados em</p><p>todo o mundo (Potts et al. 2016b; Soroye et al.</p><p>2020). Alguns desses registros são datados até</p><p>mesmo antes de 1980, em que enfatizam o de-</p><p>clínio das abelhas em algumas regiões da Euro-</p><p>pa (Biesmeijer et al. 2006), enquanto no Brasil</p><p>os primeiros registros datam de 2008 (Impera-</p><p>triz-Fonseca et al. 2012). Esse declínio súbito</p><p>conhecido como “Colony Collapse Disorder”</p><p>(Distúrbio do Colapso das Colônias) (Goulson et</p><p>al. 2015; Pires et al. 2016; Evans e Chen 2021;</p><p>Flores et al. 2021) é acompanhado de sintomas</p><p>definidos: perda súbita de abelhas operárias,</p><p>desaparecimento de crias e abelhas adultas</p><p>mortas, e invasão tardia da colmeia por pragas</p><p>como, por exemplo, traças (VanEngelsdorp et</p><p>al. 2009; Evans e Chen 2021).</p><p>Diversos fatores que provocam estresse</p><p>têm sido associados ao declínio e colapso das</p><p>abelhas, como patógenos e parasitas, perda do</p><p>habitat, uso de agrotóxicos, mudanças climá-</p><p>ticas, entre outros (VanEngelsdorp et al. 2009;</p><p>Goulson et al. 2015). No entanto, ainda não</p><p>existe um estudo onde tenha sido realizado a</p><p>avaliação, considerando todos esses fatores bi-</p><p>óticos e abióticos que poderiam estar causan-</p><p>do o colapso das colônias das abelhas (Goul-</p><p>son et al. 2015). Esses fatores podem ocorrer</p><p>simultaneamente e interagir; por isso é difícil</p><p>prever o comportamento populacional das co-</p><p>lônias sob os cenários gerados pelas diferentes</p><p>combinações de fatores. Em particular, a dimi-</p><p>nuição dos recursos florais como consequên-</p><p>cia direta da perda e fragmentação do habitat</p><p>(Gallai et al. 2009; Kleijn et al. 2009; Winfree</p><p>2010), bem como pelo uso indiscriminado de</p><p>pesticidas, podem representar os gatilhos na</p><p>diminuição das populações silvestres de polini-</p><p>zadores (Johansen 1977; Johansen et</p><p>al. 1983;</p><p>Thompson e Hunt 1999; Morandin e Winston</p><p>2005; Goulson 2013).</p><p>A diversidade de recursos florais visitados</p><p>pelas abelhas afeta substancialmente a qualida-</p><p>de nutricional de sua dieta e, consequentemen-</p><p>te, seu sistema imunológico e a tolerância ao</p><p>estresse (Di Pasquale et al. 2013). A diversida-</p><p>de de pólen promove uma dieta balanceada em</p><p>38</p><p>proteínas, ácidos graxos e minerais essenciais</p><p>(Herbert et al. 1980; Avni et al. 2014). Os bene-</p><p>fícios de uma dieta polifloral incluem o aumen-</p><p>to do número e peso dos jovens (Herbert et al.</p><p>1980; Ma et al. 2015), o controle populacional</p><p>de bactérias e outros microrganismos patogê-</p><p>nicos devido à composição dos ácidos graxos</p><p>presentes nos grãos de pólen (Manning 2001,</p><p>Manning et al. 2007) e um aumento na resistên-</p><p>cia das abelhas ao estresse, fortalecendo seu</p><p>sistema imunológico (Huang 2012). Além disso,</p><p>a diversidade floral na dieta das abelhas pode</p><p>influenciar as características da diversidade de</p><p>microrganismos (fungos e bactérias, associadas</p><p>ao pólen) que estão envolvidos nos processos</p><p>de fermentação que o pólen sofre dentro das</p><p>células da colmeia, determinando os nutrientes</p><p>disponíveis para as abelhas (Gilliam 1979). Uma</p><p>dieta de baixa diversidade de recursos florais</p><p>também pode reduzir a longevidade das abe-</p><p>lhas operárias (Di Pasquale et al. 2013; Goulson</p><p>et al. 2015) e alterar os processos epigenéticos</p><p>que determinam as castas nas colônias (Lyko</p><p>et al. 2010). Por exemplo, uma deficiência ali-</p><p>mentar pode reduzir a resistência das abelhas a</p><p>doenças e patógenos, como o besouro Aethina</p><p>tumida Murray, 1867 (Cuthbertson et al. 2013)</p><p>e o endoparasito Nosema ceranae (Klee et al.</p><p>2007; Gisder et al. 2010; Copley e Jabaji 2012),</p><p>ou aqueles que são vetores de outros patóge-</p><p>nos como Varroa destructor (Chen et al. 2004;</p><p>Shen et al. 2005; Yang e Cox-Foster 2005).</p><p>Por outro lado, as abelhas desenvolveram</p><p>estratégias individuais e em grupo no combate</p><p>às doenças. Na estratégia individual, o siste-</p><p>ma imunológico inato funciona através de uma</p><p>resposta celular e/ou humoral. As respostas</p><p>celulares ocorrem via hemócitos (células da he-</p><p>molinfa) que realizam a remoção de partículas</p><p>estranhas (como patógenos) através de fagoci-</p><p>tose, formação de nódulos e encapsulamento</p><p>(Casteels et al. 1993). As respostas humorais</p><p>incluem a síntese de imuno-proteínas, como a</p><p>lisozima (enzima que hidrolisa a parede celular</p><p>de bactérias), profenoloxidase, e a síntese pelo</p><p>corpo gorduroso dos peptídeos antimicrobia-</p><p>nos, que são liberados na hemolinfa (Casteels</p><p>et al. 1993).</p><p>Alguns estudos mencionam a imunidade</p><p>social a partir do comportamento que beneficia</p><p>a colônia, como a coleta de resina e produção</p><p>de própolis que apresentam propriedades anti-</p><p>microbianas (Simone-Finstrom e Spivak 2010;</p><p>Simone-Finstrom et al. 2017) e o comporta-</p><p>mento higiênico. As colmeias com rainhas de</p><p>linhagem que apresentam maior produção de</p><p>própolis são também as colmeias mais saudá-</p><p>veis, com crias maiores e com maior longevi-</p><p>dade das abelhas operárias (Nicodemo et al.</p><p>2014). Algumas linhagens de abelhas apresen-</p><p>tam comportamento higiênico, um traço he-</p><p>reditário instintivo, muito eficaz no controle de</p><p>pragas e patógenos (Ibrahim e Spivak 2006).</p><p>Esse comportamento envolve a percepção e a</p><p>remoção de crias mortas, parasitadas ou do-</p><p>entes (Boecking e Spivak 1999; Gramacho e</p><p>Spivak 2003; Ibrahim e Spivak 2006; Gramacho</p><p>e Gonçalves 2009; Mondet et al. 2015; Khan</p><p>e Ghramh 2021). Geralmente, ele é calculado</p><p>a partir da porcentagem de células crias remo-</p><p>vidas pelas abelhas após a perfuração dessas</p><p>células (100 células crias) de um quadro de ni-</p><p>nho com uso de uma agulha fina realizada 24</p><p>horas antes (Gramacho e Gonçalves 2009;</p><p>Khan e Ghramh 2021).</p><p>Uma alternativa encontrada por apiculto-</p><p>res têm sido o fornecimento de dietas artificiais</p><p>às colônias de abelhas. Essas dietas artificiais</p><p>são indispensáveis na manutenção de colônias</p><p>em períodos de escassez e são capazes de for-</p><p>necer nutrientes, principalmente proteínas, para</p><p>a alimentação das larvas pelas abelhas nutrizes</p><p>(Turcatto 2011; Morais et al. 2013). No entanto,</p><p>a influência da alimentação sobre aspectos da</p><p>39</p><p>resposta imune das abelhas e a capacidade de</p><p>defesa relacionada com a nutrição ainda é pou-</p><p>co explorada. Outros processos fisiológicos,</p><p>como ativação das glândulas hipofaringeanas,</p><p>formação dos tecidos, como corpo gorduroso,</p><p>onde ocorre a maior parte da síntese das prote-</p><p>ínas envolvidas na resposta imune das abelhas,</p><p>estão relacionadas com a qualidade da dieta</p><p>(Amdam e Omholt 2002).</p><p>Além disso, a composição da paisagem</p><p>afeta a diversidade e a abundância de poliniza-</p><p>dores e isso pode ocorrer em diferentes esca-</p><p>las espaciais (Kennedy et al. 2013). A disponi-</p><p>bilidade de substratos para o ninho e recursos</p><p>florais também afetam a diversidade, abundân-</p><p>cia e reprodução de polinizadores na escala da</p><p>paisagem (Tepedino e Stanton 1981; Potts et</p><p>al. 2003; Hines e Hendrix 2005; Williams e Kre-</p><p>men 2007). A capacidade de voo das espécies</p><p>é outro fator determinante que afeta o serviço</p><p>de polinização (Lonsdorf et al. 2009). Em par-</p><p>ticular, nas paisagens agrícolas, os efeitos ne-</p><p>gativos do isolamento da vegetação natural e</p><p>semi-natural sobre a diversidade e abundância</p><p>de polinizadores de culturas já foram vasta-</p><p>mente documentados (e.g. Kremen et al. 2004;</p><p>Ricketts et al. 2008). Portanto, análises e mo-</p><p>delagens da paisagem ajudam a compreender</p><p>como a distribuição e a abundância de florestas</p><p>naturais e manchas de recursos florais e água</p><p>afetam as distâncias e os esforços de forrage-</p><p>amento e, por sua vez, a saúde e a viabilida-</p><p>de das colmeias. Em síntese, o entendimento</p><p>dos fatores que conduzem à estabilidade e ao</p><p>sucesso das populações desses importantes</p><p>polinizadores precisa ser avaliado através de</p><p>análises que incorporem os múltiplos fatores</p><p>e suas sinergias na escala espacial. O enten-</p><p>dimento de fatores isolados pode resultar em</p><p>formulação de estratégias não adequadas que,</p><p>se aplicadas politicamente, podem resultar em</p><p>perdas socioeconômicas maiores.</p><p>Escopo</p><p>A perda de colmeias no Brasil tem sido</p><p>registrada em diferentes regiões. A maior parte</p><p>das causas de morte das abelhas tem sido cre-</p><p>ditada à contaminação por agrotóxicos (Smith</p><p>e Wilcox 1990; Imperatriz-Fonseca et al. 2012).</p><p>Além do envenenamento das abelhas, a debili-</p><p>dade das colmeias, seja pela falta de recursos</p><p>florais ou por manejo inadequado, entre outros</p><p>fatores, pode acentuar essas perdas (Impera-</p><p>triz-Fonseca et al. 2012).</p><p>Apesar da apicultura representar uma das</p><p>práticas mais antigas, fonte alternativa de ren-</p><p>da familiar e um setor de mercado em pleno</p><p>crescimento no país (Oliveira et al. 2021), o co-</p><p>nhecimento sobre a situação sanitária das nos-</p><p>sas colmeias ainda não é suficiente (Jaffé et al.</p><p>2015). A maior parte dos estudos está concen-</p><p>trada nas regiões Sudeste e Sul do Brasil (Mes-</p><p>sage et al. 2012; Pires et al. 2016). Ademais, a</p><p>maioria dos estudos se refere à Apis mellifera,</p><p>espécie de abelha que apresenta maior inte-</p><p>resse comercial (Paula et al. 2016). A falta de</p><p>um monitoramento sistematizado das pragas</p><p>e doenças das abelhas que abrangem o país</p><p>como um todo dificulta compreender o status</p><p>da saúde apícola e criar estratégias e medidas</p><p>preventivas, reguladoras, alternativas e mitiga-</p><p>doras do avanço das enfermidades e perdas</p><p>das nossas colmeias.</p><p>Neste capítulo, abordamos o status da</p><p>perda de abelhas no país e a saúde de Apis</p><p>mellifera e dos meliponíneos a partir de uma</p><p>perspectiva de ciência cidadã (Koffler et al.</p><p>2021; Vohland et al. 2021). Outro ponto discu-</p><p>tido neste capítulo é a influência da paisagem</p><p>no comportamento e na resistência das abe-</p><p>lhas A. mellifera à parasitas, com enfoque nos</p><p>ácaros. Este estudo envolveu três regiões do</p><p>Brasil: Nordeste, Centro-Oeste e Sudeste. No</p><p>Nordeste foram avaliadas as cidades de Petro-</p><p>40</p><p>lina (PE), São Joaquim do Monte (PE), Porto de</p><p>Pedras (AL), Heliópolis (BA) e Canudos (BA).</p><p>No Centro-Oeste,</p><p>as cidades avaliadas foram:</p><p>Faina (GO), Santa Rita do Pardo (MS), Barra do</p><p>Garças (MT), Brasília (DF) e Aparecida do Ta-</p><p>boado (MS). No Sudeste, a avaliação envolveu</p><p>as cidades de: Congonhas (MG), Bambuí (MG),</p><p>Dom Joaquim (MG), Itamarandiba (MG) e Ribei-</p><p>rão Preto (SP).</p><p>Um panorama da saúde das</p><p>nossas abelhas</p><p>O estudo de Freitas et al. (2022) aborda o</p><p>parasitismo e as doenças nas colmeias brasilei-</p><p>ras. O estudo foi realizado através de um questio-</p><p>nário respondido por 674 participantes (49% api-</p><p>cultores e 51% meliponicultores) e mostrou que a</p><p>presença de pragas e doenças pode causar per-</p><p>das significativas nas colmeias de abelhas Apis</p><p>mellifera e meliponíneos (abelhas sem ferrão). A</p><p>abordagem de ciência cidadã foi o primeiro levan-</p><p>tamento dos impactos de pragas e patógenos de</p><p>abelhas sobre o declínio das abelhas manejadas</p><p>no Brasil, com base em experiências comparti-</p><p>lhadas por apicultores e meliponicultores. As res-</p><p>postas ao questionário vieram de quase todos</p><p>os estados brasileiros. O retorno foi positivo e</p><p>surpreendente pela contribuição significativa do</p><p>Nordeste, região que geralmente é pouco estu-</p><p>dada em relação à saúde das abelhas. Ao todo</p><p>foram 85.064 colmeias declaradas pelos criado-</p><p>res de abelhas entre 2017 e 2019.</p><p>Figura 1. Percentuais de perda de colmeias devido a (A) pragas de abelhas e aos (B) sintomas de doenças para Apis</p><p>mellifera (barras do lado esquerdo, em amarelo) e meliponíneos (barras do lado direito, em azul). Os valores seguidos</p><p>pela mesma letra não são significativamente diferentes (p>0,05). As letras minúsculas comparam os resultados para</p><p>Apis mellifera à esquerda e as letras maiúsculas comparam os resultados para meliponíneos à direita. Outros na</p><p>Figura (A) = predadores, por exemplo, aranhas, lagartixa, tatus; Outros na Figura (B) = vírus da asa deformada,</p><p>vírus da paralisia aguda, entre outros. *A opção da traça de cera e colônia abandonada foi incluída somente no</p><p>questionário para apicultores. PFAC = poucos favos, alimento e crias. Fonte: adaptado de Freitas et al. (2022).</p><p>41</p><p>O estudo mostrou que a porcentagem</p><p>de perda de colmeias de A. mellifera foi maior</p><p>quando os apiários eram atacados por formigas</p><p>(19,8% das perdas) e vespas (46,7%), do que</p><p>naqueles apiários sem pragas (Figura 1A). Entre</p><p>as abelhas sem ferrão, as perdas foram maiores</p><p>quando os meliponários foram atacados por ou-</p><p>tras abelhas, como a abelha limão (Lestrimelitta</p><p>limao) (perda de 15,8% das colmeias). O ata-</p><p>que de formigas (14,7% das perdas) e forídeos</p><p>(12,5%) também resultou em maiores perdas de</p><p>colmeias do que nos meliponários sem pragas</p><p>(Figura 1A). Os apiários e meliponários com mor-</p><p>te de abelhas operárias tiveram perdas mais ele-</p><p>vadas do que aqueles saudáveis (sem sintomas</p><p>de doenças) (Figura 1B). Em geral, na maioria</p><p>dos apiários e meliponários, a presença de pra-</p><p>gas e sintomas ocorreram simultaneamente in-</p><p>dicando o enfraquecimento das colmeias (Apis</p><p>mellifera 91%; meliponíneos 86%). De fato, al-</p><p>gumas pragas, como os ácaros, podem favore-</p><p>cer a entrada de infecções virais, como o vírus</p><p>da asa deformada (DWV) e o vírus da paralisia</p><p>aguda (ABPV), e enfraquecer as colmeias (Le-</p><p>vin et al. 2016). Os forídeos, a principal praga</p><p>de abelhas sem ferrão, são também conhecidos</p><p>por transmitir vírus e outras doenças (Core et al.</p><p>2012; Ueira-Vieira et al. 2015). Algumas dessas</p><p>doenças, dependendo da extensão dos danos,</p><p>podem enfraquecer as colmeias e, consequen-</p><p>temente, torná-las mais suscetíveis a ataques</p><p>de parasitas e predadores (Barroso-Arévalo et</p><p>al. 2019).</p><p>Os resultados indicaram que o monito-</p><p>ramento das colmeias pode reduzir as perdas</p><p>de colmeias em apiários e meliponários que</p><p>Figura 2. A interação entre as perdas de colmeias (valor médio ± erro padrão) em função da frequência de</p><p>monitoramento na presença de (A) pragas e (B) sintomas de doenças para abelhas Apis mellifera (lado esquerdo</p><p>em amarelo) e meliponíneos (lado direito em azul). Letras maiúsculas comparam diferentes frequências de</p><p>monitoramento entre colmeias com pragas (A) ou doentes (B). Letras minúsculas comparam diferentes frequências</p><p>de monitoramento entre colmeias saudáveis. Os números romanos comparam colmeias saudáveis com colmeias</p><p>com pragas (A) ou doentes (B) em uma mesma frequência de monitoramento. Fonte: adaptado de Freitas et al.</p><p>(2022).</p><p>42</p><p>são afetados por pragas ou doenças (Figura 2).</p><p>Assim, o papel do criador de abelhas é funda-</p><p>mental para garantir a saúde das colmeias e a</p><p>sustentabilidade da atividade apícola. Adotar</p><p>práticas de monitoramento regular e implemen-</p><p>tar medidas de controle eficazes contra pragas</p><p>e doenças é crucial para minimizar as perdas</p><p>de colmeias e garantir a produtividade das abe-</p><p>lhas. Além disso, é importante que os criadores</p><p>de abelhas sejam treinados e estejam atualiza-</p><p>dos sobre as melhores práticas de manejo e os</p><p>avanços científicos na área, para que possam</p><p>implementar medidas preventivas e corretivas</p><p>de forma eficaz.</p><p>Embora a utilização de complementação</p><p>alimentar seja uma prática de manejo para ga-</p><p>rantir a nutrição adequada das colmeias duran-</p><p>te a escassez de floradas (Kulhanek et al. 2021),</p><p>Figura 3. A interação entre as perdas de colmeias (valor médio ± erro padrão) em função do tipo de alimentação</p><p>complementar na presença de (A) pragas e (B) sintomas de doenças para abelhas Apis mellifera (lado esquerdo</p><p>em amarelo) e meliponíneos (lado direito em azul). Letras maiúsculas comparam diferentes tipos de alimentação</p><p>complementar entre colmeias com pragas (A) ou doentes (B). Letras minúsculas comparam diferentes tipos de</p><p>alimentação complementar entre colmeias saudáveis (sem pragas e sintomas de doenças). Os números romanos</p><p>comparam colmeias saudáveis com colmeias com pragas (A) ou doentes (B) que receberam o mesmo tipo de</p><p>complemento alimentar. Fonte: adaptado de Freitas et al. 2022.</p><p>é importante que seja feita de forma adequada</p><p>para evitar interferências negativas na saúde das</p><p>colmeias. Na ausência de pragas (colmeias sau-</p><p>dáveis), a complementação alimentar se mostrou</p><p>positiva, reduzindo as perdas de colmeias em</p><p>Apis mellifera (dieta energética, ex: mel e xarope)</p><p>e meliponíneos (dieta proteica, ex: pólen), porém</p><p>quando as colmeias tinham pragas, a alimenta-</p><p>ção afetou as perdas (Figura 3A).</p><p>Na ausência de doenças em apiários, a</p><p>complementação alimentar, energética e mista,</p><p>reduziram as perdas de colmeias (Figura 3B); en-</p><p>tretanto, quando os apiários apresentavam sin-</p><p>tomas de doenças a alimentação complementar</p><p>não influenciou as perdas. Nos meliponários, ob-</p><p>servou-se uma menor perda de colmeias na au-</p><p>sência de alimentação complementar e alimenta-</p><p>ção proteica (Figura 3B).</p><p>43</p><p>O estudo trouxe indícios de que os cria-</p><p>dores de abelhas com formação informal (que</p><p>obtiveram conhecimento sozinhos, por meio</p><p>da internet, amigos e familiares) que realizaram</p><p>a alimentação complementar de suas colmeias</p><p>apresentaram mais problemas que aqueles que</p><p>não forneciam tais dietas. Um exemplo é o ma-</p><p>nejo de dieta protéica inadequada em colmeias</p><p>de meliponíneos, que pode favorecer a ocorrên-</p><p>cia de pragas e patógenos e acarretar perdas</p><p>de colmeias (Figura 3A e B). Os meliponíneos</p><p>consomem somente o pólen fermentado dentro</p><p>dos ninhos, diferente de Apis (Quezada-Euán et</p><p>al. 2018; De Paula et al. 2021). Muitas vezes, os</p><p>meliponicultores utilizam o pólen de A. mellifera</p><p>para alimentar suas colmeias. No entanto, se o</p><p>pólen ofertado pelo criador não for fermentado,</p><p>corre o risco de não ser aceito. O pólen não fer-</p><p>mentado e o fermentado não coberto com ce-</p><p>rume (exposto) podem atrair pragas e favorecer</p><p>a incidência de patógenos, deixando a colmeia</p><p>mais vulnerável. Além disso, o mel e o pólen de</p><p>Apis mellifera podem conter agentes (e.g., larvas</p><p>de Paenibacillus, Ascosphaera apis, Nosema ce-</p><p>ranae e Nosema apis) que interferem na sanida-</p><p>de das abelhas (Teixeira et al. 2018).</p><p>Outro aspecto importante destacado pe-</p><p>los apicultores e meliponicultores é a suspeita de</p><p>que as mortes das colmeias</p><p>são causadas por</p><p>agrotóxicos. Recentemente, um estudo realiza-</p><p>do com a participação da comunidade científica</p><p>amadora trouxe mais evidências sobre o impacto</p><p>da agroindústria nesses importantes polinizado-</p><p>res (Mitchell et al. 2017). O uso de agrotóxicos</p><p>pode enfraquecer as colônias de abelhas, tor-</p><p>nando-as mais vulneráveis à doenças e infesta-</p><p>ções, o que pode levar eventualmente à morte</p><p>(Sanchez-Bayo e Wyckhuys 2019). Por isso, é</p><p>essencial continuar investindo em pesquisas e</p><p>esforços para entender e enfrentar essa crise que</p><p>afeta a saúde das abelhas, e consequentemente,</p><p>a segurança alimentar e a economia global.</p><p>Figura 4. Mapa de localização dos pontos amostrais</p><p>de coleta em três regiões do país. Sudeste: (1)</p><p>Ribeirão Preto (São Paulo), (2) Bambuí (Minas Gerais),</p><p>(3) Dom Joaquim (Minas Gerais), (4) Congonhas</p><p>(Minas Gerais), (5) Itamarandiba (Minas Gerais).</p><p>Centro-Oeste: (6) Santa Rita do Pardo (Mato Grosso</p><p>do Sul), (7) Aparecida do Taboado (Mato Grosso do</p><p>Sul), (8) Barra do Garças (Mato Grosso), (9) Faina</p><p>(Goiás), (10) Brasília (Distrito Federal). Nordeste:</p><p>(11) Canudos (Bahia), (12) Heliópolis (Bahia), (13)</p><p>Petrolina (Pernambuco), (14) São Joaquim do Monte</p><p>(Pernambuco) e (15) Porto de Pedras (Alagoas).</p><p>Efeito da paisagem e</p><p>de recursos florais no</p><p>comportamento das abelhas e</p><p>sua resistência à parasitas em</p><p>três regiões do país</p><p>O Brasil lidera o ranking dos países que</p><p>mais desmatam florestas no mundo. O país já</p><p>perdeu cerca de 1,5 milhão de hectares de ve-</p><p>getação nativa, três vezes mais que o segun-</p><p>do colocado em desmatamento, a República</p><p>do Congo (500 mil hectares) (Pro et al. 2023).</p><p>Entre as principais causas apontadas para o</p><p>desmatamento está a expansão agrícola (Pro et</p><p>al. 2023). Esse reflexo do predomínio de áreas</p><p>agropecuárias pode ser observado na paisagem</p><p>das 15 localidades de três diferentes regiões</p><p>(Sudeste, Centro-Oeste e Nordeste) foco des-</p><p>te capítulo (Figura 4). Dentre as 15 localidades,</p><p>nove tinham seu entorno predominantemente</p><p>agropecuário: Heliópolis (BA, com 99,6% do</p><p>44</p><p>Figura 5. Porcentagem de cobertura e uso de solo com base no MapBiomas: 1. Floresta (barras em verde escuro);</p><p>2. Formação natural não florestal (barra em verde claro); 3. Agropecuária (barras em amarelo); 4. Área não vegetada</p><p>(barra em rosa); 5. Corpo de água (barra em azul claro). Sudeste (SE): Ribeirão Preto (São Paulo), Bambuí (Minas</p><p>Gerais), Dom Joaquim (Minas Gerais), Congonhas (Minas Gerais) e Itamarandiba (Minas Gerais). Centro-Oeste</p><p>(CO): Santa Rita do Pardo (Mato Grosso do Sul), Aparecida do Taboado (Mato Grosso do Sul), Barra do Garças</p><p>(Mato Grosso), Faina (Goiás) e Brasília (Distrito Federal). Nordeste (NE): Canudos (Bahia), Heliópolis (Bahia),</p><p>Petrolina (Pernambuco), São Joaquim do Monte (Pernambuco) e Porto de Pedras (Alagoas).</p><p>uso de terras para esse fim), seguido por Bam-</p><p>buí (MG, 86,25%), Aparecida do Taboado (MS,</p><p>81%), São Joaquim do Monte (PE, 76%), Canu-</p><p>dos (BA, 63%), Ribeirão Preto (SP, 61%), Itama-</p><p>randiba (MG, 59%), Faina (GO, 57%), Santa Rita</p><p>do Pardo (MS, 51%) (Figuras 5, 6, 7, 8). Por ou-</p><p>tro lado, Dom Joaquim (MG) se destaca por ter</p><p>uma cobertura vegetal florestal nativa de 57%</p><p>(Figura 5).</p><p>As mudanças na paisagem interferem</p><p>nos fatores abióticos (temperatura, umidade),</p><p>na qualidade e quantidade de recursos florais</p><p>e, consequentemente, na defensividade (co-</p><p>nhecido como agressividade), no tamanho po-</p><p>pulacional e na saúde das abelhas (Alaux et al.</p><p>2017). O grau de defensividade das abelhas,</p><p>medido a partir do número de ferrões deixados</p><p>no retalho de camurça preto (10x10 cm2) após</p><p>sua agitação na frente do apiário por um minuto,</p><p>variou entre as localidades (Figura 9A). Notou-</p><p>-se que a defensividade aumentou conforme o</p><p>aumento da área ocupada por atividade agro-</p><p>pecuária (Figura 9B). Nas localidades com maior</p><p>área de atividade agropecuária, como Heliópolis</p><p>(em torno de 99,79%), observou-se uma maior</p><p>defensividade das abelhas (média de 221,4 fer-</p><p>rões). Essa localidade também se destacou por</p><p>ser o local mais quente (39,9°C) e mais seco</p><p>(29% de umidade relativa). Sabe-se que, além</p><p>do fator genético na defensividade das abelhas,</p><p>as temperaturas mais altas, o ataque de pre-</p><p>dadores e a baixa disponibilidade de recursos</p><p>alimentares (Brandeburgo e Gonçalves 1990)</p><p>também são fatores relevantes. Queiroga e co-</p><p>laboradores (2014) verificaram que nos períodos</p><p>mais quentes do dia as abelhas respondiam</p><p>mais rapidamente ao ataque. Em ambientes</p><p>com menos recursos alimentares disponíveis,</p><p>as colmeias estão mais sujeitas aos roubos do</p><p>mel, algumas vezes pelas próprias abelhas. Em</p><p>colmeias com roubos frequentes o número de</p><p>abelhas guardas aumentam e a defesa para en-</p><p>trada de intrusos é maior (Couvillon et al. 2008).</p><p>Nosso estudo destaca a relevância da cobertura</p><p>de áreas de vegetação nativa como uma forma</p><p>de minimizar a defensividade das abelhas.</p><p>45</p><p>Figura 7. Mapa de cobertura e uso de solo das áreas estudadas na região Centro-Oeste: Santa Rita do Pardo</p><p>(Mato Grosso do Sul), Aparecida do Taboado (Mato Grosso do Sul), Barra do Garças (Mato Grosso), Faina (Goiás)</p><p>e Brasília (Distrito Federal), em um raio de 3 km.</p><p>Figura 6. Mapa de cobertura e uso de solo das áreas estudadas na região Sudeste: Ribeirão Preto (São Paulo),</p><p>Bambuí (Minas Gerais), Dom Joaquim (Minas Gerais), Congonhas (Minas Gerais) e Itamarandiba (Minas Gerais),</p><p>em um raio de 3 km.</p><p>46</p><p>Figura 8. Mapa de cobertura e uso de solo das áreas estudadas na região Nordeste: Canudos (Bahia), Heliópolis</p><p>(Bahia), Petrolina (Pernambuco), São Joaquim do Monte (Pernambuco) e Porto de Pedras (Alagoas), em um raio</p><p>de 3 km.</p><p>Figura 9. (A) Defensividade das colônias de Apis mellifera medida através do número de ferrões deixados no</p><p>retalho de camurça preto de 10x10 cm2 (média ± erro padrão) proveniente das localidades da região Sudeste (SE</p><p>- barras em azul claro), Centro-Oeste (CO - barras em amarelo) e Nordeste (NE - barras em rosa). SE: Ribeirão</p><p>Preto (Estado de São Paulo), Bambuí (Minas Gerais), Dom Joaquim (Minas Gerais), Congonhas (Minas Gerais) e</p><p>Itamarandiba (Minas Gerais). CO: Santa Rita do Pardo (Mato Grosso do Sul), Aparecida do Taboado (Mato Grosso</p><p>do Sul), Barra do Garças (Mato Grosso), Faina (Goiás) e Brasília (Distrito Federal). Nordeste (NE): Canudos (Bahia),</p><p>Heliópolis (Bahia), Petrolina (Pernambuco), São Joaquim do Monte (Pernambuco) e Porto de Pedras (Alagoas). (B)</p><p>Regressão linear entre a porcentagem da área ocupada por atividade agropecuária e a defensividade das colônias</p><p>de A. mellifera (R2 = 0,331, p= 0,04).</p><p>47</p><p>Relação da disponibilidade de recursos</p><p>florais e o tamanho populacional</p><p>Outro aspecto interessante foi a relação da</p><p>diversidade da disponibilidade de alimento no</p><p>entorno dos apiários e sua relação com porcen-</p><p>tagem de crias nos quadros de ninhos da abe-</p><p>lha A. mellifera. A diversidade de recursos florais</p><p>está associada a uma maior qualidade nutricio-</p><p>nal (proteínas, minerais) de sua dieta e, conse-</p><p>quentemente, favorece o aumento do número e</p><p>peso dos jovens (Herbert et al. 1980; Khan et</p><p>al. 2021), aumentando a longevidade das abe-</p><p>lhas operárias (Di Pasquale et al. 2013; Goulson</p><p>et al. 2015), melhorando o sistema imunológi-</p><p>co (Huang 2012; Quesada-Bejár et al. 2022) e</p><p>aumentando a resistência a bactérias e outros</p><p>microrganismos patogênicos (Manning 2021;</p><p>Manning et al. 2007) e aos parasitas, como</p><p>Varroa destructor (Chen et al. 2004; Shen et al.</p><p>2005; Yang e Cox-Foster 2005).</p><p>Nas localidades estudadas, num raio de 1</p><p>km ao redor do apiário, foram encontradas cer-</p><p>ca de 124 espécies vegetais floridas pertencen-</p><p>tes a 34 famílias: Acanthaceae, Anacardiaceae,</p><p>Annonaceae, Arecaceae, Asteraceae, Bignonia-</p><p>ceae, Boraginaceae, Caryocaraceae, Chryso-</p><p>balanaceae, Combretaceae, Commelinaceae,</p><p>Convolvulaceae, Cucurbitaceae, Dilleniaceae,</p><p>Euphorbiaceae, Erythroxylaceae, Fabaceae, La-</p><p>miaceae, Loranthaceae, Lythraceae, Malpighia-</p><p>ceae, Malvaceae, Melastomataceae, Meliaceae,</p><p>Myrtaceae, Ochnaceae, Polygonaceae, Rubia-</p><p>ceae,</p><p>Sapindaceae, Sapotaceae, Solanaceae,</p><p>Turneraceae, Verbenaceae e Vochysiaceae (Ta-</p><p>bela 1). A maioria das espécies vegetais floridas</p><p>coletadas pertencia às famílias Fabaceae e Mal-</p><p>vaceae.</p><p>Os apiários localizados em áreas com</p><p>maior diversidade de recursos florais apresenta-</p><p>ram maior porcentagem de quadro de crias nas</p><p>suas colmeias (Figura 10). Durante o período</p><p>Figura 10. Relação entre a proporção das crias e a</p><p>riqueza de espécies floridas (R2= 0,627, p= 0,001).</p><p>Tabela 1. Riqueza da flora encontrada nas regiões</p><p>Sudeste (Ribeirão Preto (SP), Bambuí (MG), Dom</p><p>Joaquim (MG), Congonhas (MG) e Itamarandiba</p><p>(MG)), Centro-Oeste (Aparecida do Taboado (MS),</p><p>Santa Rita do Pardo (MS), Barra do Garça (MT),</p><p>Faina (GO) e Brasília (DF)) e Nordeste (Canudos</p><p>(BA), Heliópolis (BA), Petrolina (PE), São Joaquim do</p><p>Monte (PE) e Porto de Pedras (AL)).</p><p>das coletas, as três localidades que se destaca-</p><p>ram por apresentar uma maior riqueza de espé-</p><p>cies floridas foram Dom Joaquim (19 espécies),</p><p>Itamarandiba (19) e Distrito Federal (15).</p><p>Região Localidade Riqueza de</p><p>espécies</p><p>Sudeste Ribeirão Preto (SP) 6</p><p>Bambuí (MG) 5</p><p>Dom Joaquim (MG) 19</p><p>Congonhas (MG) 2</p><p>Itamarandiba (MG) 19</p><p>Centro-Oeste Aparecida do Taboado (MS) 6</p><p>Santa Rita do Pardo (MS) 14</p><p>Barra do Garça (MT) 9</p><p>Faina (GO) 8</p><p>Brasília (DF) 15</p><p>Nordeste Canudos (BA) 10</p><p>Heliópolis (BA) 12</p><p>Petrolina (PE) 9</p><p>São Joaquim do Monte (PE) 8</p><p>Porto de Pedras (AL) 10</p><p>48</p><p>Figura 11. (A) Taxa de infestação de ácaro Varroa destructor (média ± erro padrão) encontrada nas localidades da</p><p>região Sudeste (SE - barras em azul claro), Centro-Oeste (CO - barras em amarelo) e Nordeste (NE - barras em</p><p>rosa). SE: Ribeirão Preto (Estado de São Paulo), Bambuí (Minas Gerais), Dom Joaquim (Minas Gerais), Congonhas</p><p>(Minas Gerais) e Itamarandiba (Minas Gerais). CO: Santa Rita do Pardo (Mato Grosso do Sul), Aparecida do</p><p>Taboado (Mato Grosso do Sul), Barra do Garças (Mato Grosso), Faina (Goiás) e Brasília (Distrito Federal). Nordeste</p><p>(NE): Canudos (Bahia), Heliópolis (Bahia), Petrolina (Pernambuco), São Joaquim do Monte (Pernambuco) e Porto</p><p>de Pedras (Alagoas). (B) Correlação entre a riqueza de espécies e a taxa de infestação de ácaro Varroa destructor</p><p>(R2= 0,384, p= 0,032).</p><p>Fatores que influenciam a taxa de in-</p><p>festação de ácaros</p><p>Vários fatores podem interferir na taxa de</p><p>infestação de ácaros V. destructor em A. melli-</p><p>fera, como o estresse nutricional e o compor-</p><p>tamento higiênico, período do ano, manejo</p><p>apícola, entre outros. Verificamos que o ácaro</p><p>V. destructor em A. mellifera variou em rela-</p><p>ção às localidades (Figura 11A). A maioria das</p><p>localidades do Nordeste (Canudos, Heliópolis,</p><p>São Joaquim do Monte, Porto de Pedras), com</p><p>exceção de Petrolina, e Bambuí (SP) apresen-</p><p>taram, em média, mais de cinco ácaros por</p><p>100 abelhas avaliadas e apresentam um en-</p><p>torno predominantemente agropecuário (> 60</p><p>%), onde a disponibilidade de um recurso floral</p><p>mais amplo é limitado. Os valores encontrados</p><p>estão acima dos valores médios de infestação</p><p>encontrados no país (4,5%) (Castilhos et al.</p><p>2023). Notou-se que, em algumas colmeias de</p><p>Canudos, Heliópolis, Porto de Pedras e Bam-</p><p>49</p><p>Figura 12. Relação entre o comportamento higiênico</p><p>e a taxa de infestação de ácaro Varroa destructor</p><p>por colmeia (R2= 0,148, p</p><p>houve uma alta infestação de ácaros em áreas pre-</p><p>dominantemente agropecuárias. A combinação de</p><p>falta de disponibilidade de recursos florais e o uso</p><p>de agrotóxicos, comum nessas áreas de atividade</p><p>agrícola, somada à alta incidência de ácaros, pode</p><p>levar à perda das colônias. Também verificamos que</p><p>em muitas localidades, a apicultura é realizada de</p><p>maneira exploratória, sem monitoramento e cuidado</p><p>de manejo.</p><p>Em geral, os resultados evidenciam a relevân-</p><p>cia da condução de políticas públicas que favoreçam</p><p>a condução da conservação e recuperação ambien-</p><p>tal, do controle de pragas e doenças e na condução</p><p>de boas práticas de manejo para auxiliar na mitigação</p><p>do desaparecimento das abelhas. Por fim, o método</p><p>de ciência cidadã e participativa, tendo como base</p><p>o conhecimento empírico dos apicultores e melipo-</p><p>nicultores, mostrou ser uma ferramenta analítica im-</p><p>portante. A conexão e o aprendizado mútuo entre</p><p>cientistas e produtores rurais é a chave para mitigar,</p><p>reduzir e evitar o efeito do colapso dos polinizadores</p><p>no Brasil e no mundo.</p><p>Agradecimentos</p><p>Agradecemos a todos os apicultores brasi-</p><p>leiros que participaram deste estudo, em particu-</p><p>lar aos representantes das associações AME-MG,</p><p>AME-ES, APIMUZ, APACAME-SP e SOS Abelhas</p><p>sem Ferrão, por sua contribuição na disseminação</p><p>da pesquisa. Agradecemos também a cordiali-</p><p>dade dos apicultores que permitiram a visita dos</p><p>pesquisadores em seus apiários. Somos gratos</p><p>pelo suporte financeiro do Conselho Nacional de</p><p>Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),</p><p>Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação</p><p>(MCTI), Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos</p><p>Recursos Naturais, CYTED Programa Ibero-Ame-</p><p>ricano de Ciência e Tecnologia para o Desenvol-</p><p>vimento, e Coordenação de Aperfeiçoamento de</p><p>Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Pro-</p><p>grama de Excelência Acadêmica (PROEX) - Códi-</p><p>go de Financiamento 001.</p><p>51</p><p>Referências</p><p>Aguilar R, Ashworth L, Galetto L, Aizen MA (2006) Plant</p><p>reproductive susceptibility to habitat fragmentation:</p><p>review and synthesis through a meta-analysis.</p><p>Ecology Letters 9, 968-980.</p><p>Alaux C, Allier F, Decourtye A, Odoux JF, Tamic T,</p><p>Chabirand M, Delestra E, Decugis F, Le Conte Y,</p><p>Henry M (2017) A ‘Landscape physiology’ approach</p><p>for assessing bee health highlights the bene�ts</p><p>of �oral landscape enrichment and semi-natural</p><p>habitats. 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Pesquisador 1A do CNPq, foi</p><p>professor visitante na University of Alberta (2011),</p><p>Stanford University (2016) e Universidad de Sevilla</p><p>(2020). Em 2018 foi eleito membro titular da Aca-</p><p>demia Brasileira de Ciências. É coordenador do</p><p>Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio)</p><p>e Centro de Conhecimento em Biodiversidade</p><p>(INCT/CNPq). Atualmente está vinculado no Bra-</p><p>sil aos Programas de Pós-Graduação (PPG): PPG</p><p>em Ecologia, Conservação e Manejo de Animais</p><p>Silvestres (UFMG), PPG em Genética (UFMG),</p><p>PPG de Biodiversidade e Uso dos Recursos Na-</p><p>turais (UNIMONTES) e PPG de Recuperação de</p><p>Áreas Degradadas (UFV), e no exterior, aos Progra-</p><p>mas das Instituições do México: INECOL, UNAM</p><p>e Universidad de Sevilla. É o principal investigador</p><p>brasileiro de um projeto internacional (Cyted-Es-</p><p>panha) nas Américas que trata da relevância de</p><p>áreas protegidas na geração de serviços ecossis-</p><p>têmicos cujo objetivo principal é investigar o desa-</p><p>parecimento de abelhas e reflexo na polinização,</p><p>produção de mel e própolis. Tem experiência na</p><p>área de Ecologia e meio ambiente, atuando prin-</p><p>cipalmente nos seguintes temas: biodiversidade,</p><p>monitoramento ambiental, serviços ecossistêmi-</p><p>cos, herbivoria, restauração ambiental, mudanças</p><p>climáticas, ecologia de comunidades, bioprospec-</p><p>ção, fitoterápicos, produtos da biodiversidade,</p><p>ecologia química e interações ecológicas.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>gw.fernandes@gmail.com</p><p>mailto:gw.fernandes@gmail.com</p><p>Projeto CNPq nº: 400580/2018-7</p><p>Consolidação da e-infraestrutura de dados</p><p>abertos sobre a diversidade das abelhas</p><p>nativas do Brasil</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Macho de abelha-das-orquídeas (Euglossa sp.)</p><p>em flor de copo-de-leite rosa</p><p>58</p><p>Dora Ann Lange Canhos1, Cristiano Menezes2, Eduardo A. B.</p><p>Almeida3</p><p>1 Centro de Referência em Informação Ambiental (CRIA)</p><p>2 Embrapa Meio Ambiente</p><p>3 Universidade de São Paulo (USP)</p><p>A IMPORTÂNCIA DA</p><p>E-INFRAESTRUTURA DE DADOS</p><p>ABERTOS SOBRE ABELHAS NATIVAS</p><p>NO BRASIL4</p><p>Resumo</p><p>Esse capítulo descreve as ações e os principais resultados do projeto Consolidação da</p><p>e-infraestrutura de dados abertos sobre a diversidade das abelhas nativas do Brasil, que contou</p><p>com o financiamento do CNPq, MCTIC, Ibama e Associação Brasileira de Estudos das Abelhas</p><p>(A.B.E.L.H.A.). Os destaques incluem o trabalho visando aumentar o número de registros de</p><p>ocorrência de abelhas disponíveis de forma livre e aberta na rede speciesLink, a atualização do</p><p>Catálogo de Abelhas Moure, referência para as abelhas da Região Neotropical, a produção de</p><p>fichas catalográficas de 60 espécies de abelhas sem ferrão do Brasil e o desenvolvimento do</p><p>sistema denominado Lacunas de conhecimento das abelhas no Brasil, com o objetivo de orientar</p><p>novas coletas e a inclusão de dados na rede.</p><p>59</p><p>Introdução</p><p>A observação, coleta e preservação de</p><p>espécimes da natureza em coleções biológi-</p><p>cas é uma atividade central para o estudo e</p><p>conhecimento da biodiversidade. Essa ativida-</p><p>de ganha importância com o declínio de áreas</p><p>naturais, as mudanças climáticas e a perda da</p><p>biodiversidade que sequer conhecemos. Além</p><p>do crescente reconhecimento do trabalho das</p><p>coleções, ele ganha escala com a informati-</p><p>zação dos dados dos acervos e sua disponi-</p><p>bilização de forma integrada e de livre acesso</p><p>online, fundamental para um país megadiverso</p><p>como o Brasil (Canhos et al. 2015). Este traba-</p><p>lho desenvolvido por uma instituição brasileira</p><p>em rede com coleções biológicas e pesquisa-</p><p>dores do país e do exterior é fundamental e es-</p><p>truturante (Canhos et al. 2022).</p><p>O projeto teve como objetivos: (1) aumen-</p><p>tar o número de registros de ocorrência de abe-</p><p>lhas disponíveis de forma livre e aberta na rede</p><p>speciesLink; (2) atualizar o Catálogo de Abelhas</p><p>Moure para as abelhas da Região Neotropical;</p><p>(3) produzir e divulgar fichas catalográficas de</p><p>60 espécies de abelhas sem ferrão do Brasil; e</p><p>(4) desenvolver o sistema denominado Lacunas</p><p>de conhecimento das abelhas no Brasil.</p><p>O Prof. Eduardo A. B. Almeida foi respon-</p><p>sável pela coordenação geral do projeto, o Prof.</p><p>Gabriel A. R. Melo coordenou a atualização do</p><p>Catálogo Moure e a equipe do Centro de Re-</p><p>ferência em Informação Ambiental (CRIA) foi</p><p>responsável pelo apoio às seis coleções ento-</p><p>mológicas participantes do projeto no compar-</p><p>tilhamento online de seus dados sobre abelhas,</p><p>pela atualização da versão online do Catálogo</p><p>Moure e pelo desenvolvimento do sistema La-</p><p>cunas, além da manutenção e do aprimoramen-</p><p>to contínuo da rede speciesLink. O pesquisador</p><p>Cristiano Menezes foi responsável pela ilustra-</p><p>ção fotográfica das espécies de abelhas sem</p><p>ferrão mais relevantes para a meliponicultura no</p><p>Brasil e ampliação da Fototeca Cristiano Me-</p><p>nezes, uma coleção de fotos de espécimes de</p><p>abelhas em ambiente natural integrada à rede</p><p>speciesLink.</p><p>O projeto partiu de uma infraestrutura de</p><p>dados e ferramentas sobre abelhas nativas do</p><p>Brasil de acesso livre e aberto online, a rede</p><p>speciesLink, e o Catálogo Moure para as es-</p><p>pécies de abelhas neotropicais. No início dos</p><p>trabalhos, foi definido o seu marco zero, possi-</p><p>bilitando o acompanhamento do progresso das</p><p>ações propostas.</p><p>Componente 1: Aumento</p><p>do número de registros</p><p>de ocorrência de abelhas</p><p>disponíveis de forma livre e</p><p>aberta na rede speciesLink1</p><p>As seguintes coleções científicas partici-</p><p>pantes do projeto já compartilhavam seus da-</p><p>dos online através da rede speciesLink:</p><p>(1) Coleção Entomológica ‘Prof. J.M.F.Ca-</p><p>margo’ [RPSP], Departamento de Biologia da</p><p>Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ri-</p><p>beirão Preto da Universidade de São Paulo, Ri-</p><p>beirão Preto, SP. Curador: Eduardo A. B. Almei-</p><p>da; com um acervo estimado em mais de 300</p><p>mil exemplares, atualmente compartilha mais de</p><p>112 mil registros e cerca de 37 mil imagens as-</p><p>sociadas online;</p><p>(2) Coleção Entomológica ‘Pe. Jesus San-</p><p>tiago Moure’ [DZUP-Hymenoptera], Departamen-</p><p>to de Zoologia da Universidade Federal do Pa-</p><p>raná, Curitiba, PR. Curador: Gabriel A. R. Melo;</p><p>com um acervo estimado de 500 mil exemplares,</p><p>compartilha 29 mil registros online; e</p><p>(3) Coleção de Abelhas do Museu de Ci-</p><p>ências e Tecnologia da PUC-RS [MCP-Abelhas],</p><p>1 https://specieslink.net/</p><p>https://specieslink.net/</p><p>60</p><p>Porto Alegre, RS. Curadora: Betina Blochtein;</p><p>compartilha mais de 128 mil registros online.</p><p>Na vigência do projeto, foram integrados</p><p>três novos acervos à rede speciesLink:</p><p>(4) Coleção Entomológica da Embrapa</p><p>Amazônia Oriental [CPATU-Ento], Belém, PA.</p><p>Curadora: Márcia Motta Maués. Com um acervo</p><p>de 19.443 registros, compartilha 18.731 online;</p><p>(5) Coleção de Hymenoptera do Museu</p><p>de Biodiversidade da Universidade Federal</p><p>da Grande Dourados [HyMB], Dourados, MS.</p><p>Curador: Rogério Silvestre, compartilha mais de</p><p>3,4 mil registros e 99 imagens de um acervo de</p><p>10.000 exemplares; e</p><p>(6) Coleção Entomológica do Departa-</p><p>mento de Zoologia da Universidade de Brasí-</p><p>lia [DZUB], Brasília, DF. Curador: Antonio J. C.</p><p>Aguiar, com um acervo de 200 mil espécimes,</p><p>compartilha mais de 11 mil registros e 4 ima-</p><p>gens associadas aos respectivos registros.</p><p>No período de vigência do projeto, as cole-</p><p>ções participantes acrescentaram 181.219 no-</p><p>vos registros de abelhas à plataforma species-</p><p>Link. Houve um aumento de 25% do número de</p><p>espécimes-tipo, um crescimento de 778% dos</p><p>registros de espécies ameaçadas e um acrés-</p><p>cimo de 13% no número de espécies distintas.</p><p>O projeto também</p><p>estimulou o trabalho das de-</p><p>mais coleções brasileiras que já compartilhavam</p><p>seus dados de ocorrência de abelhas na plata-</p><p>forma speciesLink. Ao todo, houve um aumen-</p><p>to de 86% do número dos registros disponíveis</p><p>online, passando de 258.785 para 498.534 re-</p><p>gistros e um total de 41 mil imagens associadas,</p><p>demonstrando a importância do apoio recebido.</p><p>Cabe à equipe do CRIA auxiliar a coleção</p><p>no compartilhamento de seus dados e na inde-</p><p>xação de metadados a cada registro para qua-</p><p>lificar o nome científico (nome aceito, sinônimo,</p><p>ambíguo ou não encontrado), a coordenada</p><p>geográfica (por município, original, consistente,</p><p>suspeita ou bloqueada) e, para os registros com</p><p>coordenadas originais, a indicação do uso e co-</p><p>bertura da terra no ponto da coleta, com da-</p><p>dos do MapBiomas col. 7.1. Para cada coleção</p><p>é também produzido um relatório denominado</p><p>datacleaning2, que auxilia no trabalho de iden-</p><p>tificação de possíveis erros ou inconsistências.</p><p>Componente 2: Atualização</p><p>do Catálogo Moure3 para</p><p>as abelhas da Região</p><p>Neotropical</p><p>A primeira versão online do Catálogo Mou-</p><p>re foi publicada em 2007 sob a coordenação</p><p>científica do Prof. Gabriel A. R. Melo, do Prof.</p><p>Jesus Santiago Moure e da Profa. Danuncia Ur-</p><p>ban, com a contribuição de vários pesquisado-</p><p>res, entre eles João M. F. Camargo, Silvia R. M.</p><p>Pedro, Antonio J. C. Aguiar, Fernando A. Silvei-</p><p>ra, Arturo Roig-Alsina, Charles D. Michener, Ju-</p><p>lio Genaro, Fritz Gusenleitner, Olaf H. H. Mielke,</p><p>James M. Carpenter e Claus Rasmussen. Esse</p><p>trabalho teve o apoio da Finep.</p><p>O Catálogo online foi atualizado em julho</p><p>de 2012 e novamente em abril de 2022, sob a</p><p>coordenação do Prof. Gabriel A. R. Melo, sendo</p><p>que a atualização de 2022 teve o apoio do pro-</p><p>jeto. A fauna brasileira de abelhas na versão de</p><p>2007 era composta por 1.678 espécies; na ver-</p><p>são de 2022 são 1.965 espécies, distribuídas</p><p>nas seguintes subfamílias: 121 pertencentes a</p><p>Andreninae, 1031 a Apinae (das quais, 251 à tri-</p><p>bo Meliponini), 126 a Colletinae, 337 a Halictinae</p><p>e 350 a Megachilinae.</p><p>Além da inclusão de novas espécies, o</p><p>Catálogo Moure agora traz a distribuição por</p><p>município para as espécies que ocorrem no</p><p>Brasil, o que exigiu o desenvolvimento de uma</p><p>nova interface geográfica do Catálogo. A seguir</p><p>é apresentada a distribuição da espécie Apa-</p><p>2 https://splink.cria.org.br/dc/</p><p>3 http://moure.cria.org.br/</p><p>https://splink.cria.org.br/dc/</p><p>http://moure.cria.org.br/</p><p>61</p><p>ratrigona impunctata no Catálogo Moure como</p><p>exemplo (Figura 1).</p><p>A espécie Aparatrigona impunctata (Du-</p><p>cke, 1916) é apresentada em um mapa e descrita</p><p>textualmente no Catálogo Moure: Neotropical Re-</p><p>gion: Brazil (Acre [Rio Branco], Amapá [Macapá,</p><p>Oiapoque], Amazonas [Itacoatiara, Manaus, Tefé],</p><p>Maranhão [Carutapera], Mato Grosso [Vila Bela</p><p>Da Santíssima Trindade], Pará [Almeirim, Anajás,</p><p>Capanema, Conceição Do Araguaia, Cumaru Do</p><p>Norte, Faro, Itaituba], Rondônia [Nova Mamoré,</p><p>Pimenta Bueno, Porto Velho], Roraima [Amaja-</p><p>ri]), Colombia (Cundinamarca), Ecuador (Napo,</p><p>Sucumbíos), French Guiana (Cayenne, Kourou,</p><p>Sinnamary), Guyana (Cuyuni-Mazaruni, Potaro-Si-</p><p>paruni, Upper Takutu-Upper Essequibo), Peru (Lo-</p><p>reto), Suriname (Marowijne). Esse exemplo mostra</p><p>o maior detalhamento geográfico (por município)</p><p>para as espécies que ocorrem no Brasil.</p><p>Na rede speciesLink, o Catálogo Moure é</p><p>utilizado como referência taxonômica. Cada re-</p><p>gistro de espécimes de abelhas enviado para</p><p>a rede é checado e recebe um qualificador do</p><p>nome científico (aceito, sinônimo, ambíguo ou</p><p>não encontrado; Figura 2) utilizando o Catálogo</p><p>Moure como primeira referência. Se o nome não</p><p>for encontrado no Catálo-</p><p>go Moure, é também bus-</p><p>cado no GBIF Backbone</p><p>Taxonomy4. Com essa in-</p><p>formação online, o curador</p><p>da coleção poderá buscar</p><p>os dados de seu acervo</p><p>para corrigir ou atualizar os</p><p>nomes das espécies, e o</p><p>usuário pode filtrar o resul-</p><p>tado da busca para recuperar apena registros</p><p>com nomes aceitos.</p><p>O nome da espécie é um elemento cha-</p><p>ve na busca por dados e informações qualifi-</p><p>cadas. Portanto, podemos afirmar que o Catá-</p><p>logo Moure é uma referência fundamental para</p><p>a atualização e correção dos nomes das espé-</p><p>cies de abelhas neotropicais.</p><p>A interface de busca da rede speciesLink</p><p>tem diferentes formas de visualizar o resultado.</p><p>O resultado de uma busca pode ser expresso</p><p>em números. A busca pelas famílias de abelhas</p><p>que ocorrem no Brasil (Andrenidae, Apidae,</p><p>Colletidae, Halictidae e Megachilidae) produz o</p><p>quadro numérico ilustrado na Figura 3.</p><p>Foram recuperados pouco mais de 500</p><p>mil registros de 2.738 nomes aceitos e 44 am-</p><p>bíguos (autores diferentes). Graças ao Catálogo</p><p>Moure, podemos afirmar que a rede speciesLink</p><p>possui dados de 2.782 espécies de abelhas.</p><p>Taxonomistas podem buscar material</p><p>identificado até subfamília ou gênero para visitar</p><p>a coleção e identificar o espécime ou, se asso-</p><p>ciado ao registro houver uma imagem, podem</p><p>identificar o material online e fazer uma anota-</p><p>ção ao registro com uma nova determinação.</p><p>Um exemplo de anotação é apresentado na</p><p>Figura 4. Nesse exemplo, um usuário da rede</p><p>indica que a determinação da espécie não é</p><p>a indicada e sugere um outro nome. Esse co-</p><p>mentário é enviado por e-mail ao responsável</p><p>4 https://www.gbif.org/dataset/d7dddbf4-2cf0-</p><p>4f39-9b2a-bb099caae36c</p><p>Figura 1. Distribuição geográfica de Aparatrigona</p><p>impunctata no Catálogo Moure.</p><p>Figura 2.</p><p>Qualificadores do</p><p>nome científico na</p><p>rede speciesLink.</p><p>https://www.gbif.org/dataset/d7dddbf4-2cf0-4f39-9b2a-bb099caae36c</p><p>https://www.gbif.org/dataset/d7dddbf4-2cf0-4f39-9b2a-bb099caae36c</p><p>62</p><p>pela coleção e é anexado ao registro para que</p><p>outros usuários possam avaliar. Se o curador</p><p>da coleção aceitar a nova determinação, ele</p><p>precisa corrigir os dados na sua coleção e fazer</p><p>novo envio dos dados à rede speciesLink.</p><p>Componente 3. Fototeca</p><p>Cristiano Menezes (FCM) e</p><p>fichas catalográficas de 60</p><p>espécies de abelhas sem</p><p>ferrão do Brasil</p><p>O acervo da coleção FCM tem como ob-</p><p>jetivo disponibilizar livremente imagens e des-</p><p>crições técnicas e científicas sobre diferentes</p><p>espécies de abelhas com ocorrência nacional e</p><p>internacional. Sua finalidade é tornar público o</p><p>conhecimento sobre aspectos comportamen-</p><p>tais, biologia e manejo desses insetos, facilitan-</p><p>do a busca de informações e incentivando o uso</p><p>desses dados para difusão do tema no ensino</p><p>e na pesquisa. A Fototeca possui atualmente</p><p>3.765 fotos organizadas em 1.142 registros on-</p><p>line na rede speciesLink. Cada registro possui</p><p>informações com o nome científico da espécie,</p><p>nomes populares, localização e informações so-</p><p>bre o contexto em que as fotos foram tiradas</p><p>(Figura 5).</p><p>Além da atualização da Fototeca, foi produ-</p><p>zida uma coleção de fichas catalográficas de 60</p><p>espécies de abelhas sem ferrão (Apidae: Melipo-</p><p>nini) relevantes para a meliponicultura brasileira,</p><p>Figura 3. Resultado da busca pelas famílias de</p><p>abelhas que ocorrem no Brasil, expresso em</p><p>números. Fonte: speciesLink em jul/2023.</p><p>Figura 4. Exemplo do sistema de anotações na rede speciesLink.</p><p>63</p><p>com o objetivo de auxiliar agentes ambientais,</p><p>meliponicultores e outros interessados com infor-</p><p>mações básicas e promover o manejo sustentá-</p><p>vel das abelhas sem ferrão no Brasil (Figura 6).</p><p>O material é um compilado de fichas com</p><p>informações sobre 60 espécies manejadas no</p><p>país, selecionadas a partir da lista do Catálogo</p><p>Nacional de Abelhas-Nativas-Sem-Ferrão, publi-</p><p>cado pelo ICMBio por meio da Portaria nº 665,</p><p>de 3 de novembro de 2021. As fichas apresen-</p><p>tam informações sobre a biologia e o comporta-</p><p>mento geral das espécies e uma foto da entrada</p><p>Figura 5. Registros fotográficos de espécies de abelhas em ambiente natural organizados e disponibilizados na</p><p>Fototeca Cristiano Menezes na rede speciesLink.</p><p>Figura 6. Exemplo de uma ficha catalográfica das espécies de abelhas sem ferrão relevantes para a meliponicultura</p><p>no Brasil.</p><p>64</p><p>dos ninhos. Traz ainda imagens de espécimes</p><p>depositados na Coleção Entomológica “Prof.</p><p>J.M.F. Camargo” [RPSP],</p><p>polinização, uma vez que</p><p>a chamada também foi baseada em uma demanda do Ibama entregue ao CNPq, a qual apontava</p><p>algumas lacunas de conhecimento na relação entre agricultura e abelhas.</p><p>Aqui, apresentamos uma extensa obra sobre os nove projetos contemplados e seus principais</p><p>resultados. A todos, às instituições envolvidas nesta iniciativa e aos associados da A.B.E.L.H.A. que</p><p>nos apoiaram, o nosso agradecimento especial.</p><p>A.B.E.L.H.A., CNPq, Ibama e MCTI</p><p>SUMÁRIO</p><p>10</p><p>25</p><p>36</p><p>58</p><p>75</p><p>102</p><p>118</p><p>136</p><p>1. Pseudohypocera kerteszi (Diptera: Phoridae) em</p><p>ninhos de abelhas sem ferrão: avanços no conhecimen-</p><p>to do principal parasita das abelhas sem ferrão</p><p>2. A mandaçaia, o “mal de março” e os vírus</p><p>3. Uso da ciência cidadã e ecologia da paisagem</p><p>para entender a saúde das abelhas no Brasil</p><p>4. A importância da e-infraestrutura de dados</p><p>abertos sobre abelhas nativas no Brasil</p><p>5. Pode uma espécie exótica representar a biodi-</p><p>versidade de abelhas sociais brasileiras nas avaliações</p><p>de risco à agrotóxicos?</p><p>6. Como variações nas paisagens afetam a dinâ-</p><p>mica de colônias de abelhas sem ferrão</p><p>7. Serviço de polinização por abelhas nas princi-</p><p>pais regiões produtoras de café no Brasil: biodiversida-</p><p>de, avaliação bioeconômica e intensificação ecológica</p><p>8. Importância dos recursos florais para manu-</p><p>tenção de polinizadores em áreas de cultivo de café:</p><p>uma abordagem de redes de interações planta-abelha</p><p>9. Manejo e conservação de polinizadores como</p><p>apoio à produção sustentável do açaizeiro no estuário</p><p>amazônico</p><p>10. Aclimatação de abelhas sem ferrão aos am-</p><p>bientes protegidos e desenvolvimento de método de</p><p>produção massal de ninhos para uso na polinização de</p><p>culturas em casas de vegetação</p><p>155</p><p>175</p><p>Projeto CNPq nº: 400597/2018-7</p><p>Pragas em abelhas: Procurando por doenças</p><p>e entendendo a química da interação entre</p><p>Meliponini e Phoridae</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Larvas de forídeo (Pseudohypocera kerteszi)</p><p>em pote de alimento de abelha sem ferrão</p><p>10</p><p>Catarina Silva Correia1, José Romário Nunes dos Santos2,</p><p>Jeffeson Juscelino da Silva Sobral2, Ericles Charles da Silva</p><p>Melo1, José Augusto dos Santos Silva3, Luan Cesar Xavier de</p><p>Lira4, Daniela Maria do Amaral Ferraz Navarro1, Paulo Milet-</p><p>Pinheiro5, Artur Campos Dália Maia6, Airton Torres Carvalho4</p><p>¹ Universidade Federal de Pernambuco (UFPE)</p><p>² Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE)</p><p>3 Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA)</p><p>4 Universidade Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA)</p><p>5 Universidade de Pernambuco (UPE)</p><p>6 Universidade Federal da Paraíba (UFPB)</p><p>PSEUDOHYPOCERA KERTESZI</p><p>(DIPTERA: PHORIDAE) EM NINHOS DE</p><p>ABELHAS SEM FERRÃO: AVANÇOS</p><p>NO CONHECIMENTO DO PRINCIPAL</p><p>PARASITA DAS ABELHAS SEM FERRÃO1</p><p>Resumo</p><p>A meliponicultura é uma atividade de grande importância econômica, socioambiental e cul-</p><p>tural. Um dos seus maiores desafios é a infestação por moscas da espécie Pseudohypocera ker-</p><p>teszi (Diptera: Phoridae). Atraídas principalmente por colônias fracas, essas moscas conseguem</p><p>se desenvolver rapidamente em colônias hospedeiras, consumindo um dos principais recursos</p><p>alimentares das abelhas sem ferrão: o pólen estocado. Assim, em poucos dias, a colônia acaba</p><p>entrando em colapso. Este projeto teve como objetivo inicial estudar a ecologia química desta re-</p><p>lação parasito-hospedeiro, com o intuito de desenvolver uma armadilha capaz de atrair e capturar</p><p>forídeos adultos nos arredores do meliponário, antes da sua entrada na colônia. Buscou-se fazer</p><p>um estudo detalhado sobre o desenvolvimento deste organismo em laboratório, analisar os odores</p><p>produzidos pelas colônias que seriam atrativos e verificar o papel da geoprópolis na atração ou re-</p><p>pelência destas moscas. Verificou-se que larvas e pupas só se desenvolvem em substrato proteico</p><p>e com uma acidez acentuada. Na natureza, essas características são observadas nos potes de pó-</p><p>len, que adquirem um odor característico graças ao desenvolvimento de bactérias do gênero Ace-</p><p>tobacter, que são responsáveis pela fermentação acética do pólen. Diferentemente do esperado,</p><p>o extrato de geoprópolis não repeliu os forídeos e se mostrou tão atrativo quanto o ácido acético.</p><p>Por outro lado, a sua utilização aumentou o tempo de vida das colônias. É possível que o extrato</p><p>as tenha conferido uma proteção a outras adversidades. Para o controle dos forídeos, a utilização</p><p>de armadilhas de vinagre ainda é o melhor caminho. Com a alta volatilidade do ácido acético, esta</p><p>técnica não funciona quando utilizada para longas distâncias. A atração à longa distância se dá a</p><p>partir de um bouquet de maior complexidade, que ainda precisa ser estudado em mais detalhes</p><p>para a síntese de armadilhas que consigam capturar esse parasita antes da sua entrada na colônia.</p><p>11</p><p>Introdução</p><p>Normalmente, quando perguntados sobre</p><p>qual a principal praga da criação de abelhas sem</p><p>ferrão, meliponicultores por todo o Brasil indicam</p><p>que são as moscas ligeiras ou forídeos (Jaffé et al.</p><p>2015). As pequenas moscas de Pseudohypocera</p><p>kerteszi (Diptera: Phoridae) atacam praticamente</p><p>todas as espécies de abelhas sem ferrão mane-</p><p>jadas. Como indicado por Nogueira-Neto (1997),</p><p>o ataque delas é devastador. O desenvolvimento</p><p>de larva a adulto é extremamente rápido e, se não</p><p>forem tomadas ações imediatas, o ninho recém</p><p>multiplicado ou transferido perecerá. As larvas co-</p><p>merão toda a provisão de pólen, larvas e pupas</p><p>das abelhas (Nogueira Neto 1997), desestruturan-</p><p>do por completo o ninho, o que resulta na morte</p><p>da colônia em poucos dias. Mesmo após o co-</p><p>lapso da colônia, milhares de pupas de forídeos</p><p>permanecem na caixa e ao emergirem irão atacar</p><p>novas colônias, aumentando drasticamente os</p><p>prejuízos para o meliponicultor.</p><p>Este capítulo tem o objetivo de trazer al-</p><p>guns avanços que tivemos ao estudar a biologia</p><p>e a ecologia da interação dessa mosca com abe-</p><p>lhas sem ferrão, durante o desenvolvimento do</p><p>projeto “Pragas em Abelhas: Procurando por do-</p><p>enças e entendendo a química da interação en-</p><p>tre Meliponini e Phoridae”, financiado pelo edital</p><p>CNPq/MCTIC/Ibama/Associação A.B.E.L.H.A.</p><p>nº 32/2017. A ideia inicial do projeto foi estudar</p><p>a ecologia química dessa interação, no intuito</p><p>de desenvolver uma armadilha externa capaz</p><p>de atrair seletivamente adultos de P. kertes-</p><p>zi, diminuindo sua população nos arredores de</p><p>meliponários. Entretanto, como será mostrado</p><p>adiante, descobrimos que a interação entre es-</p><p>ses parasitas e seus hospedeiros de Meliponini é</p><p>mais intrincada do que previamente imaginado,</p><p>indicando a necessidade de esforços científicos</p><p>contínuos na busca de ferramentas de controle</p><p>dessa praga.</p><p>Forídeos na meliponicultura</p><p>A criação de abelhas sem ferrão (tribo</p><p>Meliponini), conhecida como meliponicultura</p><p>(Nogueira-Neto 1997), é uma atividade em ex-</p><p>pansão com grande potencial econômico e so-</p><p>cioambiental (Cortopassi-Laurino et al. 2006;</p><p>Magalhães e Venturieri 2010; Contrera et al.</p><p>2011). A sua prática é antiga e tradicional, con-</p><p>siderada sustentável, de fácil manuseio e baixo</p><p>custo, de modo que se tornou uma excelente</p><p>forma de gerar renda (Nogueira-Neto 1997; Im-</p><p>peratriz-Fonseca et al. 2012; Potts et al. 2016).</p><p>Possui alta relevância na manutenção da biodi-</p><p>versidade por meio de serviços de polinização</p><p>prestados às espécies nativas de plantas (Heard</p><p>1999; Cortopassi-Laurino et al. 2006; Maga-</p><p>lhães e Venturieri 2010), contribuindo ainda de</p><p>forma destacada para a polinização de plantas</p><p>cultivadas (Potts et al. 2016).</p><p>Popularmente conhecidas como moscas</p><p>ligeiras ou forídeos, moscas da espécie Pseu-</p><p>dohypocera kerteszi Enderlein (Diptera: Phori-</p><p>dae) representam a praga que mais prejudica a</p><p>meliponicultura brasileira (Nogueira-Neto 1997;</p><p>Jaffé et al. 2015). São denominadas cleptopa-</p><p>rasitas, por utilizarem recursos das colônias du-</p><p>rante o seu desenvolvimento, e não apresentam</p><p>preferência por certas espécies de abelhas sem</p><p>ferrão, ou seja, todas estão suscetíveis ao ata-</p><p>que. Os forídeos parasitam praticamente todas</p><p>as espécies de Meliponini nos neotrópicos, cau-</p><p>da FFCLRP/USP, e de</p><p>espécimes vivos, preservando a coloração natu-</p><p>ral das abelhas. Outra informação presente nas</p><p>fichas é a distribuição geográfica das espécies</p><p>de abelhas nos estados, conforme o Catálogo</p><p>Nacional de Abelhas-Nativas-Sem-Ferrão. As</p><p>fichas foram reunidas em um e-book contextua-</p><p>lizando sua importância e reunindo informações</p><p>sobre o grupo das abelhas sem ferrão (Menezes</p><p>et al. 2023).</p><p>Componente 4:</p><p>Desenvolvimento do sistema</p><p>Lacunas de conhecimento</p><p>das abelhas no Brasil5</p><p>Em setembro de 2012, o CRIA, no esco-</p><p>po do projeto INCT-HVFF (Instituto Nacional de</p><p>Ciência e Tecnologia – Herbário Virtual da Flora</p><p>e dos Fungos), lançou online o sistema Lacunas</p><p>de conhecimento da flora e dos fungos do Brasil</p><p>(Canhos et al. 2014). Seu conceito é bastante</p><p>simples. Em 2012, havia a Lista da Flora e Fun-</p><p>gos do Brasil6 e dados de herbários online na</p><p>rede speciesLink. A Flora e Funga do Brasil traz a</p><p>lista das espécies e seus estados de ocorrência,</p><p>e a rede speciesLink, os registros de ocorrência</p><p>de espécimes. O cruzamento desses sistemas</p><p>evidencia as lacunas taxonômicas e geográficas</p><p>(por estado) da rede, podendo orientar novas</p><p>coletas, a integração de novos acervos à rede e</p><p>estabelecer grupos prioritários para a digitação</p><p>dos dados nos herbários. Esse mesmo conceito</p><p>foi utilizado para as abelhas.</p><p>O Catálogo Moure e os dados das co-</p><p>leções de abelhas estão online, portanto, a</p><p>integração dessas informações resultou no</p><p>5 moure.cria.org.br/lacunas</p><p>6 Hoje denominada Flora e Funga do Brasil, coordenado</p><p>pelo Jardim Botânico do Rio de Janeiro.</p><p>desenvolvimento do sistema Lacunas de co-</p><p>nhecimento das abelhas no Brasil, lançado em</p><p>julho de 2019, com uma importante diferença</p><p>em relação à Flora e Funga. O Catálogo Mou-</p><p>re não se restringe às abelhas do Brasil. Inclui</p><p>as espécies de abelhas que ocorrem na Região</p><p>Neotropical. Assim, além de indicar o status dos</p><p>registros na rede para as espécies que ocorrem</p><p>no Brasil, o sistema também analisa as demais</p><p>espécies neotropicais que não ocorrem no Bra-</p><p>sil, dando destaque às que têm registros de co-</p><p>leta no Brasil para análise dos autores do Catá-</p><p>logo Moure. É importante lembrar que a base de</p><p>informação do Catálogo Moure são publicações</p><p>taxonômicas e da rede speciesLink são coletas</p><p>e inventários.</p><p>A cada seis meses, o sistema Lacunas é</p><p>atualizado. O sistema armazena o resultado das</p><p>diferentes análises possíveis cruzando os nomes</p><p>científicos do Catálogo Moure com os dados de</p><p>ocorrência no Brasil da rede speciesLink. As aná-</p><p>lises possíveis incluem: a busca por nomes acei-</p><p>tos, incluindo, ou não, seus sinônimos; busca</p><p>exata ou fonética; sobre as coordenadas geográ-</p><p>ficas: todos os registros (com ou sem coordena-</p><p>das); registros com qualquer coordenada; regis-</p><p>tros com coordenadas consistentes; e registros</p><p>com coordenadas consistentes distintas.</p><p>Como todas as espécies citadas no Ca-</p><p>tálogo Moure, com indicação de ocorrência no</p><p>Brasil ou não, são utilizadas nesse banco de da-</p><p>dos, no sistema Lacunas as espécies apresen-</p><p>tadas com nomes em castanho são as espécies</p><p>que não têm ocorrência no Brasil e em verde,</p><p>as espécies que ocorrem no Brasil, sempre de</p><p>acordo com o Catálogo Moure. O sistema indica</p><p>possíveis lacunas de dados e informações so-</p><p>bre as espécies que ocorrem no Brasil, de acor-</p><p>do com o Catálogo Moure e não têm registro</p><p>no speciesLink. Também indica as espécies que</p><p>não têm registros de ocorrência no Brasil no Ca-</p><p>http://moure.cria.org.br/lacunas</p><p>65</p><p>Figura 7. Relatório comparando os resultados dos diferentes relatórios semestrais usando o gênero Oxaea como</p><p>exemplo.</p><p>tálogo Moure, mas que têm dados de ocorrên-</p><p>cia no país na rede speciesLink.</p><p>O sistema Lacunas apresenta o resultado</p><p>da busca listando as espécies em quatro gru-</p><p>pos: espécies sem registros de coleta no Brasil</p><p>na rede speciesLink; espécies com 1 a 5 regis-</p><p>tros; espécies com 6 a 20 registros; e espécies</p><p>com mais de 20 registros. Essa classificação</p><p>segue a lógica de utilização de dados para mo-</p><p>delagem da distribuição geográfica de espécies</p><p>da flora, em que, via-de-regra, com até 5 pon-</p><p>tos obtém-se um modelo preliminar, entre 6 a</p><p>20 pontos obtém-se um modelo exploratório e</p><p>com mais de 20 pontos, um modelo com uso</p><p>potencial para a tomada de decisão. Esse con-</p><p>ceito naturalmente varia de acordo com a espé-</p><p>cie a ser modelada, mas foi mantida no sistema</p><p>Lacunas para abelhas.</p><p>A Figura 7 apresenta o relatório do gêne-</p><p>ro Oxaea com 10 espécies citadas no Catálogo</p><p>Moure, sendo duas sem ocorrência no Brasil.</p><p>As colunas são agrupadas por quantidade</p><p>de registros na rede speciesLink, cada cor da</p><p>coluna representando o ano do relatório Lacu-</p><p>nas. O grupo de 1 a 5 registros mostra duas fai-</p><p>xas, a superior (mais clara), que indica o núme-</p><p>ro de espécies que, de acordo com o Catálogo</p><p>Moure, não têm ocorrência no Brasil, e a inferior</p><p>(mais escura), que indica o número de espécies</p><p>que têm ocorrência no Brasil. Isso fica mais cla-</p><p>ro online, uma vez que, passando o mouse nas</p><p>colunas, o sistema indica o mês e o ano do re-</p><p>latório e o número de registros. Nesse exemplo,</p><p>observamos que existem duas espécies com 1</p><p>a 5 registros que, de acordo com o Catálogo</p><p>Moure, não ocorrem no Brasil.</p><p>66</p><p>O relatório também apresenta a lista das</p><p>espécies, indicando as lacunas geográficas (Fi-</p><p>gura 8). Utilizando a tribo Oxaeini como exem-</p><p>plo, observamos que quatro espécies que, de</p><p>acordo com o Catálogo Moure ocorrem no</p><p>Brasil, Notoxaea ferruginea, Oxaea alvarengai,</p><p>Oxaea rufa e Oxaea sooretama, não possuem</p><p>registros na rede speciesLink e podem, portan-</p><p>to, ser priorizadas na digitação de dados e/ou</p><p>em novas coletas. Já as espécies Oxaea fus-</p><p>cescens e Oxaea stenocoryphe, ambas com</p><p>registros na rede speciesLink, são apresenta-</p><p>das em cor castanha, indicando que não há</p><p>registros para esta espécie no Brasil de acordo</p><p>com o Catálogo Moure. Essas informações po-</p><p>dem auxiliar eventuais correções ou atualiza-</p><p>ções das informações e dados no Catálogo e</p><p>nos acervos.</p><p>Figura 8. Indicação de espécies da tribo Oxaeini que possuem lacunas geográficas.</p><p>Relatório Lacunas de janeiro de 2023 para</p><p>o gênero Bombus como exemplo</p><p>O relatório Lacunas de janeiro de 2023 uti-</p><p>liza como base os dados do Catálogo Moure de</p><p>abril de 2022, a rede speciesLink do dia 25 de</p><p>janeiro de 2023 e a Lista Oficial de Espécies da</p><p>Fauna Brasileira Ameaçadas de Extinção - Por-</p><p>taria nº 148, de 7 de junho de 2022 (MMA).</p><p>Para demonstrar a importância do traba-</p><p>lho das coleções biológicas e a consequen-</p><p>te evolução dos registros na rede speciesLink,</p><p>existe um outro indicador que é a comparação</p><p>de ocorrência das espécies nos estados bra-</p><p>sileiros, sempre utilizando o Catálogo Moure</p><p>como referência taxonômica, comparando com</p><p>a ocorrência de espécies na rede speciesLink.</p><p>Nessa análise, comparamos o gráfico das lacu-</p><p>67</p><p>nas geográficas por estado do relatório de julho</p><p>de 2019 com o de janeiro de 2023, utilizando</p><p>como exemplo o gênero Bombus (Figura 9).</p><p>A Figura 9 mostra 12 lacunas geográficas</p><p>para cinco espécies do gênero Bombus em</p><p>nove estados do Brasil em julho de 2019. Em</p><p>janeiro de 2023, passaram a ser quatro espé-</p><p>cies em quatro estados. Um dos estados, Ma-</p><p>ranhão, não apresentava nenhuma lacuna em</p><p>2019, o que pode indicar um novo registro de</p><p>ocorrência no Catálogo Moure ou a retirada de</p><p>registros da rede speciesLink. Mas o resultado</p><p>dessa análise certamente demonstra a impor-</p><p>tância da inclusão de novos registros na rede</p><p>speciesLink.</p><p>Espécies ameaçadas</p><p>O relatório Lacunas também apresenta</p><p>o status dos dados das espécies ameaçadas</p><p>de extinção. O relatório de julho de 2019 utiliza</p><p>como referência a Lista Nacional Oficial de Es-</p><p>pécies da Fauna Ameaçadas de Extinção - Por-</p><p>taria nº 444 (MMA). As cinco espécies de abe-</p><p>lhas ameaçadas tinham, em 2019, mais de 20</p><p>registros online na rede speciesLink (Figura 10).</p><p>No entanto, as espécies Melipona rufiventris e</p><p>Melipona scutellaris apresentavam lacunas geo-</p><p>gráficas nos dados na rede speciesLink.</p><p>Clicando</p><p>nas espécies, obtém-se dados</p><p>indicando as lacunas geográficas. A Figura 11</p><p>mostra que o Catálogo Moure (versão de 2012)</p><p>indicava que a espécie Melipona rufiventris</p><p>ocorria nos estados de Tocantins e Bahia, para</p><p>o qual a rede speciesLink não apresentava ne-</p><p>nhum registro de ocorrência em julho de 2019.</p><p>Por outro lado, o sistema Lacunas também in-</p><p>dicava registros de ocorrência nos estados do</p><p>Acre, Amazonas, Amapá, Pará, Rondônia, Ce-</p><p>ará, Maranhão, Espírito Santo e Rio de Janeiro,</p><p>de acordo com a rede speciesLink, não citados</p><p>no Catálogo Moure.</p><p>Já no relatório Lacunas de julho de 2023,</p><p>as cinco espécies de abelhas ameaçadas con-</p><p>tinuam a ter mais de 20 registros online na rede</p><p>speciesLink (Figura 12), e nenhuma dessas es-</p><p>pécies indica lacunas geográficas nos dados na</p><p>rede speciesLink.</p><p>Considerando novamente a Melipona rufi-</p><p>ventris como exemplo, a Figura 13 mostra que</p><p>o Catálogo Moure (versão de 2023, mais atual)</p><p>indica que a espécie ocorre apenas nos estados</p><p>de Goiás, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais e</p><p>São Paulo, para o qual a rede speciesLink tam-</p><p>bém apresenta registros de ocorrência em ju-</p><p>lho de 2023. Por outro lado, o sistema Lacunas</p><p>também indica registros de ocorrência nos es-</p><p>Figura 9. Número de espécies com lacunas</p><p>geográficas por estado comparando jul/2019 com</p><p>jan/2023.</p><p>68</p><p>tados do Acre, Amazonas, Amapá, Pará, Ron-</p><p>dônia, Ceará, Maranhão, Piauí, Distrito Federal,</p><p>Mato Grosso, Espírito Santo e Rio de Janeiro,</p><p>de acordo com a rede speciesLink, não citados</p><p>no Catálogo Moure.</p><p>É importante considerar que existe a pos-</p><p>sibilidade dos dados servidos através da rede</p><p>speciesLink conterem erros de identificação e/</p><p>ou localização de alguns espécimes ou, no caso</p><p>das abelhas sem ferrão, os espécimes podem</p><p>ter sido coletados a partir de ninhos não na-</p><p>turais, uma vez que é um grupo manejado. A</p><p>Figura 10. Espécies de abelhas ameaçadas (Portaria</p><p>nº 444 - MMA) e registros de ocorrência na rede</p><p>speciesLink em jul/2019.</p><p>Figura 11. Estados de ocorrência da espécie Melipona rufiventris no Catálogo Moure (versão de 2012) e na rede</p><p>speciesLink em jul/2019.</p><p>69</p><p>comparação dos dados do Catálogo Moure (da-</p><p>dos da literatura taxonômica) com registros em</p><p>coleções biológicas (rede speciesLink) promove</p><p>uma análise mais ampla dos dois sistemas, no</p><p>entanto, necessita ser avaliada com cuidado a</p><p>Figura 12. Espécies de abelhas ameaçadas (Portaria</p><p>nº 148 - MMA) e registros de ocorrência na rede</p><p>speciesLink em jul/2023.</p><p>Figura 13. Estados de ocorrência da espécie Melipona rufiventris no Catálogo Moure (versão de 2023) e na rede</p><p>speciesLink em jul/2023.</p><p>depender do grupo de abelhas. Outro ponto</p><p>que vale ressaltar é que tanto o conhecimento</p><p>taxonômico, como da distribuição geográfica</p><p>das espécies, pode mudar à medida que são re-</p><p>alizadas as revisões e reavaliações taxonômicas,</p><p>além de novos inventários da fauna de abelhas.</p><p>Uso dos dados</p><p>Ao realizar uma busca na rede speciesLink,</p><p>o sistema armazena o número de registros que</p><p>foram recuperados para atender às várias de-</p><p>mandas do usuário: produção de mapas, pro-</p><p>dução de gráficos, visualização em formato de</p><p>lista, análise da ficha completa do espécime,</p><p>ou ainda, download dos dados para uso pos-</p><p>70</p><p>terior em seus sistemas pessoais. A soma de</p><p>todos os registros utilizados dessas diferentes</p><p>formas é denominado “registros utilizados”. É</p><p>importante notar que só é contabilizado o uso</p><p>através da interface de busca, excluindo-se</p><p>os serviços web.</p><p>A Figura 14 apresenta os registros utili-</p><p>zados entre 2012 e 24 de julho de 2023.</p><p>O aumento significativo do uso dos regis-</p><p>tros da rede de polinizadores a partir de 2021</p><p>se deu pelo aumento do conteúdo, mas tam-</p><p>bém pela mudança da tecnologia utilizada no</p><p>banco de dados, na velocidade e na visualiza-</p><p>ção do resultado da busca e na mudança da</p><p>plataforma para o Google Cloud. Saltamos de</p><p>um uso anual de 29 milhões de registros em</p><p>2020 para 2,8 bilhões de registros em 2022.</p><p>Em 2021, foram realizados vários testes de</p><p>busca, recuperação e visualização dos dados</p><p>pela equipe do CRIA e comunidade científica</p><p>para testar o sistema, o que também contri-</p><p>buiu para o aumento muito expressivo do uso</p><p>dos dados em 2021. Usando 2022 como re-</p><p>ferência, a rede de polinizadores obteve uma</p><p>média de 7,6 milhões de registros utilizados</p><p>por dia.</p><p>Conclusão</p><p>Utilizamos meios reconhecidamente fun-</p><p>cionais para expandir e atualizar bancos de</p><p>dados que aumentaram o acesso público e</p><p>aberto a informações científicas sobre a taxo-</p><p>nomia e a distribuição geográfica das abelhas</p><p>nativas do Brasil. O avanço no estabelecimen-</p><p>to e na disponibilização de tais conhecimentos</p><p>são passos essenciais para subsidiar tomadas</p><p>de decisão por parte dos órgãos ambientais,</p><p>definição de políticas públicas para a conser-</p><p>vação de abelhas nativas e o desenvolvimento</p><p>científico em taxonomia.</p><p>As principais contribuições deste projeto</p><p>foram a disponibilização de dados de ocorrên-</p><p>cia de abelhas (dados textuais e imagens) de</p><p>forma livre, aberta e online pela plataforma spe-</p><p>ciesLink; a atualização do Catálogo Moure para</p><p>as abelhas da Região Neotropical; e a criação e</p><p>disponibilização do sistema Lacunas de conhe-</p><p>cimento das abelhas no Brasil, que apresenta o</p><p>status dos dados online para todas as espécies</p><p>válidas citadas no Catálogo Moure. Os relatórios</p><p>produzidos pelo Lacunas evidenciam a evolu-</p><p>Figura 14. Número de registros utilizados por ano, de</p><p>2012 a 2023. Fonte: rede speciesLink em 24/07/2023.</p><p>71</p><p>ção da completude dos dados taxonômicos e</p><p>geográficos e representam uma fonte importan-</p><p>te para orientar a definição de estratégias de di-</p><p>gitalização e inclusão de novos acervos online,</p><p>bem como de estratégias para a realização de</p><p>novas coletas. O compartilhamento aberto de</p><p>dados aumenta o reconhecimento do valor das</p><p>coleções biológicas e melhora a qualidade da</p><p>ciência e das políticas dependentes de dados</p><p>sobre a distribuição de espécies de abelhas no</p><p>país. Toda a base informacional compartilhada</p><p>representa um importante elemento para a for-</p><p>mação de redes colaborativas verdadeiras.</p><p>72</p><p>Referências</p><p>Canhos DAL, Sousa-Baena MS, Souza S. Garcia LC, De</p><p>Giovanni R, Maia LC, Bonacelli MBM (2014)</p><p>Lacunas: a web interface to identify plant knowledge</p><p>gaps to support informed decision-making.</p><p>Biodiversity and Conservation 23, 109-131.</p><p>Canhos DAL, Sousa-Baena MS, Souza S, Maia LC,</p><p>Stehmann JR, Canhos VP, De Giovanni R, Bonacelli</p><p>MBM, Los W, Peterson AT (2015) �e Importance</p><p>of Biodiversity E-infrastructures for Megadiverse</p><p>Countries. PLoS Biol 13, e1002204.</p><p>Canhos DAL, Almeida EAB, Assad AL, Bustamante</p><p>MMC, Canhos VP, Chapman AD, De Giovanni</p><p>R, Imperatriz-Fonseca VL, Lohmann LG, Maia</p><p>LC, Miller JT, Nelson Gil, Peterson AT, Pirani JR,</p><p>Souza S, Stehmann JR, �iers B (2022) speciesLink:</p><p>rich data and novel tools for digital assessments of</p><p>biodiversity. Biota Neotropica 22, e20221394.</p><p>Menezes C, Alves DDA, Lucena DAA, Almeida EAB</p><p>(2023) Abelhas Sem Ferrão Relevantes para a</p><p>Meliponicultura no Brasil. Associação Brasileira de</p><p>Estudos das Abelhas (A.B.E.L.H.A.), São Paulo.</p><p>73</p><p>Sobre o coordenador do</p><p>projeto</p><p>Eduardo Andrade Botelho de</p><p>Almeida</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas pela Universidade Federal de Minas Gerais</p><p>(2000), mestrado em Ecologia, Conservação e</p><p>Manejo da Vida Silvestre também pela UFMG</p><p>(2002) orientado pelo Prof. Fernando A. Silveira,</p><p>doutorado em Entomologia pela Cornell Univer-</p><p>sity, EUA (2007) orientado pelo Prof. Bryan N.</p><p>Danforth, e pós-doutorado na Universidade Fe-</p><p>deral do Paraná, sob supervisão do Prof. Ga-</p><p>briel A. R. Melo. Tem experiência na área de Zo-</p><p>ologia, com ênfase em taxonomia de abelhas,</p><p>atuando principalmente nos seguintes temas:</p><p>taxonomia e sistemática, morfologia de insetos,</p><p>biogeografia histórica e estudos filogenéticos</p><p>utilizando dados moleculares e morfológicos. É</p><p>Professor Associado do Departamento de Bio-</p><p>logia da FFCLRP da Universidade de São Paulo</p><p>(USP), onde coordena o Laboratório de Biolo-</p><p>gia Comparada e Abelhas</p><p>(LBCA) e atua como</p><p>curador da Coleção Entomológica Prof. J.M.F.</p><p>Camargo (RPSP).</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>eduardoalmeida@usp.br</p><p>mailto:eduardoalmeida%40usp.br?subject=</p><p>Projeto CNPq nº: 400540/2018-5</p><p>Pode uma espécie exótica representar a</p><p>biodiversidade de abelhas sociais brasileiras</p><p>nas avaliações de risco a agrotóxicos?</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Forrageira da abelha sem ferrão jataí</p><p>(Tetragonisca angustula) em flor de gramínea</p><p>75</p><p>Lucas Miotelo1, Roberta Cornélio Ferreira Nocelli2, Patricia</p><p>Azevedo3, Adna Suelen Dorigo1, Annelise de Souza Rosa</p><p>Fontana1, Ana Paula Salomé Lourencetti2, Daiana Antonia</p><p>Tavares1, Osmar Malaspina1</p><p>1 Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP)</p><p>2 Universidade Federal de São Carlos (UFSCar)</p><p>3 Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP)</p><p>5</p><p>PODE UMA ESPÉCIE</p><p>EXÓTICA REPRESENTAR A</p><p>BIODIVERSIDADE DE ABELHAS</p><p>SOCIAIS BRASILEIRAS NAS</p><p>AVALIAÇÕES DE RISCO À</p><p>AGROTÓXICOS?</p><p>Resumo</p><p>Apesar do Brasil ser pioneiro no estabelecimento de um esquema de avaliação de risco de</p><p>agrotóxicos para abelhas na América Latina, o esquema de avaliação adotado no país é baseado</p><p>na realização de testes com a espécie modelo Apis mellifera, que não é nativa. Isso se deve à</p><p>falta de métodos padronizados para a realização dos testes com abelhas nativas do Brasil. Pro-</p><p>curando garantir uma maior protetividade, usa-se um fator de segurança da ordem 10, mas a</p><p>falta de dados sobre a sensibilidade das abelhas nativas também aumenta a incerteza sobre este</p><p>fator. Dessa forma, com o intuito de contribuir com a solução desse problema, os principais ob-</p><p>jetivos desse projeto foram: (1) desenvolver e padronizar métodos para determinar a toxicidade</p><p>aguda oral e tópica de ingredientes ativos para abelhas nativas brasileiras adultas e na fase larval;</p><p>(2) construir curvas de sensibilidade que permitam identificar a validade do fator de segurança;</p><p>e (3) verificar, por meio de análises do genoma e do transcriptoma de duas espécies de abelhas</p><p>sem ferrão, as semelhanças/diferenças em relação ao sistema de desintoxicação. Mesmo com</p><p>as dificuldades enfrentadas, principalmente devido à pandemia, os resultados obtidos indicam</p><p>que o protocolo desenvolvido é viável para adoção, mas ainda necessita de mais rodadas para</p><p>padronização. Porém, a curva de sensibilidade construída mostra que é necessária uma avalia-</p><p>ção do fator de segurança, uma vez que espécies do gênero Melipona não estão cobertas pelo</p><p>método utilizado atualmente. Essas diferenças de sensibilidade poderão ser explicadas quando</p><p>os estudos referentes ao genoma, transcriptoma e microbioma forem finalizados, fornecendo</p><p>subsídios para decisões futuras sobre a capacidade do híbrido A. mellifera em cobrir as rotas de</p><p>exposição e as diferenças existentes entre as espécies e o delineamento de medidas de prote-</p><p>ção mais específicos à biodiversidade brasileira.</p><p>76</p><p>Introdução</p><p>Importância das abelhas sem ferrão e</p><p>relações aos agrotóxicos</p><p>As abelhas nativas podem ser conside-</p><p>radas importantes indicadores da saúde dos</p><p>ecossistemas, uma vez que a ausência de abe-</p><p>lhas pode indicar sinais de problemas ambien-</p><p>tais. Nesse contexto, é necessário refletir como</p><p>mudanças antropogênicas afetam a saúde, a</p><p>abundância e a diversidade das abelhas, tais</p><p>como: mudanças climáticas, perda de habitats,</p><p>poluição, novas doenças, inserção de espécies</p><p>exóticas, expansão agrícola e o uso de agrotó-</p><p>xicos (Biesmeijer et al. 2006; Imperatriz-Fonse-</p><p>ca et al. 2006; Potts et al. 2010; Goulson et al.</p><p>2015; Potts et al. 2016; Pires e Torezani 2018).</p><p>Com o objetivo de conservar e preservar</p><p>as espécies de abelhas, destacam-se estudos</p><p>que visam entender como a exposição aos</p><p>agrotóxicos interfere na vida destes organismos</p><p>e nos serviços ecossistêmicos por eles pres-</p><p>tados. Apesar de não serem o alvo dos agro-</p><p>tóxicos, as abelhas acabam sendo expostas a</p><p>estes compostos, tanto por contato quanto por</p><p>via oral (Spadotto et al. 2004). As rotas de ex-</p><p>posição via oral ocorrem por meio do néctar, do</p><p>pólen, da água e de fluidos secretados a partir</p><p>do xilema de plantas vasculares. As rotas de ex-</p><p>posição por contato são decorrentes de partícu-</p><p>las presentes no ar, solo ou lama, cera, própolis,</p><p>resinas ou até mesmo na superfície de plantas</p><p>(Boyle et al. 2019).</p><p>As abelhas não pertencentes ao gênero</p><p>Apis (não-Apis) apresentam diversas caracte-</p><p>rísticas que devem ser levadas em considera-</p><p>ção, como: diferenças na alimentação, no de-</p><p>senvolvimento larval, na expectativa de vida,</p><p>no comportamento de nidificação e na coleta</p><p>de recursos para o ninho, além dos diferentes</p><p>graus de socialidade (Cham et al. 2018; Boyle et</p><p>al. 2019). Além disso, a pouca informação dis-</p><p>ponível sobre a maioria das espécies é um dos</p><p>principais gargalos para a avaliação de risco. A</p><p>grande diversidade de espécies, a distribuição</p><p>ao longo do território nacional e a baixa dis-</p><p>ponibilidade de colônias, no caso de espécies</p><p>eussociais, para ensaios toxicológicos impe-</p><p>dem que as abelhas não-Apis sejam adotadas</p><p>como modelo sem que estas questões sejam</p><p>resolvidas. Dessa forma, para que possamos</p><p>responder a estas perguntas, métodos que per-</p><p>mitem realizar testes de toxicidade para abelhas</p><p>nativas precisam ser desenvolvidos, testados e</p><p>padronizados, a fim de garantir a proteção da</p><p>biodiversidade brasileira.</p><p>Histórico dos estudos de toxicidade no</p><p>Brasil</p><p>Os primeiros estudos em toxicologia de</p><p>abelhas realizados no Brasil foram feitos a partir</p><p>da década de 70 e 80 utilizando o DDT (Malas-</p><p>pina 1979; Malaspina e Stort 1983) e, posterior-</p><p>mente, com outros inseticidas como os piretrói-</p><p>des e carbamatos (Macieira e Hebling-Beraldo</p><p>1989). No Brasil, assim como em outros países,</p><p>o DDT foi muito utilizado. A Suécia foi o primei-</p><p>ro país em nível mundial a banir o DDT ainda</p><p>na década de 70, enquanto aqui as primeiras</p><p>medidas restritivas foram adotadas no ano de</p><p>1971, medidas essas complementadas no ano</p><p>de 1985 (D’amato et al. 2002).</p><p>Em relação aos estudos de toxicidade</p><p>para A. mellifera e outras abelhas, desenvol-</p><p>veu-se também uma vertente que analisava os</p><p>efeitos tóxicos de componentes florais sobre as</p><p>abelhas (Cintra et al. 2002; Cintra el al. 2005).</p><p>A flor de Spathodea campanulata, por exemplo,</p><p>foi responsável por causar a mortalidade de di-</p><p>versos tipos de espécies de abelhas, incluindo</p><p>77</p><p>Figura 1. Linha do tempo sobre os eventos importantes sobre a toxicidade de agrotóxicos para abelhas que</p><p>ocorreram no Brasil. Fonte: Daiana Antonia Tavares.</p><p>A. mellifera em um estudo realizado em 1997</p><p>(Nogueira-Neto 1997).</p><p>Outros estudos, dentro dessa temática de</p><p>toxicidade de plantas para as abelhas, foram pu-</p><p>blicados no Brasil demonstrando, por exemplo,</p><p>a toxicidade de duas espécies de barbatimão</p><p>(Stryphnodendron adstringens e Dimorphandra</p><p>mollis) para A. mellifera e uma espécie de abelha</p><p>sem ferrão (Scaptotrigona postica) (Cintra et al.</p><p>2003). A Figura 1 apresenta uma linha do tempo</p><p>com alguns dos marcos históricos dos estudos</p><p>na área de toxicologia de abelhas, com ênfase</p><p>em A. mellifera, como também com alguns even-</p><p>tos importantes para esta área de conhecimento.</p><p>Nos anos 2000, começaram a ser publi-</p><p>cados estudos acerca da toxicidade dos neoni-</p><p>cotinoides sobre A. mellifera. Uma relevante pu-</p><p>blicação abordou a utilização da morfologia nas</p><p>avaliações de toxicidade para abelhas, ressaltan-</p><p>do a importância desses estudos, como também</p><p>incentivando a introdução de novos métodos</p><p>nesta área do conhecimento (Suchail et al. 2000;</p><p>Malaspina e Silva-Zacarin 2006).</p><p>O aumento das investigações da toxici-</p><p>dade de agrotóxicos para as abelhas no Brasil</p><p>deu-se principalmente em consequência do fe-</p><p>nômeno conhecido como Colony Colapse Di-</p><p>sorder (CCD) no EUA e na Europa, bem como</p><p>pelos dados de mortalidade de abelhas no Bra-</p><p>sil, o que preocupou e estimulou os pesquisa-</p><p>dores brasileiros a investigarem a questão. Isso</p><p>culminou no aumento de publicações científicas</p><p>que demonstraram os efeitos letais e subletais</p><p>dos agrotóxicos sobre</p><p>A. mellifera, incluindo os</p><p>inseticidas fipronil e ácido bórico (Da Silva Cruz</p><p>et al. 2010; Roat et al. 2013), piriproxifeno (Fer-</p><p>nandez et al. 2012), imidacloprido (De Almeida</p><p>Rossi et al. 2013a, b) e tiametoxam (Oliveira et</p><p>al. 2013; Tavares et al. 2015). Com o aumento</p><p>do interesse, essa área de estudos continuou</p><p>a se desenvolver, utilizando novas técnicas e</p><p>abordando diferentes cenários de exposição</p><p>das abelhas (Gregorc et al. 2016; Peng e Yang</p><p>78</p><p>2016; Catae et al. 2019; Decio et al. 2019; Oli-</p><p>veira et al. 2019; Tadei et al. 2019).</p><p>A partir dos estudos até então realizados</p><p>com A. mellifera, novos questionamentos co-</p><p>meçaram a ser levantados em relação à extra-</p><p>polação dos resultados para outras espécies</p><p>de abelhas. Assim, novas investigações foram</p><p>realizadas, incluindo a utilização de outras abe-</p><p>lhas como, por exemplo, Melipona scutellaris</p><p>(Latreille, 1811) (Lourenço et al. 2012; Costa et</p><p>al. 2015), Scaptotrigona postica (Latreille, 1807)</p><p>(Ferreira et al. 2013; Jacob et al. 2013; Soares</p><p>et al. 2015), Scaptotrigona aff. depilis (Moure,</p><p>1942) (Rosa et al. 2016), Melipona quadrifascia-</p><p>ta (Lepeletier, 1836) (Tomé et al. 2015) e Tetra-</p><p>gonisca angustula (Latreille, 1811) (Jacob et al.</p><p>2019). Evidentemente, os estudos de toxicolo-</p><p>gia utilizando A. mellifera como modelo conti-</p><p>nuarão a ser realizados, uma vez que diferentes</p><p>cenários de exposição podem ocorrer, mas é</p><p>evidente que o avanço das investigações com</p><p>espécies não-Apis devem continuar.</p><p>O GT era constituído por integrantes do</p><p>governo, da academia e do sindicato que repre-</p><p>senta a indústria produtora de agrotóxicos. Foi a</p><p>primeira experiência do tipo dentro do Ibama, em</p><p>que os três setores envolvidos puderam discutir</p><p>o melhor caminho para a solução do problema.</p><p>O GT não tinha o poder de definir política públi-</p><p>ca, mas promoveu uma discussão muito rica que</p><p>assessorou o Ibama na definição da avaliação de</p><p>risco ambiental de agrotóxicos para as abelhas.</p><p>Em 2017, o Ibama publicou a Instrução Normati-</p><p>va 02/2017 e, em julho do mesmo ano, o Manual</p><p>de Avaliação de Riscos de Agrotóxicos para Abe-</p><p>lhas (Ibama 2017).</p><p>No entanto, toda a avaliação de risco é ba-</p><p>seada em protocolos desenvolvidos para a espé-</p><p>cie A. mellifera, abelha introduzida no Brasil. Essa</p><p>abelha tem a biologia bem conhecida e apresen-</p><p>ta ampla distribuição geográfica, por este moti-</p><p>vo tem sido usada como organismo teste para</p><p>representar insetos polinizadores, mas há ques-</p><p>tionamentos se de fato ela é protetiva para as</p><p>outras espécies (Ibama 2017; Cham et al. 2018;</p><p>Boyle et al. 2019).</p><p>Em virtude da grande biodiversidade de</p><p>abelhas no Brasil, as reuniões também levaram a</p><p>produção de uma matriz de seleção de espécies</p><p>de abelhas nativas candidatas a serem os mode-</p><p>los na avaliação de risco de agrotóxicos (Pires e</p><p>Torezani 2018), em que foram indicadas 20 espé-</p><p>cies de abelhas sociais e 28 espécies solitárias.</p><p>Baseados em critérios relacionados às culturas</p><p>agrícolas de importância para o Brasil, foram es-</p><p>colhidas cinco espécies sociais como prioritárias</p><p>para as análises de risco de agrotóxicos, sendo</p><p>elas: Trigona spinipes, Tetragonisca angustula,</p><p>Nannotrigona testaceicornis, Melipona scutella-</p><p>ris e Melipona quadrifasciata (Alves 2013; Pedro</p><p>2014), além de seis espécies solitárias.</p><p>Em 2017, o GT produziu uma nota técnica</p><p>(NT 02001.000062/2017-93CCONP/Ibama) inti-</p><p>tulada “Avaliação de risco de agrotóxicos para in-</p><p>Da avaliação de periculosidade a</p><p>avaliação de risco ambiental</p><p>Em decorrência do aumento dos casos</p><p>de mortalidade relacionadas a ação dos agro-</p><p>tóxicos e aos trabalhos publicados indicando</p><p>efeitos deletérios destes produtos sobre as</p><p>abelhas, o Instituto Brasileiro do Meio Ambien-</p><p>te e dos Recursos Naturais Renováveis (Ibama)</p><p>iniciou em 2012 um processo de reavaliação</p><p>de três neonicotinoides - tiametoxam, imidaclo-</p><p>prido e clotianidina. Porém, ainda não existiam</p><p>protocolos determinados nem um esquema de</p><p>avaliação de risco estabelecido para as reava-</p><p>liações. Assim, em 2014, o Ibama constituiu</p><p>um grupo de trabalho (GT) para discussão das</p><p>questões relacionadas à proteção às abelhas</p><p>em relação à reavaliação e aprovação de novos</p><p>agrotóxicos.</p><p>79</p><p>setos polinizadores e lacunas de conhecimento”.</p><p>Na NT consta todas as lacunas de conhecimento</p><p>levantadas pelo GT ao longo dos três anos de</p><p>reuniões e que eram consideradas importantes</p><p>para o aprimoramento do processo de avaliação.</p><p>A NT foi enviada às agências de fomento, uni-</p><p>versidades e organizações não governamentais,</p><p>com o intuito de estimular pesquisas que pudes-</p><p>sem preencher as lacunas apontadas.</p><p>A partir da NT foi publicada a Chamada Pú-</p><p>blica nº 32/2017, realizada pelo Conselho Nacio-</p><p>nal de Desenvolvimento Científico e Tecnológico</p><p>(CNPq), pelo Ministério da Ciência, Tecnologia,</p><p>Inovações e Comunicações (MCTIC), pelo Insti-</p><p>tuto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos</p><p>Naturais Renováveis (Ibama) e pela Associação</p><p>Brasileira de Estudos das Abelhas (A.B.E.L.H.A.),</p><p>crucial para o levantamento dos dados e avanço</p><p>da discussão no país. A chamada trouxe cinco</p><p>linhas de pesquisa específicas para financia-</p><p>mento, sendo a linha 3 denominada “Avaliação</p><p>de ecotoxicidade de agrotóxicos para espécies</p><p>nativas selecionadas”. A presente proposta apro-</p><p>vada “Pode uma espécie exótica representar a</p><p>biodiversidade de abelhas sociais brasileiras nas</p><p>avaliações de risco à agrotóxicos?”, coordenada</p><p>pelo Prof. Dr. Osmar Malaspina (UNESP - cam-</p><p>pus Rio Claro) e pela Profa. Dra. Roberta Corné-</p><p>lio Ferreira Nocelli (UFSCar - campus Araras), foi</p><p>construída com a participação de Universidades</p><p>Brasileiras e Internacionais, Institutos de Pesqui-</p><p>sa e Empresas.</p><p>Desenvolvimento do projeto</p><p>“Pode uma espécie exótica</p><p>representar a biodiversidade</p><p>de abelhas sociais brasileiras</p><p>nas avaliações de risco à</p><p>agrotóxicos?”</p><p>O projeto aprovado tinha como objetivo</p><p>geral desenvolver e padronizar métodos para</p><p>determinar a toxicidade aguda oral e tópica de</p><p>ingredientes ativos para abelhas nativas brasi-</p><p>leiras, especificamente espécies sociais sem</p><p>ferrão, bem como a construção de uma curva</p><p>de sensibilidade em relação à espécie exótica</p><p>A. mellifera, permitindo delinear estratégias mais</p><p>seguras para a proteção da biodiversidade e o</p><p>desenvolvimento da agricultura. Com base no</p><p>exposto, o projeto propôs responder ao seguin-</p><p>te questionamento: pode uma espécie exótica</p><p>representar a biodiversidade de abelhas sociais</p><p>brasileiras nas avaliações de risco à agrotóxi-</p><p>cos? Cada objetivo específico, seus métodos</p><p>e resultados serão descritos individualmente a</p><p>seguir.</p><p>Adaptar e desenvolver métodos para</p><p>testes de toxicidade de agrotóxicos para</p><p>abelhas sem ferrão brasileiras</p><p>A fase experimental para adaptações</p><p>e desenvolvimento do método para testes de</p><p>toxicidade de agrotóxicos para abelhas sem</p><p>ferrão brasileiras teve início em 2018, antes</p><p>mesmo da chamada pública. O Laboratório</p><p>de Ecotoxicologia e Conservação de Abelhas</p><p>(LECA), juntamente com o Laboratório de Abe-</p><p>lhas e Serviços Ambientais (ASAs), estão há</p><p>anos pesquisando os possíveis efeitos dos</p><p>agrotóxicos em abelhas. Estes laboratórios</p><p>contam com a supervisão do Prof. Dr. Osmar</p><p>Malaspina e da Profa. Dra. Roberta C. F. No-</p><p>celli, alocados respectivamente na Universi-</p><p>dade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Fi-</p><p>lho" (UNESP - Rio Claro/SP) e na Universidade</p><p>Federal de São Carlos (UFSCar - Araras/SP).</p><p>Dentre as abordagens utilizadas nestes labora-</p><p>tórios, podemos destacar: estudos morfológi-</p><p>cos, comportamentais, celulares, moleculares,</p><p>80</p><p>enzimáticos e de toxicidade para abelhas melí-</p><p>feras e abelhas sem ferrão brasileiras.</p><p>Os ensaios toxicológicos realizados com</p><p>abelhas A. mellifera seguem os protocolos da</p><p>Organização para a Cooperação e Desenvol-</p><p>vimento Econômico (OECD 1998a, b). No en-</p><p>tanto, quando as abelhas sem ferrão são alvo</p><p>de estudos toxicológicos é necessário aplicar</p><p>modificações nos métodos estabelecidos pela</p><p>OECD. Estas modificações precisam ser pa-</p><p>dronizadas e passíveis de serem repetidas</p><p>com</p><p>confiabilidade em todo o território nacional para</p><p>que se estabeleça um protocolo que possa vir</p><p>a ser utilizado como requisito em um processo</p><p>de avaliação de risco exigido por um órgão re-</p><p>gulador.</p><p>A padronização inclui todos os aspectos</p><p>do método, dos materiais ao procedimento, e</p><p>depende de várias rodadas de testes, conheci-</p><p>dos como ring test, onde vários laboratórios re-</p><p>petem o protocolo, compartilham os dados e fa-</p><p>zem os ajustes necessários, até que obtenham</p><p>dados semelhantes e garantam a repetibilidade</p><p>do teste em qualquer local em que seja reali-</p><p>zado. Só após esse processo é que ele pode</p><p>ser registrado junto à OECD e solicitado como</p><p>requisito oficial pelos órgãos reguladores.</p><p>Para o desenvolvimento e a padronização</p><p>do protocolo, o grupo contou com o apoio do</p><p>Dr. Ivo Roessink, da Universidade de Wagenin-</p><p>gen, e com as orientações da Comissão Inter-</p><p>nacional para as Relações Planta-Polinizador</p><p>(ICPPR). As espécies escolhidas para os testes</p><p>foram selecionadas a partir da matriz de seleção</p><p>já mencionada (Pires e Torezani 2018) e levan-</p><p>do-se em consideração a massa corporal para</p><p>comparação com a massa corporal de A. melli-</p><p>fera. Foram testados e padronizados todos os</p><p>materiais e procedimentos utilizados nos testes.</p><p>Padronização dos materiais e métodos nos</p><p>laboratórios sede para abelhas adultas</p><p>Considerando a experiência de ambos os</p><p>grupos de pesquisa em ensaios de toxicidade,</p><p>foram realizados testes para determinar o tem-</p><p>po de anestesia para cada espécie utilizada (M.</p><p>scutellaris, S. postica e T. angustula) (Figura 2A)</p><p>e os furos em potes plásticos descartáveis (Fi-</p><p>gura 2B), utilizando diferentes agulhas para se-</p><p>ringas (canhão de cor rosa, verde e preto), de</p><p>acordo com o tamanho da espécie de abelha</p><p>sem ferrão (abelha grande, média e pequena,</p><p>em relação à A. mellifera).</p><p>Os alimentadores também foram padroni-</p><p>zados quanto ao tipo de alimentador (seringa,</p><p>microtubo e recipiente contendo alimento pas-</p><p>toso), ao tipo de agulha utilizada, à quantidade</p><p>de furos realizados e ao tipo de alimento ofer-</p><p>tado para as abelhas (Figura 2C), sendo que o</p><p>alimento mais eficaz consiste em xarope 50%</p><p>(m/v) de açúcar cristal diluído em água comum</p><p>aquecida a 100ºC.</p><p>Também foi necessário padronizar como</p><p>a massa corporal das abelhas seria contabiliza-</p><p>da, uma vez que, dependendo da espécie e do</p><p>equipamento disponível no laboratório, poderia</p><p>gerar erros no momento de coleta desses da-</p><p>dos.</p><p>Padronização dos métodos desenvolvidos</p><p>para abelhas adultas no território</p><p>nacional garantindo a reprodutibilidade –</p><p>treinamentos e rodadas nos laboratórios</p><p>parceiros</p><p>Ao término da fase de adaptações e pa-</p><p>dronizações nos laboratórios sede, foi redigi-</p><p>do um protocolo contendo o passo a passo</p><p>de como realizar os ensaios de exposição</p><p>tópica de agrotóxicos em abelhas sem fer-</p><p>rão. Inicialmente, o protocolo foi exposto em</p><p>um workshop realizado em janeiro de 2019</p><p>(para mais informações, veja a seção Divulga-</p><p>ção das atividades). Após essa etapa, foram</p><p>81</p><p>montados kits de materiais para envio para</p><p>cada um dos laboratórios participantes do</p><p>ring test (Figura 3), garantindo que todos rea-</p><p>lizassem os testes com os mesmos materiais.</p><p>Os materiais enviados foram: uma incubado-</p><p>ra do tipo Demanda Bioquímica de Oxigênio</p><p>(D.B.O.), uma caixa contendo 24 pacotes de</p><p>potes plásticos descartáveis, caixas fechadas</p><p>de agulhas hipodérmicas de canhão rosa, ver-</p><p>de e cinza, um vazador de couro número oito,</p><p>um pacote de microtubos, diferentes tama-</p><p>nhos de frascos de vidro âmbar, juntamente</p><p>com tampas e batoques, uma seringa e dis-</p><p>pensador de Hamilton e o ingrediente ativo</p><p>dimetoato.</p><p>Após o recebimento dos kits, deu-se iní-</p><p>cio aos treinamentos em cada laboratório par-</p><p>Figura 2. Diferentes etapas do processo de padronização do método de exposição tópica de agrotóxicos para</p><p>abelhas sem ferrão. (A) Abelhas da espécie S. postica sendo anestesiadas. (B) Pote plástico descartável utilizado</p><p>para a coleta das abelhas forrageiras. As marcações orientam como realizar os furos nas gaiolas experimentais. (C)</p><p>Esquema representativo dos furos utilizados nos microtubos disponibilizados como alimentadores para as abelhas.</p><p>Fotos: Lucas Miotelo.</p><p>ticipante do ring test. O responsável técnico</p><p>do projeto, Ms. Lucas Miotelo, viajou até os</p><p>laboratórios realizando treinamentos in loco.</p><p>Foram realizados treinamentos nos seguintes</p><p>locais:</p><p>• Brasília (Laboratório de Ecologia e Bios-</p><p>segurança - EMBRAPA, sob responsabi-</p><p>lidade da Dra. Carmen Sílvia Soares Pi-</p><p>res);</p><p>• Sorocaba (Laboratório de Ecotoxicologia</p><p>e de Análise de Integridade Ambiental -</p><p>UFSCar, sob responsabilidade da Profa.</p><p>Dra. Elaine Cristina Mathias da Silva);</p><p>• Porto Alegre (Laboratório de Entomolo-</p><p>gia - PUC-RS, sob responsabilidade da</p><p>Profa. Dra. Betina Blochtein);</p><p>82</p><p>• Piracicaba (Grupo de Genética e Genô-</p><p>mica da Conservação - ESALQ, sob res-</p><p>ponsabilidade da Profa. Dra. Maria Ima-</p><p>culada Zucchi);</p><p>• Belém (Laboratório de Biologia e Ecolo-</p><p>gia de Abelhas - UFPA, sob responsa-</p><p>bilidade do Prof. Dr. Felipe Andrés León</p><p>Contrera);</p><p>• Rio Claro (Laboratório de Ecotoxicolo-</p><p>gia e Conservação de Abelhas - UNESP,</p><p>sob responsabilidade do Prof. Dr. Osmar</p><p>Malaspina. Este treinamento foi voltado</p><p>para membros das seguintes empresas:</p><p>Syntech, Bayer, Eurofins, ALS, SGS e</p><p>ASR. Além de contar com a presença de</p><p>duas alunas do Instituto Federal de Po-</p><p>ços de Caldas);</p><p>• Lavras (Laboratório de Estudos em Abe-</p><p>lhas - UFLA, sob responsabilidade do</p><p>Prof. Dr. Stephan Malfitano Carvalho); e</p><p>• Alfenas (Laboratório de Botânica - UNI-</p><p>FAL-MG, sob responsabilidade da Profa.</p><p>Dra. Marina Wolowski Torres).</p><p>Após o término dos treinamentos, foi</p><p>elaborada uma planilha excel que possibilita</p><p>a rastreabilidade de cada passo realizado em</p><p>um ensaio de toxicidade. O objetivo da cria-</p><p>ção desta planilha foi auxiliar na compreensão</p><p>de possíveis erros durante o experimento e,</p><p>assim, aconselhar ou fornecer dicas que pu-</p><p>dessem contribuir para o sucesso dos expe-</p><p>rimentos. A planilha contém uma aba para in-</p><p>formações gerais, como: nome do laboratório,</p><p>cidade, estado, espécie utilizada, dados es-</p><p>pecíficos do composto utilizado, informações</p><p>da coleta, condições climáticas, entre outras.</p><p>Além disso, foi criada uma aba específica para</p><p>descrever quais materiais foram utilizados em</p><p>todas as etapas do experimento, uma aba</p><p>para anotar o consumo do alimento ofertado</p><p>para as abelhas e outra para anotar a mortali-</p><p>dade durante os quatro dias de experimento.</p><p>Apesar de ser uma planilha extensa para pre-</p><p>enchimento, cumpre perfeitamente a função</p><p>de rastrear possíveis erros e está em confor-</p><p>midade com as exigências da OECD.</p><p>Também foram criados vídeos mostran-</p><p>do o passo a passo de cada etapa do proto-</p><p>colo. Os vídeos foram criados para relembrar</p><p>como realizar algum procedimento ou sim-</p><p>plesmente para consultas em caso de dúvidas</p><p>em alguma etapa. Para que todos os vídeos,</p><p>Figura 3. Delineamento experimental para exposição tópica. Fonte: Lucas Miotelo.</p><p>83</p><p>a planilha e o protocolo estivessem sempre a</p><p>disposição e de fácil acesso, foi criado uma</p><p>pasta online no Google Drive e compartilhada</p><p>via e-mail e mantida de forma fixa na descri-</p><p>ção de um grupo do WhatsApp. Além disso,</p><p>sempre que necessário ou solicitado, eram</p><p>feitas reuniões com os grupos de pesquisa e,</p><p>dependendo dos temas discutidos, eram fei-</p><p>tos documentos e esquemas para auxiliá-los</p><p>nas dúvidas (Figura 3).</p><p>Considerando que a aprovação do pro-</p><p>jeto possibilitou a associação de vários labo-</p><p>ratórios públicos e privados brasileiros, tendo</p><p>como objetivo a realização do ring test para</p><p>validação do protocolo, precisamos desta-</p><p>car alguns obstáculos, como: (I) pandemia de</p><p>Covid-19, que distanciou os treinamentos do</p><p>período em que os laboratórios efetivamente</p><p>começaram a pôr em prática o protocolo. Em</p><p>alguns casos, os técnicos ou estudantes que</p><p>receberam o treinamento já não estavam mais</p><p>na instituição, o que certamente dificultou a</p><p>execução dos experimentos. Também foi</p><p>por</p><p>este motivo que os vídeos do passo a passo</p><p>da parte prática do protocolo foram criados,</p><p>para auxiliar os membros do ring test; e (II)</p><p>atraso e as dificuldades na compra do ingre-</p><p>diente ativo da substância padrão dimetoato,</p><p>que teve uma restrição de comercialização</p><p>por solicitação da Agência Nacional de Vigi-</p><p>lância Sanitária (ANVISA).</p><p>Como consequência dessas adversida-</p><p>des, alguns dos laboratórios só conseguiram</p><p>participar dos treinamentos iniciais e, infeliz-</p><p>mente, não conseguiram prosseguir no pro-</p><p>jeto e entregar os resultados. Além disso,</p><p>considerando as regiões brasileiras (Norte,</p><p>Nordeste, Centro-Oeste, Sudeste e Sul) nas</p><p>quais foi previsto validar o protocolo, não ob-</p><p>tivemos resultados da região Norte e Nordes-</p><p>te. Mesmo assim, foi possível obter resultados</p><p>interessantes e muito promissores, mostran-</p><p>do que o protocolo é viável, necessitando, no</p><p>entanto, de novas rodadas de testes para a</p><p>efetiva padronização.</p><p>Padronização dos materiais e métodos</p><p>nos laboratórios sede para larvas de</p><p>abelhas sem ferrão</p><p>Para a proposição de uma espécie para</p><p>o desenvolvimento de teste de toxicidade e</p><p>inclusão em processos de avaliação de ris-</p><p>co, a primeira etapa consistiu em selecionar</p><p>uma ou mais delas para execução de testes.</p><p>Nesse caso, foram selecionadas as mesmas</p><p>três espécies utilizadas no teste para adultos:</p><p>M. scutellaris, S. postica e T. angustula. A se-</p><p>gunda etapa consistiu no desenvolvimento e/</p><p>ou adaptação de métodos para testes de to-</p><p>xicidade. Nos bioensaios conduzidos, não foi</p><p>possível o desenvolvimento de um método</p><p>para T. angustula, mas as outras duas espé-</p><p>cies apresentaram resultados promissores. A</p><p>substância de referência (dimetoato), o núme-</p><p>ro de réplicas e os requerimentos estatísticos</p><p>para validar os protocolos seguiram as dire-</p><p>trizes da OECD. Os procedimentos básicos</p><p>dos protocolos de criação larval in vitro para</p><p>as espécies M. scutellaris e S. postica foram</p><p>publicados em dois artigos citados na seção</p><p>Produções científicas e trazem a descrição</p><p>dos métodos e a indicação de que a espé-</p><p>cie S. postica é o representante mais indicado</p><p>para os testes de toxicidade com larvas.</p><p>Para cada experimento, deve-se utilizar</p><p>três colônias não parentais, em condições</p><p>ideais para a coleta, sendo as mesmas sau-</p><p>dáveis, com grande número de indivíduos e</p><p>com rainha forte. A coleta dos favos deve ser</p><p>realizada de modo que não prejudique a sani-</p><p>dade das colônias, abrindo-se as caixas com</p><p>cuidado para não danificar o ninho, os potes</p><p>de mel e de pólen. Para a remoção segura do</p><p>84</p><p>favo a ser utilizado nos experimentos, recomen-</p><p>da-se a utilização de um pedaço de fio dental</p><p>embebido em álcool 70% para cortar o cerume</p><p>que os conecta, sem danificar o favo inferior.</p><p>Imediatamente após a coleta, o favo deve ser</p><p>acondicionado em placa de Petri com algodão</p><p>umedecido com água, a fim de não ressecar, e</p><p>transportado ao laboratório.</p><p>Os testes devem seguir a quantidade es-</p><p>tabelecida de alimento a ser consumida por cé-</p><p>lula de cria e as dimensões estipuladas para a</p><p>confecção de placas de acrílico, nas diferentes</p><p>espécies (Tabela 1). Os valores foram estabele-</p><p>cidos antes dos bioensaios.</p><p>Além disso, o projeto também desenvol-</p><p>veu placas de acrílico específicas para a criação</p><p>das larvas em condições muito semelhantes às</p><p>das colônias, que gerou um pedido de paten-</p><p>te que está sob avaliação. A Figura 4 mostra a</p><p>placa de acrílico de padrão mimético aos favos</p><p>naturais e que geraram o pedido de patente.</p><p>Antes da transferência do alimento e das</p><p>larvas, as placas de acrílico devem ser lavadas,</p><p>esterilizadas e acondicionadas em placas de</p><p>Petri de vidro (1,5x20 cm) tampadas com o fun-</p><p>do preenchido por água destilada. Este procedi-</p><p>mento é essencial para manter a umidade entre</p><p>95±5% dentro da placa nos primeiros dias de</p><p>incubação, mas isso dependerá da espécie que</p><p>será testada. Uma vez que o controle de umi-</p><p>dade, sobretudo nos primeiros dias de experi-</p><p>mento, é essencial para o desenvolvimento das</p><p>larvas, utiliza-se KCl para reduzir a 85% e NaCl</p><p>para atingir 75%. A Figura 5 mostra o processo</p><p>de transferência de alimento e de larvas.</p><p>Espécie de</p><p>abelha</p><p>Volume de</p><p>alimento/célula de</p><p>cria (µL)</p><p>Altura</p><p>(mm)</p><p>Diâmetro</p><p>(mm)</p><p>Scaptotrigona</p><p>postica 25 7 4,1</p><p>Melipona</p><p>scutellaris 130 10,8 7,4</p><p>Tabela 1. Medidas das células de cria para</p><p>confecção das placas de acrílico e quantidade de</p><p>alimento por célula.</p><p>Figura 4. À esquerda: favo de cria de Scaptotrigona postica; à direita: placa de acrílico que gerou pedido de</p><p>patente. Fotos: Adna S. Dorigo e Annelise S. Rosa Fontana.</p><p>85</p><p>Exposição de larvas a ingredientes ativos</p><p>- bioensaios toxicológicos</p><p>Os protocolos descritos servem para a</p><p>aplicação em testes de exposição de abelhas</p><p>em estágio larval a compostos químicos (agro-</p><p>tóxicos/ingredientes ativos). Para a validação dos</p><p>bioensaios de toxicidade, a OECD requer que</p><p>seja utilizado um composto químico padrão de</p><p>referência (ou controle positivo). O composto quí-</p><p>mico de referência testado para as abelhas sem</p><p>ferrão foi o dimetoato.</p><p>As concentrações letais (CL50) estabele-</p><p>cidas de dimetoato para larvas de S. postica e</p><p>M. scutellaris foram, respectivamente, 172,48 e</p><p>27,48 ng i.a./larva (para 24h) e 156,33 e 27,48 ng</p><p>i.a./larva (para 48h). Essas concentrações devem</p><p>ser preparadas diretamente no alimento larval, a</p><p>partir de uma solução estoque de 1000 ng i.a/μL</p><p>de alimento, 1:1 (10 mg de dimetoato: 10 mL de</p><p>alimento larval). As mesmas devem ser ofereci-</p><p>das às larvas no primeiro dia de alimentação.</p><p>Cada bioensaio deve ser executado, no mí-</p><p>nimo, três vezes (não simultaneamente) e o nú-</p><p>mero de larvas deve ser no mínimo 20, para cada</p><p>concentração (em triplicatas). O controle negativo</p><p>consiste na alimentação larval pura, sem adição</p><p>de agrotóxico.</p><p>Figura 5. Processo de transferência de larvas de Scaptotrigona postica. Fotos: Adna S. Dorigo e Annelise S. Rosa-</p><p>Fontana.</p><p>No grupo controle negativo, a mortalidade</p><p>larval cumulativa, verificada 24 e 48 horas após</p><p>o consumo total de alimento, deve ser ≤ 15%</p><p>nas réplicas. No tratamento do grupo químico</p><p>de referência (dimetoato), a mortalidade de larvas</p><p>deve ser ≥ 50%, verificada 24 e 48 horas após o</p><p>consumo total de alimento.</p><p>Registro de dados dos testes de toxicidade</p><p>No dia seguinte à transferência, com o auxí-</p><p>lio de um estereomicroscópio, as larvas que não</p><p>sobrevivem ao manuseio devem ser removidas,</p><p>anotando-se o número amostral de cada colônia.</p><p>A taxa de mortalidade começa a ser contabiliza-</p><p>da a partir do segundo dia de transferência, uma</p><p>vez que a mortalidade durante as primeiras 24</p><p>horas pode ser atribuída ao manuseio das larvas</p><p>durante a transferência e não ao experimento em</p><p>si. Para a obtenção dos parâmetros de morta-</p><p>lidade de larvas, taxa de emergência relativa às</p><p>larvas e às pupas, deve-se considerar os cálcu-</p><p>los abaixo:</p><p>- Emergência/larva: número de abelhas</p><p>emergidas x 100/número amostral inicial de lar-</p><p>vas;</p><p>86</p><p>- Emergência/pupa: número de abelhas</p><p>emergidas x 100/número amostral de pupas;</p><p>- Mortalidade/larva: número de abelhas</p><p>mortas no 13º dia x 100/número amostral inicial</p><p>de larvas.</p><p>Além disso, outros parâmetros indicativos</p><p>da progressão das fases do desenvolvimento</p><p>larval, registrados após a transferência e a ali-</p><p>mentação, devem ser observados e registrados:</p><p>(1) tempo de duração do período de alimenta-</p><p>ção; (2) dia da defecação; (3) dias das colora-</p><p>ções de olhos das pupas – branco, rosa, mar-</p><p>rom e preto; e (4) dia da emergência de adultos.</p><p>Após a emergência das abelhas, deve-se</p><p>mantê-las por 24 horas dentro de novas placas</p><p>de Petri com alimento próprio para abelhas re-</p><p>cém-emergidas (mel + extrato de soja + pólen,</p><p>na proporção de 2:1:1). Em seguida, as mes-</p><p>mas devem ser anestesiadas, para que sejam</p><p>armazenadas em álcool 70%, para as análises</p><p>morfométricas: distância intertegular, largura da</p><p>cabeça das abelhas e possíveis assimetrias de</p><p>asas.</p><p>Para os procedimentos, devem ser utili-</p><p>zadas 10 abelhas por colônia, totalizando 30</p><p>indivíduos por experimento. Machos e rainhas</p><p>emergidos devem ser excluídos destas análises,</p><p>utilizando-se então, apenas operárias. As medi-</p><p>das (distância intertegular e largura da cabeça)</p><p>devem ser realizadas por meio de imagens ob-</p><p>tidas por um microscópio estereoscópico com</p><p>câmera acoplada.</p><p>Para as avaliações de assimetria de asas,</p><p>as asas anteriores dos indivíduos devem ser re-</p><p>movidas, montadas em lâminas e fotografadas</p><p>com uma câmera digital acoplada a um este-</p><p>reomicroscópio. A partir delas, proceder-se-á a</p><p>construção de um arquivo .tps com o auxílio do</p><p>software tpsUtil. Onze marcos anatômicos das</p><p>junções das nervuras das asas devem ser es-</p><p>tabelecidos, com o software tpsDig, e avaliados</p><p>parâmetros como tamanho do centroide (raiz</p><p>quadrada da soma das distâncias quadradas</p><p>dos marcos anatômicos ao centroide, ou centro</p><p>de massa) e forma das asas.</p><p>Qual a espécie mais adequada a ser</p><p>proposta como espécie representante da</p><p>fauna Neotropical em testes de toxicidade</p><p>durante o estágio larval?</p><p>As respostas obtidas através dos méto-</p><p>dos in vitro propostos com S. postica e M. scu-</p><p>tellaris indicam que ambas as espécies podem</p><p>ser consideradas para bioensaios de toxicidade</p><p>durante a fase larval. Entretanto, uma série de</p><p>peculiaridades de cada uma, bem como um</p><p>comparativo entre alguns resultados obtidos,</p><p>apontam S. postica como a mais adequada</p><p>como organismo modelo, conforme a Tabela 2.</p><p>Scaptotrigona postica Melipona scutellaris</p><p>Colônias populosas, com</p><p>o número de indivíduos</p><p>podendo ultrapassar</p><p>10.000</p><p>População relativamente</p><p>menor, com pouco mais</p><p>de 2.000 indivíduos por</p><p>colônia. Consta na lista</p><p>de espécies ameaçadas</p><p>de extinção</p><p>Ampla distribuição</p><p>geográfica</p><p>Distribuição geográfica</p><p>restrita a alguns estados</p><p>no Brasil</p><p>Maiores taxas de</p><p>emergência e menores</p><p>de mortalidade</p><p>Menores taxas de</p><p>emergência e maiores de</p><p>mortalidade</p><p>Tempo até a emergência</p><p>de adultos é mais rápido:</p><p>cerca de 31 dias</p><p>Tempo até a emergência</p><p>de adultos é mais lento:</p><p>cerca de 41 dias</p><p>Tabela 2. Características de cada espécie e</p><p>resultados obtidos com os métodos in vitro, que</p><p>indicam a espécie Scaptotrigona postica como a</p><p>mais adequada para o modelo de estudo com larvas.</p><p>87</p><p>Após o desenvolvimento do método e a</p><p>comparação entre as espécies, foram realiza-</p><p>dos dois treinamentos (para mais informações,</p><p>veja a seção Divulgação das atividades). Parti-</p><p>ciparam 30 pessoas de diferentes laboratórios,</p><p>mas o ring test não foi iniciado devido ao atraso</p><p>ocasionado pelas interrupções nas atividades</p><p>causadas pela pandemia de Covid-19.</p><p>Análise comparativa da sensibilidade de</p><p>agrotóxicos das abelhas brasileiras em</p><p>relação a Apis mellifera</p><p>Uma vez que as Avaliações de Risco</p><p>Ambiental de agrotóxicos seguem os proto-</p><p>colos da OECD, visando principalmente ingre-</p><p>dientes ativos isolados, deixamos de conside-</p><p>rar as condições de campo onde há a mistura</p><p>de agrotóxicos formulados (Cham et al. 2017;</p><p>Sales et al. 2022; Tosi et al. 2022).</p><p>Muitos estudos demonstram que abe-</p><p>lhas possuem diferentes sensibilidades aos</p><p>agrotóxicos e que combinações dos mesmos</p><p>podem interagir e aumentar a toxicidade de</p><p>um dos componentes da mistura, agravando</p><p>efeitos letais e subletais (Arena e Sgolastra</p><p>2014; Toledo-Hernández et al. 2022; Tosi et</p><p>al. 2022). Eles concentram-se em determina-</p><p>das regiões do globo, como América do Norte</p><p>e Europa, onde a discussão sobre o tópico é</p><p>avançada, sendo considerado o desenvolvi-</p><p>mento de uma Avaliação de Risco Ambiental</p><p>holística, além de espécies nativas já estarem</p><p>incluídas ou em processo de inclusão (OECD</p><p>2016a, b; More et al. 2021; Topping et al.</p><p>2021; Tosi et al. 2022)</p><p>Com o intuito de colaborar com a res-</p><p>posta da pergunta: “Pode uma espécie exó-</p><p>tica representar a biodiversidade de abelhas</p><p>sociais brasileiras nas avaliações de risco à</p><p>agrotóxicos?”, foi desenvolvido um estudo</p><p>com o objetivo de criar uma Curva de Sensi-</p><p>bilidade entre espécies de abelhas sem ferrão</p><p>elencadas na Matriz de Seleção e a abelha A.</p><p>mellifera, e de avaliar os possíveis efeitos das</p><p>combinações entre agrotóxicos de diferentes</p><p>classes.</p><p>Foram utilizadas as mesmas três espé-</p><p>cies de abelhas sem ferrão, M. scutellaris, S.</p><p>postica e T. angustula, que foram submetidas</p><p>a realização de testes de toxicidade oral, uti-</p><p>lizando o inseticida tiametoxam de maneira</p><p>isolada e combinada com o herbicida glifo-</p><p>sato e com o fungicida tebuconazol em suas</p><p>formulações comerciais. Para tal, realizamos</p><p>bioensaios de Concentração Letal Média Oral</p><p>(CL50), seguindo o protocolo para abelhas sem</p><p>ferrão utilizados no processo de ring test, e</p><p>estimamos a DL50 de duas maneiras: utilizan-</p><p>do o consumo (ng i.a./abelha) e a massa cor-</p><p>poral das espécies (ng i.a./g abelha).</p><p>Ao desenvolver os testes com as espé-</p><p>cies de abelhas sem ferrão, respondemos as</p><p>hipóteses levantadas inicialmente no desen-</p><p>volvimento do projeto. A primeira parte do</p><p>estudo permitiu inferir que, de maneira iso-</p><p>lada para as espécies T. angustula, S. posti-</p><p>ca e M. scutellaris, o inseticida tiametoxam é</p><p>altamente tóxico em 24 horas de exposição</p><p>( T. angustula > S. postica > A.</p><p>mellifera; DL50 (ng i.a./abelha): T. angustula ></p><p>M. scutellaris > S. postica > A. mellifera; LD50</p><p>(ng i.a./g abelha): M. scutellaris > S. postica ></p><p>T. angustula > A. mellifera.</p><p>Ao aplicar o fator de segurança baseado</p><p>em 10, utilizado para avaliar a representativi-</p><p>dade da espécie modelo em relação a outras</p><p>88</p><p>espécies, temos que M. scutellaris não é re-</p><p>presentada por A. mellifera em nenhuma das</p><p>abordagens. Já as espécies T. angustula e S.</p><p>postica não são representadas pelo fator de</p><p>segurança quando apenas o consumo é leva-</p><p>do em consideração e representado em rela-</p><p>ção ao peso corporal.</p><p>Na segunda parte do estudo, os resulta-</p><p>dos dos bioensaios com o inseticida isolado</p><p>e em combinação foram utilizados para o cál-</p><p>culo da Razão Média Estimada (EMR), que é</p><p>uma das maneiras de representar a ocorrência</p><p>de interações toxicológicas entre agrotóxicos</p><p>(Carnesecchi et al. 2019; Tosi et al. 2022). Ao</p><p>realizar esses cálculos, não encontramos in-</p><p>terações nas combinações binárias contendo</p><p>o tiametoxam e o herbicida glifosato para as</p><p>espécies T. angustula e S. postica. Em relação</p><p>a combinação com o fungicida, foram identi-</p><p>ficadas interações toxicológicas sinergísticas,</p><p>ou seja, o tiametoxam apresentou uma maior</p><p>toxicidade quando em combinação. Uma ob-</p><p>servação interessante é a de que obtivemos</p><p>em nossos resultados o mesmo padrão de</p><p>sensibilidade para as espécies T. angustula e</p><p>S. postica encontrados na primeira parte do</p><p>estudo, reforçando os dados e observações</p><p>tidas em relação à massa corporal e a varia-</p><p>ção de tamanhos entre espécies.</p><p>Os resultados mostram que os efeitos</p><p>letais do tiametoxam sobre espécies de abe-</p><p>lhas sem ferrão são preocupantes, principal-</p><p>mente quando avaliamos um cenário mais</p><p>realista, onde produtos comerciais são mis-</p><p>turados com diferentes finalidades no campo,</p><p>antes ou após a aplicação. As abelhas sem</p><p>ferrão demonstram maior sensibilidade a esse</p><p>agrotóxico quando comparado com os dados</p><p>encontrados para A. mellifera, o que leva a</p><p>implicações diretas no processo de Avaliação</p><p>de Risco Ambiental e na reavaliação de agro-</p><p>tóxicos.</p><p>Construção dos drafts do genoma,</p><p>avaliação dos genes diferencialmente</p><p>expressos (RNA-SEQ) e do metagenoma</p><p>(gene 16S) de abelhas sem ferrão</p><p>expostas a doses subletais do inseticida</p><p>imidacloprido</p><p>Atualmente, um dos maiores gargalos na</p><p>ecotoxicologia é a avaliação do impacto de</p><p>poluentes a nível de comunidade e de ecos-</p><p>sistemas, uma vez que a avaliação em labora-</p><p>tórios e/ou campo se concentra a nível indivi-</p><p>dual. Como exemplo, pode-se citar</p><p>o modelo</p><p>“Species Sensitivity Distribution” (SSD), prin-</p><p>cipal modelo em ecotoxicologia que tem sido</p><p>utilizado para avaliar padrões de qualidade</p><p>ambiental. Contudo, esse modelo é baseado</p><p>em testes de toxicidade laboratoriais padro-</p><p>nizados apenas para espécies individuais e</p><p>não abrangem a extrapolação para respostas</p><p>populacionais ou comunitárias (Zhang et al.</p><p>2018).</p><p>Os estudos ômicos têm o potencial de</p><p>minimizar esse gargalo, já que permitem a</p><p>avaliação qualitativa e quantitativa a nível mo-</p><p>lecular, celular e tecidual de uma população</p><p>ou de uma comunidade (Zhang et al. 2018),</p><p>mostrando-se uma poderosa ferramenta para</p><p>enfrentar desafios nas pesquisas ambientais,</p><p>ecológicas e agrícolas (Faure e Joly 2015).</p><p>Além disso, os dados provenientes de se-</p><p>quenciamentos podem ser utilizados para</p><p>o monitoramento e a avaliação do impacto</p><p>de mudanças ambientais nos ecossistemas,</p><p>identificar biomarcadores de poluição ambien-</p><p>tal e auxiliar nas tomadas de decisão para a</p><p>conservação (Mortimer et al. 2022).</p><p>As tecnologias ômicas aplicadas à eco-</p><p>toxicologia deram origem à toxicogenômica</p><p>– estudo do perfil de expressão gênica (trans-</p><p>criptoma), do perfil de regulação epigenética,</p><p>do perfil de expressão de proteínas (proteo-</p><p>89</p><p>ma) ou do perfil de expressão de metabolitos</p><p>(metaboloma) de um organismo, tecido ou</p><p>célula – e à ecotoxicogenômica – estudo dos</p><p>genomas dos organismos expostos à pres-</p><p>sões seletivas induzidas por substâncias tó-</p><p>xicas no meio ambiente e das respostas ge-</p><p>nômicas que podem afetar o funcionamento</p><p>dos ecossistemas (Snape et al. 2004; Prat e</p><p>Degli-Esposti 2019; Mortimer et al. 2022). A</p><p>evolução das técnicas de sequenciamento e</p><p>dos sequenciadores resultaram na aquisição</p><p>de um maior volume de dados, em um cur-</p><p>to espaço de tempo e com valores cada vez</p><p>mais acessíveis, viabilizando estudos de toxi-</p><p>cogenômica e ecotoxicogenômica (Giani et al.</p><p>2020; Tolani et al. 2021).</p><p>Apesar desses avanços, grande parte da</p><p>biodiversidade do planeta permanece não ca-</p><p>racterizada. Essa falta de dados pode resultar</p><p>na perda de informações cruciais, como no-</p><p>vos genes úteis, proteínas e novas vias meta-</p><p>bólicas, que poderiam auxiliar a comunidade</p><p>científica a mensurar os impactos nos ecos-</p><p>sistemas e, consequentemente, nos serviços</p><p>ecossistêmicos, ocasionados principalmente</p><p>por ações antropogênicas (Lewin et al. 2018).</p><p>A falta de genomas de referência de abelhas</p><p>sem ferrão brasileiras, por exemplo, dificulta</p><p>os estudos de toxicogenômica e ecotoxigenô-</p><p>mica. Ainda, os drafts de genomas disponíveis</p><p>no GeneBank de abelhas sem ferrão brasilei-</p><p>ras se concentram no nível de scaffolds, ou</p><p>seja, sequenciamento de sequências curtas</p><p>(Hotaling et al. 2021) e com a métrica de mon-</p><p>tagem N50 (uma métrica que calcula a média</p><p>ponderada de comprimentos de leituras/sca-</p><p>ffolds sem intervalo em relação ao tamanho</p><p>estimado do genoma) (Rhie et al. 2021) insu-</p><p>ficiente para a completude dos genes (Fuen-</p><p>tes-Pardo e Ruzzante 2017).</p><p>Visando melhorar os estudos ômicos na</p><p>área de ecotoxicologia, alguns dos objetivos</p><p>do projeto foram obter o draft do genoma de</p><p>duas espécies de abelhas nativas sem ferrão,</p><p>avaliar a expressão gênica dos genótipos con-</p><p>trastantes nas curvas de DL50 submetidos a</p><p>doses subletais do inseticida imidacloprido e,</p><p>adicionalmente, avaliar o perfil do microbioma</p><p>intestinal de uma das espécies submetidas a</p><p>doses subletais do inseticida imidacloprido.</p><p>Para o desenvolvimento desses objetivos do</p><p>projeto, contamos com a parceria da Dra. Ma-</p><p>ria Imaculada Zucchi, especialista em sequen-</p><p>ciamento de nova geração da Agência Pau-</p><p>lista de Tecnologia do Agronegócio (APTA),</p><p>da aluna de doutorado Patrícia Azevedo, que</p><p>integra o Programa de Pós-Graduação de Ge-</p><p>nética e Biologia Molecular da Universidade</p><p>Estadual de Campinas (UNICAMP), e do aluno</p><p>de mestrado André Augusto Stella, que integra</p><p>o Programa de Pós-Graduação em Genética e</p><p>Melhoramento de Plantas da Escola Superior</p><p>de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ) da</p><p>Universidade de São Paulo (USP).</p><p>Utilizou-se a abordagem de sequencia-</p><p>mento de nova geração de reads curtas na</p><p>plataforma Illumina® e o sequenciamento de</p><p>terceira geração de reads longas na plata-</p><p>forma Oxford – Nanopore® para a montagem</p><p>dos drafts dos genomas. A tecnologia do se-</p><p>quenciamento de terceira geração consiste</p><p>em sequenciar moléculas individuais de DNA</p><p>por meio da detecção fluorescente em tempo</p><p>real, fornecendo leituras muito longas (</p><p>Roessink - Wageningen Environmental</p><p>Research, Wageningen.</p><p>• 16h e 17h - Discussão geral e adesão ao</p><p>ring test.</p><p>No dia 30 de janeiro, o evento foi restrito</p><p>aos membros participantes do ring test. Foi re-</p><p>alizado um treinamento prático de como exe-</p><p>cutar o método de exposição tópica à agro-</p><p>tóxicos para abelhas forrageiras sem ferrão</p><p>(Figura 6).</p><p>Foram realizados dois workshops, inti-</p><p>tulados “Padronização de métodos para tes-</p><p>Figura 6. Treinamento prático do método de exposição tópica de agrotóxicos em abelhas sem ferrão. (A) Coleta</p><p>das abelhas. (B) Alimentação prévia com alimento sem contaminação. (C) Disponibilização do alimento nas gaiolas</p><p>experimentais. (D) Anestesia das abelhas. (E) Aquisição do peso de grupos de dez abelhas. (F) Exposição tópica</p><p>ao dimetoato. (G) Acondicionamento das gaiolas experimentais em incubadora aclimatada. (H) Preparo das gaiolas</p><p>experimentais com os membros do ring test. (I) Acompanhamento prático dos treinamentos. Fonte: Lucas Miotelo.</p><p>92</p><p>tes de toxicidade em larvas de abelhas sem</p><p>ferrão” em abril (presencial) e setembro (on-</p><p>line). Ambos foram ministrados pela Dra. An-</p><p>nelise Rosa Fontana e Dra. Adna Dorigo. O</p><p>workshop foi divulgado nas redes sociais dos</p><p>grupos do Facebook e Instagram de ambos</p><p>os laboratórios (LECA e ASAs), além de ser</p><p>encaminhado via e-mail nas universidades es-</p><p>taduais e federais (Figura 7).</p><p>Figura 7. Imagem da programação do workshop</p><p>utilizada para divulgação do evento nas redes</p><p>sociais e via e-mail.</p><p>uma live para os dias oito e 15 de julho. Com</p><p>o título “Unindo esforços para conservação de</p><p>polinizadores e uma agricultura sustentável”,</p><p>a live teve a participação de todos os coor-</p><p>denadores dos diferentes projetos da chama-</p><p>da pública, com colaboração de pesquisado-</p><p>res da Universidade Federal de Minas Gerais</p><p>(UFMG), da Universidade Federal do Pará</p><p>(UFPA), da Universidade Federal Rural de Per-</p><p>nambuco (UFRPE), da Universidade Estadual</p><p>do Norte Fluminense (UENF), da Universidade</p><p>Federal de Alfenas (UNIFAL-MG), da Universi-</p><p>dade de São Paulo (USP), da Embrapa Ama-</p><p>zônia Oriental (Pará) e da Embrapa Recursos</p><p>Genéticos e Biotecnologia (Brasília). Ao vi-</p><p>sualizar a imagem de divulgação do evento,</p><p>temos acesso a mais informações, como: os</p><p>nomes dos pesquisadores e os organizadores</p><p>do evento (Figura 8).</p><p>Figura 8. Imagem da programação da Live utilizada</p><p>para divulgação do evento nas redes sociais e via</p><p>e-mail. Fonte: Adna S. Dorigo, Annelise S. Rosa</p><p>Fontana e Tatiane C. Grella.</p><p>Live</p><p>Em 2020 ocorreu um grande número de</p><p>lives em decorrência da pandemia e possibili-</p><p>tou aproximar diferentes estados e pesquisa-</p><p>dores, facilitando assim a aproximação entre</p><p>os grupos de pesquisa de todo Brasil. Dessa</p><p>forma, os grupos LECA e ASAs organizaram</p><p>93</p><p>O projeto também promoveu a divulgação</p><p>das atividades nas mídias sociais dos laborató-</p><p>rios sede, publicações em revistas e sites de</p><p>divulgação científica e por meio de várias entre-</p><p>vistas concedidas.</p><p>Produções científicas</p><p>Os dados obtidos ao longo dos quatro</p><p>anos de projeto foram apresentados em Con-</p><p>gresso Nacionais e Internacionais, além de um</p><p>pedido de patente e vários artigos publicados</p><p>em revistas científicas de alto fator de impacto,</p><p>citados a seguir:</p><p>1 - DORIGO, Adna et al. In vitro larval rear-</p><p>ing protocol for the stingless bee species Meli-</p><p>pona scutellaris for toxicological studies. PLoS</p><p>One, v. 14, p.e0213109, 2019.</p><p>2 - AZEVEDO, Patricia et al. Optimization</p><p>of in vitro culture of honeybee nervous tissue for</p><p>pesticide risk assessment. Toxicology in Vitro, v.</p><p>84, p. 105437, 2022.</p><p>3 - GUIMARÃES-CESTARO, Lubiane et al.</p><p>Occurrence of virus, microsporidia, and pesti-</p><p>cide residues in three species of stingless bees</p><p>(Apidae: Meliponini) in the field. The Science of</p><p>Nature, v. 107, p. 1-14, 2020.</p><p>4 - ROSA-FONTANA, Annelise de Souza et</p><p>al. What is the most suitable native bee species</p><p>from the Neotropical region to be proposed as</p><p>model-organism for toxicity tests during the lar-</p><p>val phase?. Environmental Pollution, v. 114849,</p><p>2020.</p><p>5 - ROSA-FONTANA, Annelise de Souza</p><p>et al. Is the Water Supply a Key Factor in Sting-</p><p>less Bees’ Intoxication?. Journal of Insect Scien-</p><p>ce, v. 20, n. 6, p. 26, 2020.</p><p>6 - Patente: Rosa-Fontana, AS; Dorigo,</p><p>AS; Nocelli, RCF; Malaspina, O. Placas de acrí-</p><p>lico para criação in vitro de abelhas sem ferrão.</p><p>2022, Brasil. Patente: Privilégio de Inovação.</p><p>Número do registro: BR1020220011354. Insti-</p><p>tuição de registro: INPI - Instituto Nacional da</p><p>Propriedade Industrial. Depósito: 21/01/2022.</p><p>7 - BATISTA, Nathan Rodrigues et al. Is</p><p>the social wasp Polybia paulista a silent victim</p><p>of neonicotinoid contamination?. Environmental</p><p>Pollution, v. 308, p. 119682, 2022.</p><p>8 - DE ASSIS, Josimere Conceição et al.</p><p>Are native bees in Brazil at risk from the expo-</p><p>sure to the neonicotinoid imidacloprid?. Environ-</p><p>mental Research, v. 212, p. 113127, 2022.</p><p>9 - MIOTELO, Lucas et al. Transcriptomic</p><p>analysis of Malpighian tubules from the sting-</p><p>less bee Melipona scutellaris reveals thiame-</p><p>thoxam-induced damages. Science of The To-</p><p>tal Environment, v. 850, p. 158086, 2022.</p><p>10 - SALES, Victor Ribeiro et al. A sys-</p><p>tematic review of research conducted by pio-</p><p>neer groups in ecotoxicological studies with</p><p>bees in Brazil: advances and perspectives. En-</p><p>vironmental Science and Pollution Research, v.</p><p>29, n. 42, p. 62711-62732, 2022.</p><p>11 - CRISPIM, Paula Danyelle et al. Lethal</p><p>and Sublethal Dose of Thiamethoxam and Its</p><p>Effects on the Behavior of a Non-target Social</p><p>Wasp. Neotropical Entomology, p. 1-9, 2023.</p><p>12 - LOURENCETTI, Ana Paula Salomé</p><p>et al. Surrogate species in pesticide risk as-</p><p>sessments: Toxicological data of three stingless</p><p>bee species. Environmental Pollution, v. 318, p.</p><p>120842, 2023.</p><p>Conclusão</p><p>O projeto trouxe para o Brasil os proces-</p><p>sos de desenvolvimento e de padronização de</p><p>testes de toxicidade para organismos não-al-</p><p>vo, até então só desenvolvidos em países do</p><p>hemisfério norte, sendo bastante inovador. No</p><p>Brasil, com o modelo de trabalho proposto, foi</p><p>94</p><p>possível difundir e transferir toda a expertise e</p><p>experiência para todos os grupos de pesqui-</p><p>sa que participaram do projeto, independen-</p><p>temente de ser entidade pública ou privada.</p><p>Além disso, foi a primeira vez que se propôs</p><p>protocolos visando seu registro junto a enti-</p><p>dades como ICPPR e OECD. Assim, a gran-</p><p>de contribuição do projeto é a possibilidade</p><p>da utilização dos seus resultados em ações de</p><p>políticas públicas para proteção e conservação</p><p>dos polinizadores.</p><p>O protocolo, após a aprovação e valida-</p><p>ção, será de domínio público e poderá ser dis-</p><p>ponibilizado para todos os locais onde existem</p><p>espécies de abelhas sem ferrão, para ser utili-</p><p>zado nas avaliações de análises de risco. Isso</p><p>colocou o Brasil como primeiro e único país</p><p>na América Latina a desenvolver seus próprios</p><p>testes com o aval das instituições internacio-</p><p>nais validadoras dos protocolos. Durante a</p><p>realização do projeto, contatos com pesquisa-</p><p>dores do Chile, Colômbia e Uruguai já foram</p><p>realizados com o intuito de harmonização na</p><p>América do Sul.</p><p>Outra grande contribuição é fornecer da-</p><p>dos sobre a diferença na sensibilidade entre a</p><p>espécie utilizada atualmente como modelo, a A.</p><p>mellifera, e as espécies sociais brasileiras. Os</p><p>resultados encontram-se parcialmente conclu-</p><p>sivos, levando a necessidade de continuidade</p><p>dos estudos para permitir a adoção de ações</p><p>voltadas à proteção das abelhas sem ferrão nas</p><p>avaliações de risco. É importante a continuidade</p><p>do apoio financeiro para a finalização do proto-</p><p>colo e da disponibilização do draft do genoma,</p><p>pois irá garantir maior celeridade na conserva-</p><p>ção das espécies brasileiras.</p><p>O projeto atuou fortemente na formação</p><p>de recursos humanos, treinando pessoas du-</p><p>rante os quatro anos de projeto em Universida-</p><p>des, Centros de Pesquisa e Laboratórios de em-</p><p>presas privadas em diferentes regiões do Brasil,</p><p>capacitando-os para a realização dos testes de</p><p>toxicidade em abelhas e avaliação de risco. Fo-</p><p>ram mais</p><p>de 50 pessoas treinadas nas cinco re-</p><p>giões brasileiras.</p><p>No entanto, devido à pandemia de Co-</p><p>vid-19 e ao distanciamento social imposto e o</p><p>fechamento por longos períodos dos labora-</p><p>tórios, não foi possível a realização de várias</p><p>rodadas do ring test para abelhas sem ferrão.</p><p>Para que a padronização do protocolo seja fina-</p><p>lizada e submetida a avaliação pelas entidades</p><p>mencionadas, serão necessárias novas rodadas</p><p>junto aos laboratórios parceiros, para as quais</p><p>estamos à procura de novos financiamentos. De</p><p>qualquer forma, mesmo com as dificuldades en-</p><p>frentadas, o projeto trouxe um grande avanço</p><p>para a área e um indicativo de que será neces-</p><p>sário rever alguns pontos do processo de ava-</p><p>liação de risco de agrotóxicos para abelhas ba-</p><p>seado no modelo A. mellifera. Os dados obtidos</p><p>ajudarão o Brasil no cumprimento dos objetivos</p><p>do desenvolvimento sustentável (ODSs) 2, 12 e</p><p>15, garantindo uma agricultura forte e mais sus-</p><p>tentável, a manutenção das matas nativas e a</p><p>conservação das espécies de abelhas e os ser-</p><p>viços ecossistêmicos por elas prestados.</p><p>Agradecimentos</p><p>Agradecemos a todos os financiadores,</p><p>públicos e privados, que possibilitaram a Cha-</p><p>mada Pública CNPq/MCTIC/Ibama/Associação</p><p>A.B.E.L.H.A. nº 32/2017. O investimento na ci-</p><p>ência é o único caminho para que alcancemos</p><p>soluções benéficas a todos.</p><p>A constituição de uma rede de pesquisa-</p><p>dores para o desenvolvimento do projeto em</p><p>todo o território nacional foi um grande desafio,</p><p>mas estabeleceu e fortaleceu parcerias excelen-</p><p>tes. Gostaríamos especialmente de agradecer:</p><p>95</p><p>- Dr. Ivo Roessink, Universidade de Wa-</p><p>geningen, por compartilhar todo o seu conheci-</p><p>mento sobre o desenvolvimento e padronização</p><p>de métodos de toxicidade; e</p><p>- Nicole Hanewald, Senior Regulatory</p><p>Scientist Ecotoxicology - BASF, por colocar as</p><p>abelhas sem ferrão no grupo das abelhas não-</p><p>-Apis no ICPPR.</p><p>Aos coordenadores dos grupos regionais:</p><p>Dra. Carmen S. S. Pires (Embrapa Recursos</p><p>Genéticos e Biotecnologia - Centro-Oeste); Dr.</p><p>Felipe A. L. Contrera (Universidade Federal do</p><p>Pará - Norte), Dra. Betina Blochtein (Pontifícia</p><p>Universidade Católica do Rio Grande Do Sul -</p><p>Sul), Dra. Elaine C. M. da Silva (Universidade</p><p>Federal de São Carlos - campus Sorocaba),</p><p>Stephan M. de Carvalho (Universidade Federal</p><p>de Lavras), Marina Wolowski (Universidade Fe-</p><p>deral de Alfenas), Maria Imaculada Zucchi (As-</p><p>sociação Paulista de Tecnologia Agroindustrial</p><p>de Piracicaba), Dr. Cristiano Menezes (Embrapa</p><p>Meio Ambiente), Dr. Andrigo M. Pereira (Eurofins</p><p>Agroscience) (Sudeste) e a todos os bolsistas</p><p>que trabalharam ao longo do desenvolvimento</p><p>do projeto para que os resultados pudessem ser</p><p>obtidos, especialmente aos ligados aos labora-</p><p>tórios sede.</p><p>96</p><p>para abelhas. Arquivos do Instituto Biológico 72, 4,</p><p>547-551.</p><p>Costa LM, Grella TC, Barbosa RA, Malaspina O, Nocelli</p><p>RCF (2015) Determination of acute lethal doses</p><p>(LD50 and LC50) of imidacloprid for the native bee</p><p>Melipona scutellaris Latreille, 1811 (Hymenoptera:</p><p>Apidae). Sociobiology 62, 4, 578-582.</p><p>D’Amato C, Torres LPM, Malm O. (2002) DDT (Dicloro</p><p>difenil tricloroetano): Toxicidade e contaminação</p><p>ambiental - Uma revisão. Química Nova 25, 6 A, p.</p><p>995-1002.</p><p>Da Silva Cruz A, Da Silva-Zacarin EC, Bueno OC, Malaspina</p><p>O (2010) Morphological alterations induced by boric</p><p>acid and �pronil in the midgut of worker honeybee</p><p>(Apis mellifera L.) larvae: Morphological alterations</p><p>in the midgut of A. mellifera. Cell Biology and</p><p>Toxicology 26, 2, 165-176.</p><p>De Almeida Rossi C, Roat TC, Tavares DA, Cintra-</p><p>Socolowski P, Malaspina O (2013a) E�ects of</p><p>sublethal doses of imidacloprid in malpighian tubules</p><p>of africanized Apis mellifera (Hymenoptera, Apidae).</p><p>Microscopy Research and Technique 76, 5, 552-558.</p><p>De Almeida Rossi C, Roat TC, Tavares DA, Cintra-</p><p>Socolowski P, Malaspina O (2013b) Brain</p><p>morphophysiology of Africanized bee Apis mellifera</p><p>exposed to sublethal doses of imidacloprid. Archives</p><p>of Environmental Contamination and Toxicology</p><p>65, 2, 234-243.</p><p>Decio P, Ustaoglu P, Roat TC, Malaspina O, Devaud JM,</p><p>Stöger R, Soller M (2019) Acute thiamethoxam</p><p>toxicity in honeybees is not enhanced by common</p><p>fungicide and herbicide and lacks stress-induced</p><p>changes in mRNA splicing. Scienti�c Reports 9, 1,</p><p>1-10.</p><p>Faure D, Joly D (2015). Next-generation sequencing as a</p><p>powerful motor for advances in the biological and</p><p>environmental sciences.Genetica 143, 129-132.</p><p>Ferreira RA, Silva Zacarin EC, Malaspina O, Bueno OC,</p><p>Tomotake ME, Pereira AM (2013) Cellular responses</p><p>in the Malpighian tubules of Scaptotrigona postica</p><p>(Latreille, 1807) exposed to low doses of �pronil and</p><p>boric acid. Micron 46, 57-65.</p><p>Fernandez FC, Da Cruz-Landim C, Malaspina O (2012)</p><p>In�uence of the insecticide pyriproxyfen on the �ight</p><p>muscle di�erentiation of Apis mellifera (Hymenoptera,</p><p>Apidae). Microscopy Research and Technique 75, 6,</p><p>844-848.</p><p>Fuente-Pardo AP, Ruzzante DE (2017). Whole‐</p><p>genome sequencing approaches for conservation</p><p>biology: Advantages, limitations and practical</p><p>recommendations.Molecular ecology 26, 20, 5369-</p><p>5406.</p><p>Gregorc A, Silva-Zacarin EC, Carvalho SM, Kramberger</p><p>D, Teixeira EW, Malaspina O (2016) E�ects of</p><p>Nosema ceranae and thiametoxam in Apis mellifera:</p><p>A comparative study in Africanized and Carniolan</p><p>Referências</p><p>Alves RMO (2013) Production and Marketing of Pot-</p><p>Honey, in: Roubik DW, Pedro SRM, Vit P (Orgs.)</p><p>Pot-Honey: A legacy of stingless bees. Springer</p><p>Science & Business Media, New York. pp. 541-556.</p><p>Arena M, Sgolastra FA (2014) A meta-analysis comparing</p><p>the sensitivity of bees to pesticides. Ecotoxicology 23,</p><p>3, 324-334.</p><p>Boyle NK, Pitts-Singer TL, Abbott J, Alix A, Cox-Foster DL,</p><p>Hinarejos S, Lehmann DM, Morandin L, O’Neill B,</p><p>Raine NE, Singh R, �ompson HM, Williams NM,</p><p>Steeger T (2019) Workshop on Pesticide Exposure</p><p>Assessment Paradigm for Non-Apis Bees: Foundation</p><p>and Summaries. Environmental Entomology 48, 1,</p><p>4-11.</p><p>Cham KO, Rebelo RM, Oliveira RP, Ferro AA, Viana-Silva</p><p>FEC, Borges LO, Saretto COSD, Tonelli CAM,</p><p>Macedo TC (2017) Manual de avaliação de risco</p><p>ambiental de agrotóxicos para abelhas. Ibama/Diqua,</p><p>Brasília.</p><p>Cham KO, Nocelli RCF, Borges LO, Viana-Silva FEC,</p><p>Tonelli CAM, Malaspina O, Menezes C, Rosa-</p><p>Fontana AS, Blochtein B, Freitas BM, Pires CSS,</p><p>Oliveira FF, Contrera FAL, Torezani KRS, Ribeiro</p><p>MF, Siqueira MAL, Rocha MCLSA (2018) Pesticide</p><p>Exposure Assessment Paradigm for Stingless Bees.</p><p>Environmental Entomology 48, 36-48.</p><p>Carnesecchi E, Svendsen C, Lasagni S, Grech A, Quignot</p><p>N, Amzal B, Toma C, Tosi S, Rortais A, Cortinas-</p><p>Abrahantes J, Capri E, Kramer N, Benfenati E,</p><p>Spurgeon D, Guillot G, Dorne JCLM (2019)</p><p>Investigating combined toxicity of binary mixtures</p><p>in bees: Meta-analysis of laboratory tests, modelling,</p><p>mechanistic basis and implications for risk assessment.</p><p>Environment International 133, 105256.</p><p>Catae AF, Da Silva Menegasso AR, Pratavieira M, Palma</p><p>MS, Malaspina O, Roat TC (2019) MALDI-</p><p>imaging analyses of honeybee brains exposed to a</p><p>neonicotinoid insecticide. Pest Management Science</p><p>75, 3, 607-615.</p><p>Cintra P, Malaspina O, Petacci F, Fernandes JB, Bueno</p><p>OC, Vieira PC, Silva MFGF (2002) Toxicity of</p><p>Dimorphandra mollis to workers of Apis mellifera.</p><p>Journal of the Brazilian Chemical Society 13, 1, 115-</p><p>118.</p><p>Cintra P, Malaspina O, Bueno OC (2003) Toxicity of</p><p>barbatimão to Apis mellifera and Scaptotrigona postica,</p><p>under laboratory conditions. Journal of Apicultural</p><p>Research 42, 9-12.</p><p>Cintra P, Malaspina O, Bueno OC (2005) Plantas tóxicas</p><p>97</p><p>Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita</p><p>Filho".</p><p>Malaspina O, Stort AC (1983) DDT tolerance of Africanized</p><p>bees, italian bees (Apis mellifera ligustica) and their F1</p><p>hybrids (Hymenoptera: Apidae). Journal of Kansas</p><p>Entomology Society. 56, 1, 74-79.</p><p>Malaspina O, Silva-Zacarin ECM (2006) Cell markers</p><p>for ecotoxicological studies in target organs of bees.</p><p>Braz. j. morphol. sci 23, 303-309.</p><p>Mccombie WR, McPherson JD, Mardis ER (2019). Next-</p><p>generation sequencing</p><p>sando um enorme dano às colônias e perdas</p><p>econômicas aos meliponicultores (Roubik 1992;</p><p>Oliveira et al. 2013). Geralmente, este cleptopa-</p><p>rasita tem mais facilidade de entrar em colônias</p><p>fracas ou recém-manejadas. Além disso, alguns</p><p>estudos indicam que os períodos de chuva dei-</p><p>xam os ninhos mais suscetíveis à infestação. As-</p><p>sim, estar atento às colônias fracas e ter cuidado</p><p>com a exposição das colônias durante o manejo</p><p>e o transporte das caixas são as melhores for-</p><p>12</p><p>mas de prevenir uma infestação por forídeos</p><p>(Portugal-Araújo 1997; Oliveira et al. 2013).</p><p>Machos e fêmeas de P. kerteszi copulam</p><p>nos arredores das colônias fracas, que possivel-</p><p>mente serão invadidas (Portugal-Araújo 1997).</p><p>As fêmeas conseguem passar pelas guardas,</p><p>entram nos ninhos e ovipositam majoritariamen-</p><p>te dentro dos potes de pólen, onde as larvas se</p><p>desenvolvem. No entanto, as larvas desses forí-</p><p>deos não se alimentam exclusivamente do pó-</p><p>len. Em determinadas circunstâncias, com a alta</p><p>densidade larval, elas chegam até mesmo a se</p><p>alimentar das pré-pupas e pupas das abelhas</p><p>(Roubik 1992). Os adultos que emergem da in-</p><p>festação saem aptos para invadir outras colônias</p><p>que estejam nas redondezas. As infestações fre-</p><p>quentemente ocorrem em poucos dias e levam</p><p>as colônias ao colapso (Portugal-Araújo 1977;</p><p>Nogueira-Neto 1997; Robroek et al. 2003). Há</p><p>registro inclusive de infestações letais em ninhos</p><p>de Apis mellifera (Wolff e Nava 2007).</p><p>Diante do hábito voraz desses animais, os</p><p>meliponicultores fazem uso de diferentes estra-</p><p>tégias para conseguir impedir as infestações ou</p><p>mitigar o seu efeito. A técnica mais utilizada para</p><p>o controle da infestação são as armadilhas de</p><p>vinagre. Estas armadilhas, que consistem em</p><p>potes de plástico com furos de cerca de 3 mm</p><p>nas tampas, são dispostas dentro dos ninhos.</p><p>Isso atrai especialmente as fêmeas, que acabam</p><p>morrendo afogadas no líquido (Nogueira-Ne-</p><p>to 1997; Oliveira et al. 2013). Para a remoção</p><p>completa das larvas, é necessária uma limpeza</p><p>manual da colônia, retirando principalmente as</p><p>reservas de pólen que estejam infestadas (Figura</p><p>1).</p><p>Alguns estudos esclarecem, e nossos da-</p><p>dos corroboram, que a armadilha em si não au-</p><p>menta a infestação ou atrai mais adultos (Ramos</p><p>et al. 2003; Oliveira et al. 2013). Armadilhas de</p><p>vinagre contribuem para um controle de forma</p><p>rápida e eficiente, desde que haja correto ma-</p><p>Figura 1. Ninho de Melipona scutellaris infestado</p><p>com forídeos em Camaragibe, PE. Quando o ninho</p><p>está neste grau de infestação, não há mais o que</p><p>o meliponicultor possa fazer. É necessário matar</p><p>as larvas e as pupas para evitar mais infestações.</p><p>A cera pode ser aproveitada. Foto: Airton Torres</p><p>Carvalho.</p><p>nejo, que deverá ser feito diariamente. O tipo de</p><p>vinagre (vinagre de álcool, de maçã ou de vinho</p><p>tinto) não influencia no sucesso da técnica, o que</p><p>faz desta forma de controle ainda mais acessível</p><p>para o produtor (Oliveira et al. 2013). É importan-</p><p>te destacar que essas armadilhas só funcionam</p><p>quando colocadas no interior de uma colônia,</p><p>não havendo ainda uma técnica que consiga</p><p>capturar estes organismos antes da sua entrada</p><p>(Oliveira et al. 2013).</p><p>Para sucesso no uso da armadilha de vi-</p><p>nagre, indicamos o manejo diário de troca da ar-</p><p>madilha, feito especialmente à noite. Com uma</p><p>13</p><p>lanterna ligada por alguns minutos no fundo da</p><p>colônia, moscas que ainda estiverem no interior</p><p>tendem a ser atraídas e sair das caixas. Uma al-</p><p>ternativa barata é o uso de saleiros de plástico,</p><p>técnica desenvolvida por criadores. O meliponi-</p><p>cultor deve somente se atentar para o tamanho</p><p>do orifício de entrada das moscas, que deve ter</p><p>no mínimo 1,7 mm e no máximo 3 mm (Figu-</p><p>ra 2). Em espécies de abelhas menores, como</p><p>as do gênero Plebeia e Nannotrigona, o manejo</p><p>com as armadilhas é prejudicado, uma vez que</p><p>algumas operárias acabam morrendo nas arma-</p><p>dilhas.</p><p>Figura 2. Alternativa de baixo custo para armadilhas</p><p>de forídeos para ninhos de abelhas sem ferrão.</p><p>Saleiro de plástico com 10 ml de vinagre comercial.</p><p>Os orifícios da tampa do saleiro devem ter no mínimo</p><p>1,7 mm e no máximo 3 mm. Devem ser trocados</p><p>diariamente, preferencialmente à noite, até o fim da</p><p>infestação. O meliponicultor deve ficar atento para</p><p>quando as abelhas começarem a fechar os furos</p><p>com cera, pois é um sinal de que a infestação já</p><p>está finalizando. Foto: Airton Torres Carvalho.</p><p>Contribuições ao</p><p>entendimento da história</p><p>natural de P. kerteszi</p><p>As contribuições para aspectos biológicos</p><p>de P. kerteszi são muito escassas e normalmente</p><p>incompletas. Algumas das poucas informações</p><p>disponíveis relativas à biologia de P. kerteszi</p><p>são relacionadas à fecundidade, acasalamento</p><p>e características morfológicas (Portugal-Araújo</p><p>1977; Disney 1994). A primeira parte do projeto</p><p>focou em desvendar aspectos da história natu-</p><p>ral do parasita, seu ciclo de vida, partenogênese</p><p>e diapausa. Desenvolvemos um protocolo para</p><p>a criação dos parasitas em laboratório, já que</p><p>para poder compreender os animais, são ne-</p><p>cessários muitos indivíduos. Nos propusemos</p><p>a responder às seguintes questões: 1) Qual é</p><p>o tempo de desenvolvimento de ovos, larvas,</p><p>pupas e adultos?; 2) Existe diferença no tempo</p><p>de desenvolvimento entre machos e fêmeas e</p><p>entre indivíduos coletados em diferentes regiões</p><p>(Caatinga e Floresta Atlântica)?; 3) As larvas são</p><p>capazes de se desenvolver em fontes não polí-</p><p>nicas?; 4) Os adultos se alimentam e ovipositam</p><p>em meio artificial?; e 5) As fêmeas se reprodu-</p><p>zem partenogeneticamente?</p><p>Ovos de P. kerteszi podem ser facilmente</p><p>coletados no interior de colônias fracas e/ou re-</p><p>cém-multiplicadas. Duas gramas de pólen, reti-</p><p>radas dos potes de colônias fortes, podem ser</p><p>dispostas em recipientes de 50 ml e inseridos</p><p>no interior de ninhos. As fêmeas presentes no</p><p>ambiente adentram os ninhos e ovipositam nas</p><p>massas de pólen rapidamente. Essa técnica,</p><p>entretanto, é somente para obtenção de ovos</p><p>dos forídeos para pesquisa, e não deve ser feita</p><p>por criadores.</p><p>Em ninhos de Melipona scutellaris, na re-</p><p>gião de Floresta Atlântica no litoral de Pernam-</p><p>buco, a obtenção de ovos de P. kerteszi ocorre</p><p>durante todo o ano. Já em áreas de Caatinga</p><p>14</p><p>(Mossoró, RN e Serra Talhada, PE), a obtenção</p><p>de ovos das moscas somente teve êxito no final</p><p>da estação chuvosa. Em Mossoró, onde utiliza-</p><p>mos colônias de Melipona subnitida (jandaíra),</p><p>os ataques de forídeos são mais comuns nos</p><p>meses de julho e agosto. Já em Serra Talhada,</p><p>os ataques foram mais comuns nos meses de</p><p>maio a julho, nas colônias de Melipona manda-</p><p>caia (mandaçaia da caatinga).</p><p>Os ovos dos forídeos eclodiram entre 8 e</p><p>12 horas após a oviposição sob as condições</p><p>do laboratório (28-32ºC e 55-99% de umidade</p><p>relativa). A alta umidade é um fator que se mos-</p><p>trou imprescindível para que estes organismos</p><p>completem seu desenvolvimento em condições</p><p>laboratoriais. As larvas apresentaram três es-</p><p>tágios distintos de desenvolvimento, sendo o</p><p>terceiro o mais longo de todos (Figura 3). Estes</p><p>resultados estão de acordo com o que foi de-</p><p>monstrado por Disney (1994). Este terceiro es-</p><p>tágio se mostrou o mais intenso com relação à</p><p>movimentação e alimentação das larvas. É nesta</p><p>fase que o meliponicultor deve ter bastante cui-</p><p>dado e retirá-las antes que se tornem pupas. No</p><p>geral, machos se desenvolvem mais rápido que</p><p>fêmeas, havendo uma diferença no tempo de</p><p>desenvolvimento nas larvas, e as fêmeas apre-</p><p>sentam uma expectativa de vida maior. Com re-</p><p>lação às regiões, forídeos oriundos da Caatinga</p><p>se desenvolvem mais rápido que aqueles prove-</p><p>nientes da Floresta Atlântica.</p><p>Em condições naturais, os forídeos se de-</p><p>senvolvem em potes de pólen, que constituem</p><p>um substrato ácido e proteico. Após tentativas</p><p>de alimentação em laboratório, a combinação</p><p>mais eficaz foi de 15 g de mel, 7,5 g de grâ-</p><p>nulos de pólen desidratado de Apis mellifera, 2</p><p>g de saburá e 1,5 ml de ácido acético a 4%.</p><p>Para suprir a parcela proteica necessária para o</p><p>desenvolvimento de larvas e pupas, utilizamos</p><p>o whey protein (soro</p><p>technologies. Cold Spring</p><p>Harbor perspectives in medicine 9, 11, a036798.</p><p>Medhi K, Gibrat JF, Elloumi M (2017). Generations</p><p>of sequencing technologies: from �rst to next</p><p>generation. 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Test No. 214: Honeybees,</p><p>Acute Contact Toxicity Test.</p><p>OECD - Organization for Economic Cooperation and</p><p>Development (2016a) OECD Guidelines for the</p><p>Testing of Chemicals. Test No. 237: Honey Bee (Apis</p><p>mellifera) Larval Toxicity Test, Single Exposure.</p><p>OECD - Organization for Economic Cooperation and</p><p>Development (2016b) Guidance document No.</p><p>239: Guidance Document on Honey Bee (Apis</p><p>mellifera) Larval Toxicity Test, Repeated Exposure.</p><p>Oliveira RA, Roat TC, Carvalho SM, Malaspina O (2013)</p><p>Side-E�ects of �iamethoxam on the Brain and</p><p>Midgut of the Africanized Honeybee Apis mellifera</p><p>(Hymenoptera: Apidae). Environmental Toxicology</p><p>29, 10, 1122-1133.</p><p>Oliveira CR, Domingues CEC, de Melo NFS, Roat TC,</p><p>Malaspina O, Jones-Costa M, Silva-Zacarin ECM,</p><p>Fraceto LF (2019) Nanopesticide based on botanical</p><p>insecticide pyrethrum and its potential e�ects on</p><p>honeybees. 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Chemosphere 124, 1, 103-109.</p><p>USEPA - United States Environmental Protection Agency.</p><p>Technical overview of ecological risk assessment -</p><p>Analysis phase: Ecological e�ects characterization.</p><p>Disponível em: https://www.epa.gov/pesticide-</p><p>science-and-assessing-pesticide-risks/technical-</p><p>overview-ecological-risk-assessment-0.</p><p>van Dijk EL, Jaszczyszyn Y, Naquin D, �ermes C (2018) �e</p><p>third revolution in sequencing technology.Trends in</p><p>Genetics 34, 9, 666-681.</p><p>Zhang X, Xia P, Wang P, Yang J, Baird DJ (2018) Omics</p><p>advances in ecotoxicology. Environ. Sci. Technol. 53,</p><p>3842-3851.</p><p>https://www.epa.gov/pesticide-science-and-assessing-pesticide-risks/technical-overview-ecological-ri</p><p>https://www.epa.gov/pesticide-science-and-assessing-pesticide-risks/technical-overview-ecological-ri</p><p>https://www.epa.gov/pesticide-science-and-assessing-pesticide-risks/technical-overview-ecological-ri</p><p>99</p><p>Sobre os coordenadores do</p><p>projeto</p><p>Osmar Malaspina</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas, mestrado (1979) e doutorado (1982) em</p><p>Ciências Biológicas (Zoologia) pelo Institu-</p><p>to de Biociências de Rio Claro, UNESP, Uni-</p><p>versidade Estadual Paulista. Atualmente é</p><p>professor livre docente do Depto de Biologia</p><p>Geral e Aplicada do Instituto de Biociências</p><p>da UNESP, Rio Claro, SP. Coordenador do</p><p>Grupo de Pesquisa em Ecotoxicologia e Con-</p><p>servação de Abelhas (LECA) e do Grupo de</p><p>Trabalho para o desenvolvimento de métodos</p><p>para testes de toxicidade em abelhas nati-</p><p>vas brasileiras junto a Comissão Internacional</p><p>para as Relações Planta-Polinizador (ICPPR).</p><p>Desenvolve projetos de pesquisa e atua na</p><p>formação de recursos humanos nas áreas de</p><p>Zoologia Aplicada e em Biologia Celular en-</p><p>volvendo os temas: insetos sociais, biologia,</p><p>comportamento, controle, toxicidade, intera-</p><p>ção planta-polinizador, conservação de polini-</p><p>zadores e produtos apícolas.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>osmar.malaspina@unesp.br</p><p>mailto:osmar.malaspina@unesp.br</p><p>100</p><p>Roberta Cornélio Ferreira</p><p>Nocelli</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas (Licenciatura) pela Universidade Metodis-</p><p>ta de Piracicaba (1991) e doutorado direto em</p><p>Ciências Biológicas (Biologia Celular e Molecu-</p><p>lar) pela Universidade Estadual Paulista Júlio de</p><p>Mesquita Filho (2003). Atualmente é professo-</p><p>ra associada do Centro de Ciências Agrárias -</p><p>UFSCar campus Araras e desenvolve projetos</p><p>de pesquisa em ecotoxicologia de abelhas por</p><p>meio do uso de ferramentas das áreas de Biolo-</p><p>gia Celular e Molecular. Participa de projetos de-</p><p>senvolvidos em diferentes países com o intuito</p><p>de entender o impacto das ações humanas so-</p><p>bre a dinâmica dos polinizadores e dos proces-</p><p>sos de polinização, especialmente as abelhas.</p><p>Faz parte da rede estabelecida pela FAO/ONU</p><p>que pretende cobrir deficiências existentes no</p><p>conhecimento sobre as abelhas para estabele-</p><p>cer novos caminhos para o uso sustentável dos</p><p>polinizadores. Atualmente é coordenadora do</p><p>grupo de trabalho para o desenvolvimento de</p><p>métodos para testes de toxicidade em abelhas</p><p>nativas brasileiras junto à Comissão Internacio-</p><p>nal para as Relações Planta-polinizador (ICPPR).</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>roberta@ufscar.br</p><p>mailto:roberta@ufscar.br</p><p>Projeto CNPq nº: 400585/2018-9</p><p>Estrutura da paisagem e abelhas sem ferrão</p><p>- efeitos sobre a coleta e uso de recursos</p><p>alimentares e a dinâmica das colônias e</p><p>indivíduos</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Rainha e operárias da abelha sem ferrão uruçu-amarela</p><p>(Melipona flavolineata) em favo de cria</p><p>102</p><p>Felipe Andrés León Contrera1, Kamila Leão Leão1, Bárbara Dos</p><p>Santos Conceição Lopes1, Rafael Leandro Corrêa Gomes1,</p><p>Jamille Costa Veiga2, Dora Carmela Ramirez Gatty1, Lucas</p><p>Martins Bernardes1, Álex Souza De Araújo1, Hayron Kalil Cardoso</p><p>Cordeiro1, Alistair John Campbell3, Márcia Motta Maués3, Daniel</p><p>Santiago Pereira3, Marcelo Casimiro Cavalcante4, Evando Viana</p><p>De Oliveira Filho4, Maklécio De Sousa Pastor4, Alane Sousa</p><p>Pastor4, Francisco Danilo Nunes da Silva4, Marcos Domingos</p><p>Embaná4, Mikail Olinda De Oliveira5, Jeferson Gabriel da</p><p>Encarnação Coutinho6, Geane Vasconcellos de Vasconcelos6,</p><p>Janaina Brito de Pinho6, Thamylys Bastos Oliveira6, Blandina</p><p>Felipe Viana7, Juliana Macedo de Souza7, Eduardo Freitas</p><p>Moreira7,9, Rafaela Lorena da Silva Santos7, Daiana de Oliveira</p><p>Nunes7, Miqueias Solidade Pereira7, Jhon Vitor Neri de Souza7,</p><p>Cristiano Menezes8, Danilo Boscolo9, Sidnei Mateus9, Juliana</p><p>Akemi Hiruma Lima9, Isabela Cristhina Reis dos Santos9,</p><p>Bárbara Nóbrega Rodrigues9, Fernanda Gonçalves Mistrin9,</p><p>Márcia Regina Faita10, Alex Sandro Poltronieri10, Marcos Estevan</p><p>Kraemer de Moura10, Adriana Chaves10, Dylan Thomas Telles</p><p>Amandio10, Agnes Vitória Del Sent Cadore10, Eric Antonio Luiz da</p><p>Silva10, Erick Pereira10, Diogo Oliveira Ambrosio10</p><p>1 Universidade Federal do Pará (UFPA)</p><p>2 Instituto Tecnológico Vale (ITV)</p><p>3 Embrapa Amazônia Oriental</p><p>4 Universidade da Integração Internacional da Lusofonia Afro-Brasileira (UNILAB)</p><p>5 Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE)</p><p>6 Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia da Bahia (IFBA)</p><p>7 Universidade Federal da Bahia, Salvador (UFBA)</p><p>8 Embrapa Meio Ambiente</p><p>9 Universidade de São Paulo (USP)</p><p>10 Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC)</p><p>COMO VARIAÇÕES NAS PAISAGENS</p><p>AFETAM A DINÂMICA DE COLÔNIAS</p><p>DE ABELHAS SEM FERRÃO6</p><p>Resumo</p><p>Os padrões de coleta e uso de recursos pelas abelhas nativas sem ferrão são essenciais</p><p>para se entender a relação com os ambientes onde elas ocorrem. Entretanto, há poucos dados</p><p>de como a estrutura da paisagem e o clima afetam a dinâmica dos ninhos e dos indivíduos, es-</p><p>pecialmente a coleta de alimentos e a taxa de consumo destes. Nesta pesquisa, estudamos a re-</p><p>lação da estrutura da paisagem com os parâmetros mencionados, de espécies dos gêneros Me-</p><p>lipona, Scaptotrigona e Plebeia, dos biomas Amazônia, Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica. Os</p><p>experimentos englobaram a mensuração da cobertura vegetal na área de ação das colônias, rela-</p><p>103</p><p>cionando com a coleta de pólen de forrageiras,</p><p>além do consumo desses estoques ao longo do</p><p>tempo, e com a taxa de oviposição da rainha</p><p>e o tamanho corporal das abelhas nascentes.</p><p>Outros experimentos mediram como paisagens</p><p>diferenciadas afetaram o raio de ação das colô-</p><p>nias de Nannotrigona punctata, através de ex-</p><p>perimentos de soltura e recaptura de operárias</p><p>em diferentes distâncias. Outros experimentos</p><p>mediram como colônias de Melipona flavoline-</p><p>ata, colocadas em paisagens com diferentes</p><p>graus de cobertura vegetal em área urbanizada,</p><p>tiveram a sua dinâmica (estoques de alimento e</p><p>taxa de oviposição da rainha) afetada em rela-</p><p>ção à temperatura ambiente. Todos esses expe-</p><p>rimentos visaram dar um panorama de como as</p><p>abelhas sem ferrão dos gêneros estudados co-</p><p>letam e utilizam os recursos necessários para a</p><p>colônia, e como todos esses fatores impactam a</p><p>dinâmica das colônias em diferentes paisagens</p><p>e biomas do Brasil.</p><p>Introdução</p><p>As abelhas sem ferrão, ou meliponíneos</p><p>(Tribo Meliponini; Michener 2007), são um dos</p><p>grupos mais importantes de polinizadores em</p><p>áreas tropicais e subtropicais do mundo. Es-</p><p>tudos para desenvolver técnicas e estratégias</p><p>para sua preservação e uso sustentável são</p><p>uma necessidade urgente (Cortopassi-Laurino</p><p>et al. 2006; Venturieri et al. 2012; Giannini et al.</p><p>2015; Potts et al. 2016), visto que a obtenção</p><p>de colônias e seu manejo adequado ainda são</p><p>um gargalo para seu uso sustentável (Contrera</p><p>et al. 2011). Além de seu papel como polini-</p><p>zadores, elas são amplamente usadas na ati-</p><p>vidade da meliponicultura, que é praticada no</p><p>Brasil (Magalhães e Venturieri 2010; Contrera et</p><p>al. 2011; Venturieri et al. 2012).</p><p>Entretanto, embora se tenham dados</p><p>descritivos e qualitativos dos recursos (pólen,</p><p>mel, resina, barro, água) que algumas espécies</p><p>de alguns gêneros coletam e usam (Hilário e</p><p>Imperatriz-Fonseca 2009; Nunes-Silva et al.</p><p>2010; Faria et al. 2012), pouco se sabe qual a</p><p>influência da estrutura da paisagem e do uso</p><p>da terra sobre o padrão de coleta das colônias</p><p>e como isso afeta a sobrevivência das forra-</p><p>geiras. Sabe-se que paisagens fragmentadas e</p><p>com pouca conectividade entre as matrizes flo-</p><p>restais podem provocar o isolamento de popu-</p><p>lações de abelhas, especialmente às de peque-</p><p>no tamanho e que possuem um raio de ação</p><p>menor (Walther-Hellwig e Frankl 2000; Tonhas-</p><p>ca et al. 2002; Wojcik e McBride 2012; Ferreira</p><p>et al. 2013; Kennedy et al. 2013; Olsson et al.</p><p>2015; Connelly et al. 2015; Vieli et al. 2016).</p><p>Entretanto, os trabalhos no Brasil que abordam</p><p>a interação da paisagem com a dinâmica dos</p><p>recursos coletados pelas abelhas, e como isso</p><p>interfere nos padrões de longevidade e de voo,</p><p>ainda não foram executados, embora já exis-</p><p>tam estudos recentes que mostram o impacto</p><p>da fragmentação e da heterogeneidade da pai-</p><p>sagem no nível de comunidades (Boscolo et al.</p><p>2017).</p><p>Na abelha Apis mellifera, trabalhos que</p><p>decodificaram a “dança do requebrado” (wag-</p><p>gle dance) em áreas urbanas na Grã-Bretanha,</p><p>mostraram padrões sazonais e alta influência</p><p>da paisagem. Nesses estudos, operárias de A.</p><p>mellifera buscam alimento em áreas muito mais</p><p>distantes na primavera e verão (um reflexo da</p><p>maior disponibilidade de recursos) do que no</p><p>outono, onde as buscas se limitam ao entorno</p><p>próximo ao ninho (Couvillon et al. 2014). Quan-</p><p>to às áreas urbanas também na Grã-Bretanha,</p><p>foi visto que as operárias tomam decisões eco-</p><p>nômicas, forrageando a distâncias maiores</p><p>(desse modo, entrando na área rural do muni-</p><p>cípio) somente quando recursos de boa quali-</p><p>104</p><p>dade estavam disponíveis. Na maior parte do</p><p>tempo, elas forrageavam na área urbana, pro-</p><p>curando recursos em uma área muito menor</p><p>(1-2 km) do que o raio de ação conhecido de</p><p>A. mellifera, que é de 10 a 12 km (Garbuzov</p><p>et al. 2014). Sendo assim, ambientes urbanos,</p><p>em particular na Europa, onde jardins urbanos</p><p>são comumente plantados, podem oferecer re-</p><p>cursos para as abelhas.</p><p>No Brasil há, comparativamente, menos</p><p>estudos a respeito do raio de ação das colô-</p><p>nias de acordo com a paisagem, e a “waggle</p><p>dance” não pode ser utilizada como método</p><p>de estudo visto que os meliponíneos não de-</p><p>senvolveram esse mecanismo de comunicação</p><p>ao longo de sua evolução (Nieh 2004). Estu-</p><p>dos usando o método de soltura/recaptura</p><p>com Scaptotrigona aff. postica sugerem que</p><p>o ambiente urbano aparentemente não ofere-</p><p>ce recursos suficientes para as forrageiras, e</p><p>elas tem uma baixa probabilidade de frequentar</p><p>esses ambientes, diferentemente de ambientes</p><p>agrícolas ou semi-agrícolas, e florestas, onde</p><p>elas forrageiam normalmente (Campbell et al.</p><p>2019). Essa problemática foi um dos temas</p><p>abordados nesta pesquisa, ao compararmos o</p><p>raio de ação de uma espécie de meliponíneo</p><p>amazônico de pequeno porte (Nannotrigona</p><p>punctata, teoricamente com um raio de ação</p><p>curto; Araújo et al. 2004; Greenleaf et al. 2007)</p><p>em um ambiente urbano e outro agrícola com</p><p>vegetação natural no entorno, através de ex-</p><p>perimentos de soltura/recaptura de forrageiras</p><p>(Gathmann e Tscharntke 2002; Greenleaf et al.</p><p>2007).</p><p>Outro aspecto abordado nesta pesquisa</p><p>foi a relação paisagem/abelhas, focando na</p><p>variação dos estoques alimentares e desen-</p><p>volvimento colonial de acordo com o tipo de</p><p>paisagem. Diversos estudos mostram que o in-</p><p>cremento dos recursos alimentares está asso-</p><p>ciado com o aumento da oviposição da rainha</p><p>em diversos grupos de abelhas (Sommeijer et</p><p>al. 1999; Morais et al. 2006; Santos-Filho et al.</p><p>2006; Nascimento e Nascimento 2012). Entre-</p><p>tanto, como os padrões da paisagem e do uso</p><p>da terra impactam essa dinâmica ainda são re-</p><p>lativamente desconhecidos. Dentro desse con-</p><p>texto, procuramos compreender como essa</p><p>dinâmica impacta os ninhos e os indivíduos</p><p>dentro das paisagens onde eles ocorrem, em</p><p>meliponíneos dos gêneros Melipona, Plebeia</p><p>e Scaptotrigona de diversos locais do Brasil,</p><p>e como a paisagem urbana, especialmente os</p><p>parâmetros climáticos, afeta uma espécie do</p><p>gênero Melipona da Região Amazônica.</p><p>Metodologia geral e</p><p>Resultados</p><p>Nesta pesquisa, estudamos espécies dos</p><p>gêneros Melipona, Scaptotrigona e Plebeia.</p><p>Como no Brasil existem pelo menos 244 espé-</p><p>cies de abelhas sem ferrão (Pedro 2014), que</p><p>tem distribuições diferenciadas no território</p><p>nacional, buscamos estudar espécies desses</p><p>gêneros que tivessem um número razoável de</p><p>ninhos disponíveis nos locais de estudo, de po-</p><p>pulações relativamente similares e que estives-</p><p>sem preferencialmente em caixas de criação</p><p>para abelhas nativas, em meliponários protegi-</p><p>dos e em boas condições, em áreas agrícolas,</p><p>urbanas e paisagens mistas. Os experimentos</p><p>foram feitos com as seguintes espécies nos di-</p><p>ferentes biomas brasileiros. Áreas de Cerrado</p><p>e interface com áreas agrícolas (Ribeirão-Pre-</p><p>to/SP; Melipona quadrifasciata, Scaptotrigona</p><p>depilis, Plebeia droryana), Floresta Amazônica</p><p>e interface com área urbana (Belém/PA; Me-</p><p>lipona flavolineata, Scaptotrigona aff. posti-</p><p>ca, Plebeia minima), Caatinga (Redenção/CE;</p><p>Scaptotrigona aff. depilis), áreas de Mata Atlân-</p><p>105</p><p>tica da Bahia (Salvador/BA; Melipona scutella-</p><p>ris, Scaptotrigona xanthotricha, Nannotrigona</p><p>testaceicornis) e Santa Catarina (Florianópolis/</p><p>SC; Melipona quadrifasciata, Scaptotrigona bi-</p><p>punctata, Plebeia droryana) (Figura 1).</p><p>Em cada região, foram elaborados mapas</p><p>via satélite da região, onde os diversos compo-</p><p>nentes da paisagem (áreas urbanas, pastagens,</p><p>florestas primárias, florestas secundárias, rios,</p><p>elevações) foram mensurados e correlaciona-</p><p>dos com os parâmetros avaliados (coloniais,</p><p>coleta ou individuais), de acordo com as me-</p><p>todologias utilizadas por Boscolo et al. (2017)</p><p>e Neokosmidis et al. (2018). Através desses</p><p>mapas, avaliamos quais parâmetros (conecti-</p><p>vidade, grau de cobertura vegetal, tipo de co-</p><p>bertura) tiveram influência mais relevante sobre</p><p>os parâmetros avaliados em cada experimen-</p><p>to, quando apropriado (Boscolo et al. 2017). A</p><p>Figura 1. Localização dos meliponários experimentais nas diferentes Unidades da Federação nas respectivas</p><p>paisagens. Belém/PA (Melipona flavolineata, Scaptotrigona aff. postica, Plebeia minima), Redenção/CE</p><p>(Scaptotrigona aff. depilis), Salvador/BA (Melipona scutellaris, Scaptotrigona xanthotricha, Nannotrigona</p><p>testaceicornis), Ribeirão-Preto/SP (Melipona quadrifasciata, Scaptotrigona depilis, Plebeia droryana) e Florianópolis/</p><p>SC (Melipona quadrifasciata, Scaptotrigona bipunctata, Plebeia droryana).</p><p>seguir, apresentamos as metodologias de cada</p><p>experimento e seus resultados.</p><p>Experimento 1: Avaliar</p><p>como a coleta de recursos,</p><p>desenvolvimento colonial</p><p>(postura de ovos) e taxa</p><p>de aumento/decréscimo</p><p>de potes de alimento em</p><p>abelhas sem ferrão brasileiras</p><p>foram influenciados pela</p><p>conformação da paisagem e</p><p>uso da terra, bem como de</p><p>acordo com o clima</p><p>Em cada região de estudo (PA, SP, BA,</p><p>CE, SC), colônias dos gêneros estudados (no</p><p>mínimo cinco colônias de cada espécie) foram</p><p>106</p><p>colocadas em meliponários experimentais e</p><p>tiveram a entrada de recursos (néctar, pólen,</p><p>resina) pelas operárias mensurada duas vezes</p><p>por semana durante o pico de atividade da es-</p><p>pécie na região (normalmente no início da ma-</p><p>nhã) durante pelo menos 4 meses, repetindo</p><p>nos anos seguintes. O mesmo protocolo foi</p><p>seguido para mensurar a quantidade de potes</p><p>de alimento nas espécies estudadas e medir a</p><p>taxa de postura da rainha em períodos regula-</p><p>res (cinco</p><p>dias por semana ao longo dos meses</p><p>e anos de estudo). O protocolo de medição da</p><p>atividade externa foi o tradicionalmente usado</p><p>nesse tipo de pesquisa, 5 minutos/colônia/fai-</p><p>xa de horário delimitado e os outros métodos</p><p>envolveram a contagem de potes existentes e</p><p>quantos potes novos apareciam ou eram con-</p><p>sumidos ao longo do tempo. O número de ovos</p><p>postos nos favos de cria também era calcula-</p><p>do. Na mesma estação do ano, o mesmo pro-</p><p>tocolo foi realizado nas outras áreas, distante</p><p>pelo menos 5 km da outra, para garantir que</p><p>as áreas de ação das colônias estudadas em</p><p>outras áreas não se sobrepusessem (Araújo et</p><p>al. 2004).</p><p>Em cada região estudada, ninhos das di-</p><p>ferentes espécies estudadas que estivessem</p><p>em caixas de criação padronizadas (mesmo</p><p>tipo e dimensões) tiveram seus potes de ali-</p><p>mento contados no início do experimento e</p><p>suas medidas (altura, dimensão, profundidade)</p><p>obtidas, além da sua percentagem de preen-</p><p>chimento e qual recurso eles continham (mel</p><p>ou pólen). A cada semana, foi verificado se no-</p><p>vos potes foram construídos ou esvaziados, e</p><p>a porcentagem de perda ou ganho de conteú-</p><p>do dos potes que já continham algum alimen-</p><p>to. Essa verificação foi feita através de varetas</p><p>plásticas descartáveis milimetradas. A relação</p><p>dos estoques de alimento com a taxa de cres-</p><p>cimento populacional foi feita através da men-</p><p>suração diária da taxa de oviposição da rainha,</p><p>através da observação direta dos favos de cria</p><p>(Figura 2).</p><p>Resultados</p><p>Os resultados deste experimento encon-</p><p>tram-se sumarizados nas Figuras 3 a 5. Foi</p><p>verificado que o clima no ambiente urbano e a</p><p>perda de cobertura vegetal associada impac-</p><p>taram as espécies estudadas em diferentes</p><p>graus, mas que seguiam um mesmo padrão</p><p>geral dentro dos gêneros (Melipona, Plebeia</p><p>e Scaptotrigona). As espécies de Melipona</p><p>foram as que mais sofreram nos ambientes</p><p>com maior grau de urbanização, perdendo</p><p>gradativamente seus estoques alimentares,</p><p>uma diminuição da atividade externa e dimi-</p><p>nução da taxa de postura de ovos da rainha.</p><p>Em ambientes com maior cobertura vege-</p><p>tal, elas tenderam a se manter em melhores</p><p>condições. Já as espécies de Plebeia foram</p><p>afetadas numa proporção menos intensa, e</p><p>as espécies de Scaptotrigona foram as abe-</p><p>lhas mais resilientes nos ambientes urbanos,</p><p>mantendo-se em bons níveis de atividade ex-</p><p>terna e estoques alimentares, com taxas de</p><p>postura da rainha próxima a dos ambientes</p><p>com maior cobertura vegetal.</p><p>Experimento 2: Verificar a</p><p>janela climatológica para a</p><p>melhor atividade externa da</p><p>espécie Melipona flavolineata</p><p>Para verificar o efeito do clima sobre o</p><p>desenvolvimento e a atividade de coleta de</p><p>recursos para a espécie M. flavolineata, de</p><p>distribuição Amazônica, usamos correlações</p><p>de Spearman e análises de variância usando</p><p>107</p><p>os dados de atividade externa coletados du-</p><p>rante a execução dos experimentos de de-</p><p>senvolvimento colonial, usando as mesmas</p><p>colônias.</p><p>Resultados</p><p>Os resultados deste experimento encon-</p><p>tram-se sumarizados na Figura 6. Percebemos</p><p>que o clima no ambiente urbano e a perda de</p><p>cobertura vegetal associada impactaram ne-</p><p>gativamente na atividade externa de M. flavo-</p><p>lineata. Assim, colônias da espécie estudada</p><p>Figura 2. Favos de cria marcados com tinta (somente as células abertas, ainda sem ovo) em Scaptotrigona depilis.</p><p>As marcas de tinta permitiam visualizar, de um dia para outro, quantas células novas eram construídas e recebiam</p><p>um ovo, assim dando a medida de ovos depositados por dia. Foto: Jeferson Coutinho.</p><p>gradualmente definharam em áreas urbanas,</p><p>mas mantinham atividade externa e saúde (em</p><p>termos de recursos estocados) em bons níveis</p><p>nas outras áreas.</p><p>Experimento 3: Avaliar a</p><p>distância de voo de uma</p><p>espécie de abelha sem ferrão</p><p>amazônica em diferentes</p><p>paisagens/uso da terra</p><p>A abelha sem ferrão deste estudo foi a</p><p>Nannotrigona punctata (Smith, 1854), popular-</p><p>108</p><p>Figura 3. Atividade externa em colônias de abelhas sem ferrão dos gêneros Melipona, Scaptotrigona e Plebeia</p><p>em ambientes com diferentes graus de urbanização e cobertura vegetal. (A) Representação da área intensamente</p><p>antropizada (ambiente urbanizado), em que a atividade externa é baixa em colônias desses gêneros. (B)</p><p>Representação da área mista com construções antrópicas e vegetação (ambiente intermediário), em que o número</p><p>de forrageiras nas colônias dos gêneros de abelhas estudados é maior do que no ambiente urbanizado, porém,</p><p>menor do que no ambiente com maior cobertura vegetal. (C) Representação da área florestal (ambiente com</p><p>maior cobertura vegetal), em que a atividade de forrageio nas colônias dos três gêneros de meliponíneos é maior</p><p>do que o observado nos ambientes urbanizado e intermediário. Abelhas do gênero Scaptotrigona foram as que</p><p>apresentaram maiores valores de atividade externa, sendo assim a mais bem sucedida nos diferentes ambientes</p><p>dentre os gêneros de abelhas estudados.</p><p>Figura 4. Potes de mel e pólen em colônias de abelhas sem ferrão dos gêneros Melipona, Scaptotrigona e Plebeia</p><p>em ambientes com diferentes graus de urbanização e cobertura vegetal. (A) Representação da área intensamente</p><p>antropizada (ambiente urbanizado), em que os estoques de alimento são baixos nas colônias desses gêneros. (B)</p><p>Representação da área mista com construções antrópicas e vegetação (ambiente intermediário), em que os potes</p><p>de alimento nas colônias dos gêneros de abelhas estudados é maior do que no ambiente urbanizado, porém,</p><p>menor do que no ambiente com maior cobertura vegetal. (C) Representação da área florestal (ambiente com maior</p><p>cobertura vegetal), em que os estoques alimentares nas colônias dos três gêneros de meliponíneos são maiores</p><p>do que o observado nos ambientes urbanizado e intermediário. Abelhas do gênero Scaptotrigona foram as que</p><p>mais estocaram recursos alimentares nos diferentes ambientes.</p><p>109</p><p>mente chamada de iraí. Esse meliponíneo ocor-</p><p>re nos estados do Amapá e Pará, também na</p><p>Guyana e Suriname (Camargo e Pedro 2013).</p><p>São abelhas mansas de tamanho pequeno (5</p><p>mm), de cor preta e pequenas manchas ama-</p><p>relas no dorso do tórax (Costa 2019). Para este</p><p>estudo, operárias forrageiras de colônias de N.</p><p>punctata criadas em caixas de criação foram</p><p>coletadas na porta do ninho, marcadas individu-</p><p>almente com tinta, colocadas em caixas fecha-</p><p>das e levadas a diferentes distâncias, baseado</p><p>no raio de ação teórico destas, e soltas.</p><p>Utilizamos o método de translocação</p><p>seguido por Nieuwstadt e Iraheta (1996) e</p><p>Campbell et al. (2019), que consiste em cap-</p><p>tura, marcação das forrageiras, liberação em</p><p>diferentes distâncias do ninho e recaptura na</p><p>frente da colônia. Com base em publicações</p><p>sobre distância máxima de voo de abelhas pe-</p><p>quenas, como N. testaceicornis (Nieuwstadt e</p><p>Iraheta 1996; Araújo et al. 2004), definimos um</p><p>círculo com raio de 600 metros em torno dos</p><p>meliponários (UFPA-Belém e plantio de açaí)</p><p>utilizando o Google Earth Pro (versão 7.3.3).</p><p>Usamos seis colônias de N. punctata, manti-</p><p>das em caixas verticais (18 cm x 18 cm x 22</p><p>cm) e colocadas em suportes individuais. To-</p><p>das as colônias estavam em boas condições,</p><p>considerando área de cria (favos recentes e</p><p>nascentes), presença de estoque de alimen-</p><p>tos (pólen e mel) e atividade externa. Destas,</p><p>três colônias permaneceram no meliponário da</p><p>UFPA-Belém (experimento 1) e três foram colo-</p><p>cadas no meliponário do plantio de açaí (expe-</p><p>rimento 2), com período de um mês de aclima-</p><p>tação no novo local. Em ambos experimentos</p><p>(1: UFPA-Belém; 2: plantio de açaí), a cada dia</p><p>de estudo os ninhos permaneceram fechados</p><p>entre 09h30min e 10h30min da manhã e eram</p><p>girados a 180° graus. Em seguida, com auxí-</p><p>Figura 5. Postura de ovos da rainha de abelhas sem ferrão dos gêneros Melipona, Scaptotrigona e Plebeia em</p><p>ambientes com diferentes graus de urbanização e cobertura vegetal. (A) Representação da área intensamente</p><p>antropizada (ambiente urbanizado), com baixa oviposição da rainha nas colônias. (B) Representação da área</p><p>mista com construções antrópicas e vegetação</p><p>(ambiente intermediário), em que a oviposição das rainhas nas</p><p>colônias dos gêneros estudados é maior do que nos ambientes urbanizado e de maior cobertura vegetal. (C)</p><p>Representação da área florestal (ambiente com maior cobertura vegetal), em que a oviposição das rainhas nas</p><p>colônias dos três gêneros de meliponíneos é maior do que no ambiente urbanizado, porém, menor do que no</p><p>ambiente intermediário. Dos três gêneros de abelhas sem ferrão observados neste trabalho, Scaptotrigona spp.</p><p>mostrou-se a mais resiliente nos três ambientes.</p><p>110</p><p>Figura 6. Respostas das colônias de Melipona flavolineata a diferentes graus de urbanização e condições</p><p>climáticas. (A) Caracterização das áreas de estudo: A1 representa uma área intensamente urbanizada, com menos</p><p>de 1% de cobertura vegetal e clima seco e muito quente; A2 representa uma área intermediariamente urbanizada,</p><p>com 14% de cobertura vegetal e variações intermediárias de umidade do ar e de temperatura; e A3 representa</p><p>uma área majoritariamente agroflorestal, com pouco mais que 58% de cobertura vegetal, umidade relativa do ar</p><p>mais elevada e temperaturas menores em comparação a A1 e A2. (B) Taxa de forrageio de néctar e de pólen em</p><p>função da umidade relativa do ar (UR%). Na área intensamente urbanizada (A1), as taxas de forrageio foram baixas</p><p>e se mostraram inalteradas ou levemente negativas com o aumento da umidade. Os resultados indicam que há</p><p>pouca disponibilidade de recursos nessa área em comparação às demais. A mortalidade de colônias foi de 33%</p><p>em um total de 12 unidades. A perda de colônias ocorreu exclusivamente na área intensamente urbanizada.</p><p>lio de sugadores (tubos plástico transparente)</p><p>acoplados a boca, foram capturadas na frente</p><p>de cada colônia 20 abelhas retornando da ati-</p><p>vidade externa, depois as forrageiras foram di-</p><p>vididas em grupos de 10 e marcadas na região</p><p>central-dorsal do tórax com tinta atóxica fosca</p><p>para artesanato a base de água (Acrilex®). Nes-</p><p>se procedimento, usamos cores diferentes para</p><p>distinguir as colônias (três cores) e as distâncias</p><p>de soltura (cinco cores). Em ambos experimen-</p><p>tos, as cores das marcações das colônias foram</p><p>trocadas de uma para outra sempre que iniciava</p><p>uma nova semana de estudo, a fim de garantir</p><p>que cada cor fosse usada apenas duas vezes</p><p>por semana na mesma colônia. A posição das</p><p>marcações de colônia e a distância no dorso do</p><p>tórax das abelhas (direita e esquerda) também</p><p>foram trocadas a cada dia de estudo, para evitar</p><p>captura de forrageiras coletadas anteriormen-</p><p>te, haja vista que não sacrificamos as abelhas</p><p>marcadas para, assim, minimizar prejuízos no</p><p>tamanho da população.</p><p>Após esse processo, as abelhas eram ar-</p><p>mazenadas em potes plástico com pequenos fu-</p><p>ros para circulação de ar e receberam um pouco</p><p>de mel dos próprios ninhos em uma tampa de</p><p>Eppendorf com uma bolinha de isopor, evitando</p><p>que elas se sujassem no alimento, o que poderia</p><p>prejudicar seu voo posteriormente. Em seguida,</p><p>os potes foram colocados dentro de caixas para</p><p>o transporte até os pontos de soltura a diferentes</p><p>distâncias dos ninhos, evitando que as operárias</p><p>pudessem ter qualquer informação da paisagem.</p><p>No experimento 1, os dois grupos de 10 abelhas</p><p>foram liberadas em dois pontos por dia, sendo</p><p>as distâncias das colônias e direções escolhidas</p><p>aleatoriamente por sorteio. No experimento 2, o</p><p>procedimento ocorreu da mesma forma.</p><p>Para amostrar uniformemente a paisagem</p><p>circundante em cada localidade, foram definidos</p><p>111</p><p>pontos de soltura a cinco distâncias dos ninhos</p><p>(50, 150, 300, 450 e 600 m) em direções diferen-</p><p>tes (pontos cardeais: Norte, Sul, Leste e Oeste).</p><p>No total foram 20 pontos de liberação no expe-</p><p>rimento 1 (UFPA-Belém) e 18 no experimento 2</p><p>(plantio de açaí). Observadores na porta do ninho</p><p>(que foi fechada para facilitar as observações) ve-</p><p>rificaram a proporção dessas operárias que re-</p><p>tornavam ao ninho, o tempo gasto para o retorno</p><p>e a distância máxima da qual elas retornavam.</p><p>Cada ponto de soltura foi delimitado pela acessi-</p><p>bilidade e tipo de paisagem.</p><p>O tempo de retorno foi medido através da</p><p>observação em frente aos ninhos durante 90 mi-</p><p>nutos a partir do horário de liberação das forra-</p><p>geiras marcadas em diferentes pontos de soltura</p><p>a 50, 150, 300, 450 e 600 m de distância das co-</p><p>lônias, em que duas pessoas se deslocaram para</p><p>dois pontos distintos em direções diferentes e li-</p><p>beraram as operárias ao mesmo tempo, enquan-</p><p>to três observadores aguardaram na frente dos</p><p>ninhos para recapturar as forrageiras experimen-</p><p>tais conforme as diferentes distâncias, em que o</p><p>horário de chegada de cada abelha foi anotado</p><p>e sua cor de distância verificada. O número de</p><p>abelhas que retornaram às colônias foi medido</p><p>através da contagem do número de forrageiras</p><p>recapturadas de acordo com as diferentes dis-</p><p>tâncias durante o tempo de observação de 90</p><p>minutos. Para cada espécie testada foram feitas</p><p>cinco réplicas.</p><p>Resultados</p><p>Verificamos que a paisagem teve uma in-</p><p>fluência sobre o raio de ação das colônias de N.</p><p>punctata. Nos açaizais, os indivíduos consegui-</p><p>ram retornar de distâncias bem maiores do que</p><p>colônias na área mais urbanizada (campus da</p><p>UFPA – Belém). Os resultados estão sumariza-</p><p>dos na Figura 7.</p><p>Conclusão</p><p>O estudo do efeito da paisagem sobre o</p><p>desenvolvimento colonial mostrou que a perda de</p><p>cobertura vegetal, independentemente do ecos-</p><p>sistema, impacta negativamente no acúmulo de</p><p>recursos alimentares (mel e pólen). Em áreas com</p><p>pouca cobertura vegetal (áreas urbanizadas), as</p><p>colônias das espécies estudadas acumularam</p><p>menos recursos do que em áreas mais preser-</p><p>vadas, sendo as colônias do gênero Melipona as</p><p>mais sensíveis a esse efeito. Inclusive em áreas</p><p>extremamente urbanizadas elas foram enfraque-</p><p>cendo até a sobrevivência delas se tornar inviável.</p><p>Já as colônias do gênero Scaptotrigona se</p><p>desenvolveram melhor e acumularam recursos</p><p>em ambientes onde as do gênero Melipona não</p><p>sobreviveram ou enfraqueceram, e as do gêne-</p><p>ro Plebeia estiveram em um grau intermediário</p><p>comparado aos outros gêneros. Quanto à ativi-</p><p>dade externa, novamente as colônias do gênero</p><p>Scaptotrigona tiveram um maior incremento de</p><p>atividade externa em áreas preservadas. Já em</p><p>relação à postura, em todos os gêneros estuda-</p><p>dos o aumento da postura de ovos foi similar em</p><p>áreas com cobertura intermediária e alta, mas</p><p>significativamente menor em áreas urbanas, o</p><p>que é uma consequência dos estoques meno-</p><p>res de alimento. Assim, ficou claro que, indepen-</p><p>dentemente do gênero, as espécies estudadas</p><p>foram todas afetadas negativamente pela perda</p><p>de cobertura vegetal, sendo as Scaptotrigona as</p><p>mais resilientes e as Melipona as mais sensíveis à</p><p>urbanização.</p><p>Os experimentos de clima e desenvolvi-</p><p>mento colonial em Melipona flavolineata também</p><p>mostraram um padrão similar, pois mostraram</p><p>que a espécie estudada tem uma janela climato-</p><p>lógica ótima na qual elas podem se desenvolver</p><p>bem, e em áreas urbanas normalmente elas são</p><p>colocadas fora desse ótimo ambiental. Fora des-</p><p>sa janela, a atividade de voo e o desenvolvimen-</p><p>112</p><p>Figura 7. Distância de retorno e área de forrageio de Nannotrigona punctata em duas áreas, uma com maior cobertura</p><p>florestal e outra urbanizada. (A) Representação de área com maior cobertura vegetal, em que aproximadamente</p><p>35% das forrageiras soltas a diferentes distâncias retornaram para as colônias. (B) Representação de área mais</p><p>urbanizada com pouca vegetação, construções, muros e ruas, em que cerca de 16% das forrageiras soltas a</p><p>diferentes distâncias retornaram para as colônias. Tanto na área mais florestada quanto no ambiente urbano, o</p><p>número de forrageiras que retornaram para as colônias nas diferentes distâncias foi maior próximo do ninho, e</p><p>diminuiu com o aumento da distância.</p><p>to colonial são drasticamente reduzidos, levando</p><p>à morte das colônias, principalmente em áreas</p><p>urbanizadas ou com alta perda de cobertura ve-</p><p>getal (não necessariamente sinônimos, mas nor-</p><p>malmente altamente correlacionadas).</p><p>Os experimentos do</p><p>raio de voo na espé-</p><p>cie amazônica Nannotrigona punctata também</p><p>mostraram que a perda de cobertura vegetal di-</p><p>minui a área de voo da espécie, pois provavel-</p><p>mente os indivíduos ficam limitados a voar próxi-</p><p>mo do ninho, e se soltos em distâncias maiores</p><p>eles não retornam devido a não conhecerem</p><p>o local. Essa é outra medida que mostra uma</p><p>consequência da perda de cobertura vegetal na</p><p>dinâmica da colônia. Esse efeito é pronunciado</p><p>em abelhas pequenas e isso faz com que elas</p><p>fiquem limitadas a coletar recursos próximos às</p><p>colônias, sendo muito mais evidente em áreas</p><p>urbanizadas com pouca cobertura vegetal.</p><p>Esperamos que os resultados desses ex-</p><p>perimentos possam ser aplicados diretamente</p><p>para o manejo das diversas espécies e gêne-</p><p>ros estudados, visto que houve um maior en-</p><p>tendimento de como elas funcionalmente são</p><p>afetadas pela perda de vegetação natural, ur-</p><p>banização e clima. Desse modo, os resultados</p><p>facilitarão a tomada de decisões para a preser-</p><p>vação de diversas espécies de abelhas sem fer-</p><p>rão – Melipona spp. são mais sensíveis à perda</p><p>de cobertura vegetal e Scaptotrigona spp. são</p><p>mais resilientes em áreas mais degradadas. Nos-</p><p>sos dados mostram, através de diversos parâ-</p><p>metros, que as abelhas do gênero Melipona não</p><p>devem ser trazidas para áreas urbanizadas, visto</p><p>que elas dependerão de alimentação suplemen-</p><p>tar de modo constante, pelo clima desfavorável</p><p>e pela reduzida capacidade em coletar recursos,</p><p>mesmo possuindo grande raio de ação poten-</p><p>cial (Araújo et al. 2004; Nunes-Silva et al. 2020).</p><p>Sugerimos que a meliponicultura urbana seja</p><p>prioritariamente focada em abelhas menores</p><p>que as do gênero Melipona, que possam sobre-</p><p>113</p><p>viver em ambientes com menor grau de cober-</p><p>tura vegetal, como as do gênero Scaptotrigona.</p><p>Concomitantemente, jardins urbanos com flores</p><p>melitófilas são essenciais para sustentar essa ati-</p><p>vidade sem a necessidade de constantemente</p><p>alimentar as colônias ou ter de trazê-las de áreas</p><p>agrícolas, pois esses jardins podem, além de for-</p><p>necer recursos alimentares, fornecer substratos</p><p>de nidificação.</p><p>Agradecimentos</p><p>Agradecemos ao CNPq/MCTIC/Ibama/As-</p><p>sociação A.B.E.L.H.A., através do edital 32/2017,</p><p>pelo apoio financeiro (processo 400585/2018-9)</p><p>e bolsas, e aos diversos criadores de abelhas que</p><p>forneceram as colônias durante a execução dos</p><p>experimentos. Agradecemos também ao CNPq</p><p>pelas bolsas de produtividade para Felipe Con-</p><p>trera (processo 310112/2022-2) e Danilo Boscolo</p><p>(processo 307810/2022-4), e às diversas insti-</p><p>tuições envolvidas pelo suporte durante a exe-</p><p>cução dos experimentos.</p><p>114</p><p>Referências</p><p>Araújo ED, Costa M, Chaud-Netto J, Fowler HG</p><p>(2004) Body size and �ight distance in stingless bees</p><p>(Hymenoptera: Meliponini): inference of �ight range</p><p>and possible ecological implications. Brazilian Journal</p><p>of Biology 64, 563-568.</p><p>Boscolo D, Tokumoto PM, Ferreira PA, Ribeiro JW, Santos</p><p>JS (2017) Positive responses of �ower visiting bees</p><p>to landscape heterogeneity depend on functional</p><p>connectivity levels. 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Atu-</p><p>almente tem trabalhado com padrões de raio de</p><p>voo em Meliponini relacionados à paisagem e ao</p><p>clima, dinâmica colonial, reprodução, alimenta-</p><p>ção suplementar e respostas das abelhas a es-</p><p>tressores, como o estresse termal e o efeito de</p><p>anestésicos sobre sua atividade cardíaca.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>felipe@ufpa.br</p><p>mailto:felipe%40ufpa.br?subject=</p><p>Projeto CNPq nº: 400614/2018-9</p><p>Serviço de polinização nas principais regiões</p><p>produtoras de café no Brasil: biodiversidade,</p><p>avaliação bioeconômica e intensificação</p><p>ecológica</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Forrageira da abelha sem ferrão mirim-</p><p>droriana (Plebeia droryana) em flor de café</p><p>118</p><p>Maria Cristina Gaglianone¹, Leandro Freitas2, Wilson Frantine</p><p>da Silva3, Gabriel Augusto Rodrigues de Melo4, Solange Cristina</p><p>Augusto5, Anna Pazini Hautequestt¹, Lázaro da Silva Carneiro¹,</p><p>Caíque Barcellos da Silva¹, Thais Kotelok Diniz6, João Batista</p><p>Pavesi Simão7, Marcelita França Marques1, Isabela Maciel</p><p>Fontão Pereira8, Silvia Helena Sofia6</p><p>¹ Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro (UENF)</p><p>2 Instituto de Pesquisa Jardim Botânico do Rio de Janeiro (IP/JBRJ)</p><p>3 Universidade Estadual do Norte do Paraná (UENP)</p><p>4 Universidade Federal do Paraná (UFPR)</p><p>5 Universidade Federal de Uberlândia (UFU)</p><p>6 Universidade Estadual de Londrina (UEL)</p><p>7 Instituto Federal do Espírito Santo (IFES)</p><p>8 Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)</p><p>7 SERVIÇO DE POLINIZAÇÃO POR</p><p>ABELHAS NAS PRINCIPAIS REGIÕES</p><p>PRODUTORAS DE CAFÉ NO BRASIL:</p><p>BIODIVERSIDADE, AVALIAÇÃO</p><p>BIOECONÔMICA E INTENSIFICAÇÃO</p><p>ECOLÓGICA</p><p>Resumo</p><p>Este capítulo avalia os polinizadores e a polinização de Coffea arabica e C. canephora em 24</p><p>áreas de cultivo distribuídas nos estados do ES, RJ, MG e PR. No total das áreas, foram regis-</p><p>tradas 50 espécies de abelhas polinizadoras em C. arabica e 45 em C. canephora. Em ambos</p><p>os casos, as espécies eussociais se destacaram pela alta abundância e ocorrência nas áreas.</p><p>As regiões avaliadas diferiram na riqueza e na abundância relativa dos seus polinizadores. Apis</p><p>mellifera mostrou-se altamente dominante nas áreas do PR, enquanto as abelhas-sem-ferrão</p><p>dominaram áreas de cultivo agroflorestal no RJ. As visitas dos polinizadores resultaram em um</p><p>incremento de até 29% na frutificação em áreas de C. arabica, comparado à autopolinização.</p><p>Para C. canephora, confirmamos a ausência de produção de frutos por autopolinização e a</p><p>polinização aberta resultou, em média, em 31% de frutificação. Nas áreas de C. arabica no</p><p>noroeste fluminense e no Caparaó, onde as abelhas-sem-ferrão corresponderam a pelo menos</p><p>40% dos visitantes, observamos relação positiva entre a abundância relativa dessas abelhas</p><p>e o incremento na taxa de frutificação. No entorno dos cultivos, na ausência de flores dos ca-</p><p>feeiros, 134 espécies vegetais floresceram e foram utilizadas por 73 espécies de abelhas, das</p><p>quais 40% foram visitantes dos cafeeiros durante as floradas. A abundância de abelhas-sem-</p><p>-ferrão nas flores do cafeeiro foi positivamente relacionada à riqueza de espécies de plantas</p><p>no entorno dos plantios, indicando a importância dos remanescentes de vegetação e manejo</p><p>centrado em práticas amigáveis aos polinizadores para a manutenção das abelhas ao longo do</p><p>ano. Foram também estimados ganhos econômicos significativos resultantes da polinização</p><p>119</p><p>por abelhas em áreas de produção. Projeções</p><p>das distribuições geográficas de dois poliniza-</p><p>dores importantes (A. mellifera e Schwarziana</p><p>quadripunctata) indicaram redução nas áreas</p><p>adequáveis, o que possivelmente impactará a</p><p>produção de café nos próximos 20 anos. Por</p><p>fim, análises de danos do herbicida glifosa-</p><p>to em abelhas alertam para a necessidade de</p><p>maior controle no uso deste agrotóxico.</p><p>Introdução</p><p>O Brasil é o principal produtor e exportador</p><p>mundial de café, contribuindo com 30,1% das</p><p>exportações (Consórcio Pesquisa Café 2022). A</p><p>produção mundial de café nos últimos 20 anos</p><p>aumentou de 107,9 para 167,2 milhões de sa-</p><p>cas e a produção brasileira, que correspondia</p><p>a 29% da produção mundial, passou a 30,5%</p><p>no mesmo período (Embrapa Café 2023; ICO</p><p>2023). A área plantada com café no Brasil ocupa</p><p>2,242 milhões de hectares (CONAB 2022) e em</p><p>2022 atingiu faturamento bruto de R$ 56 bilhões</p><p>(Embrapa Café 2023). O plantio de café no Bra-</p><p>sil iniciou no século XVIII, e em muitas regiões</p><p>representa uma importante atividade econômica</p><p>que emprega muitas pessoas no seu cultivo e</p><p>comercialização.</p><p>O cafeeiro pertence ao gênero Coffea (fa-</p><p>mília Rubiaceae), que possui mais de 100 espé-</p><p>cies descritas (Davis et al. 2006). Dentre estas,</p><p>25 espécies são exploradas comercialmente, em</p><p>80 países tropicais, e três delas têm importância</p><p>no mercado mundial: C. arabica L. (produz o café</p><p>arábica, que corresponde a 70% do café comer-</p><p>cializado mundialmente), C. canephora Pierre</p><p>ex A.Froehner (café conilon ou robusta), e em</p><p>menor importância C. liberica W. Bull Ex. Hiern</p><p>e C. liberica var. dewevrei (De Wild. & T.Durand)</p><p>Lebrun (café libérica e café excelsa, respectiva-</p><p>mente) (Souza et al. 2004; Ngo et al. 2011). No</p><p>Brasil, são cultivadas C. arabica e C. canephora,</p><p>em diversas variedades dependendo da região.</p><p>A região Sudeste contribui com a maior</p><p>produção de café no Brasil, e compreende os</p><p>três estados maiores produtores nacionais de</p><p>café em 2022: Minas Gerais (43,1% da produção</p><p>nacional de café), Espírito Santo (32,8%) e São</p><p>Paulo (8,6%) (Consórcio Pesquisa Café 2022).</p><p>O estado do Rio de Janeiro, embora não tenha</p><p>grande expressão na produção de café nacional,</p><p>tem um papel histórico importante, uma vez que</p><p>foi nesse estado que ocorreu o início da produ-</p><p>ção de café em larga escala no Brasil. Na região</p><p>Sul do Brasil, o Paraná é responsável por toda a</p><p>produção do estado (1% da produção nacional),</p><p>e o cultivo do café teve um importante papel na</p><p>fundação de cidades como Londrina e Maringá</p><p>na década de 1950.</p><p>O café conilon vem ampliando sua partici-</p><p>pação nessas regiões; por exemplo, sua produ-</p><p>ção teve o aumento de 11,7% na região Sudeste</p><p>em 2022 em relação a 2021, enquanto que para</p><p>o café arábica o aumento foi de 4,1% (Consór-</p><p>cio Pesquisa Café 2022). Esta alta na produção</p><p>do café conilon é principalmente derivada da</p><p>alta produtividade do estado do Espírito Santo,</p><p>o maior produtor nacional deste café, com parti-</p><p>cipação em mais de 68% do total produzido no</p><p>Brasil em 2022.</p><p>As plantas de C. arabica (Figura 1A e B)</p><p>são arbustivas, monocaules, com até 4 m de al-</p><p>tura (Coste 1955). Possuem folhas ovaladas ou</p><p>sublanceoladas, de cor verde escuro e com epi-</p><p>derme superior brilhante. As flores são herma-</p><p>froditas e estão agrupadas em inflorescências</p><p>do tipo glomérulo, com 8 a 15 flores. A corola é</p><p>gamopétala, com cinco pétalas e filetes curtos,</p><p>com anteras lineares de deiscência longitudinal.</p><p>O pistilo se projeta a partir do ovário, até acima</p><p>da corola, terminando em um estigma bífido. As</p><p>flores são autocompatíveis (ou seja, podem pro-</p><p>duzir frutos quando polinizadas com pólen ori-</p><p>120</p><p>Figura 1. (A e B) Coffea arabica e (C e D) Coffea canephora, espécies de cafeeiro cultivadas no Brasil. Fotos: Anna</p><p>Pazini Hautequestt.</p><p>A B</p><p>DC</p><p>121</p><p>ginário da própria flor ou de outra flor do mes-</p><p>mo pé de café). A floração do cafeeiro é curta,</p><p>com um a quatro períodos de florescimento ao</p><p>ano, em geral com floração sincrônica entre as</p><p>plantas. As flores duram de dois a três dias (De</p><p>Melo e Sousa 2011). O fruto é uma drupa ovoide</p><p>bilocular, vermelho ou amarelo quando maduro.</p><p>Comercialmente, o grão (isto é, a semente) é co-</p><p>nhecido como fava e compõe-se principalmente</p><p>do endosperma, rico em polissacarídeos (50%</p><p>a 55% da matéria seca do grão), lipídios (12%</p><p>a 18%) e proteínas (11% a 13%). Variações na</p><p>composição, sabor e aroma do café estão re-</p><p>lacionadas à localização da lavoura, controle fi-</p><p>tossanitário ou processamento agrícola (Cortez</p><p>2001).</p><p>As plantas de C. canephora (café conilon)</p><p>(Figura 1C e D) são arbustos multicaules, com</p><p>desenvolvimento inicial mais lento e maior porte</p><p>na maturidade (Matiello 1998). Possuem folhas</p><p>maiores do que C. arabica. As flores são bran-</p><p>cas, corola gamopétala com cinco a oito lobos,</p><p>igual número de estames também aderidos à</p><p>sua base. Apresentam reprodução alógama e</p><p>autoincompatibilidade do tipo gametofítica (que</p><p>é um mecanismo genético-fisiológico que impe-</p><p>de a fertilização de óvulos com pólen da própria</p><p>planta), o que determina a fecundação cruzada</p><p>como único meio de reprodução sexuada da</p><p>espécie. Os frutos são arredondados ou alon-</p><p>gados, vermelho claro a intenso, sendo a cor</p><p>amarela muito rara. Os grãos do café conilon</p><p>geralmente são de tamanho menor, pesam mais</p><p>e têm menos casca do que os grãos do café</p><p>arábica. Os grãos do café conilon têm elevado</p><p>teor de cafeína e são menos aromáticos do que</p><p>os de café arábica. O café conilon é principal-</p><p>mente utilizado no preparo de misturas (blends),</p><p>nas quais é misturado ao café arábica, podendo</p><p>compor até 30% do produto final. Por possuir</p><p>maior teor de sólidos solúveis que o café arábica</p><p>e apresentar maior rendimento após o proces-</p><p>so de torrefação, o café conilon é o componente</p><p>essencial dos cafés solúveis. As principais ca-</p><p>racterísticas das duas espécies estão sumariza-</p><p>das na Tabela 1.</p><p>Apesar da autocompatibilidade e auto-</p><p>fecundação em C. arabica, estudos anteriores</p><p>Tabela 1. Comparação das características biológicas e de produção das duas principais espécies de café</p><p>produzidos no Brasil (adaptado de Souza et al. 2004).</p><p>Característica Coffea arabica Coffea canephora</p><p>Origem Florestas tropicais da Etiópia Bacia do Congo</p><p>Altitude preferencial Acima de 1000 m Abaixo de 500 m</p><p>Temperatura preferencial Entre de 18 e 22ºC Entre 24 e 28ºC</p><p>Déficit hídrico Até 100 mm/ano Até 150 mm/ano</p><p>Fecundação Autógama Alógama</p><p>Caule Monocaule Policaule</p><p>Porte Atinge 4m de altura Atinge 6m de altura</p><p>Propagação Semente Semente e estaca</p><p>Desenvolvimento inicial Rápido Lento</p><p>Maturação 240 dias, em média 300 dias, em média</p><p>Folha e flor Menores Maiores</p><p>Cor do fruto Vermelho ou amarelo Vermelho claro a intenso</p><p>Grãos maduros Caem no chão Ficam na planta</p><p>Sólidos solúveis Menor teor Maior teor</p><p>Cafeína Menor Maior</p><p>Industrialização Torrado e moído Solúvel e blends</p><p>Mercado 70% 30%</p><p>122</p><p>mostraram aumento na frutificação e na qualida-</p><p>de dos frutos resultantes da polinização cruzada</p><p>realizada por insetos no Panamá (Roubik 2002),</p><p>Colômbia (Bravo-Monroy et al. 2015), Costa</p><p>Rica (Ricketts et al. 2004), Indonésia (Klein et al.</p><p>2003a, b), Jamaica (Raw e Free 1977), México</p><p>(Vergara e Badano 2009) e no Brasil (Nogueira-</p><p>-Neto et al. 1959; Malerbo-Souza et al. 2003; De</p><p>Marco e Coelho 2004; Carvalho-Neto 2010; Ma-</p><p>lerbo-Souza e Halak 2012; Saturni et al. 2016;</p><p>Hipólito et al. 2018; Silva et al. 2020).</p><p>Diferentemente de C. arabica, C. canepho-</p><p>ra é autoincompatível e a polinização cruzada</p><p>é imprescindível para a formação de frutos. A</p><p>polinização das flores desta espécie pelo ven-</p><p>to foi sugerida por alguns autores (Free 1993),</p><p>enquanto outros indicaram a importância dos</p><p>insetos na polinização desta espécie (Willmer e</p><p>Stone 1989; Klein et al. 2003b).</p><p>Neste capítulo são apresentados os resul-</p><p>tados de estudos acerca dos polinizadores e do</p><p>sucesso da polinização de café arábica e café</p><p>conilon, abarcando 24 áreas de cultivo distribuí-</p><p>das em cinco mesorregiões nos estados do Es-</p><p>pírito Santo, Rio de Janeiro, Minas Gerais e Pa-</p><p>raná (Tabela 2).</p><p>Polinizadores de C. arabica</p><p>e C. canephora nas regiões</p><p>avaliadas</p><p>As abelhas foram os visitantes florais pre-</p><p>dominantes das duas espécies de cafeeiro. A ri-</p><p>queza total de espécies foi 50 (cinco a 21 espécies</p><p>por área) nos plantios de café arábica, e 45 (sete a</p><p>20 espécies por área) nos plantios de café conilon.</p><p>Esta riqueza é considerada alta quando compara-</p><p>da a outros estudos realizados em diferentes regi-</p><p>ões do Brasil, que citaram entre duas e 22 espé-</p><p>cies de abelhas em cafeeiros (Nogueira-Neto et al.</p><p>1959; Malerbo-Souza et al. 2003; Carvalho-Neto</p><p>2010; Malerbo-Souza e Halak 2012; Saturni et al.</p><p>2016; Hipólito et al. 2018; González-Chaves et al.</p><p>2020; Silva et al. 2020; Silva et al. 2022).</p><p>Em todas as regiões avaliadas, fica eviden-</p><p>te a importância da abelha exótica africanizada</p><p>Apis mellifera e das abelhas nativas sem ferrão</p><p>(tribo Meliponini), espécies eussociais, que apre-</p><p>sentaram as maiores abundâncias relativas e</p><p>maior número de espécies nas duas espécies de</p><p>café (Tabela 3). Além da alta abundância, o com-</p><p>portamento intrafloral e a morfologia corporal</p><p>desses insetos suportam a indicação de todas</p><p>as abelhas eussociais como polinizadoras do</p><p>café. Entre elas, a exótica A. mellifera destacou-</p><p>Tabela 2. Áreas de cultivo de duas espécies de cafeeiro avaliadas.</p><p>Estado Região/Município Espécie cultivada N° áreas de</p><p>cultivo avaliadas Sistema de plantio</p><p>ES-MG Caparaó Coffea arabica 4 convencional</p><p>ES Sul/Alegre Coffea canephora 5 convencional</p><p>RJ Noroeste/Varre-Sai Coffea arabica 6 convencional</p><p>RJ Centro/São José do Vale</p><p>do Rio Preto Coffea arabica 3 orgânico e agroflorestal</p><p>RJ Centro/Guapimirim Coffea canephora 1 agroflorestal</p><p>PR</p><p>Norte/Congonhinhas,</p><p>Santa Mariana, Londrina,</p><p>Ribeirão do Pinhal</p><p>Coffea arabica 5 convencional</p><p>123</p><p>-se principalmente nos plantios de C. arabica no</p><p>estado do PR, onde correspondeu a 87,7% das</p><p>abelhas amostradas nas flores. Essa porcenta-</p><p>gem foi bem menor nas regiões dos outros esta-</p><p>dos (RJ, MG e ES), onde as abelhas nativas sem</p><p>ferrão assumiram um papel de maior destaque</p><p>na polinização do café arábica, correspondendo</p><p>de 65,6% a 89,9% das abelhas nas flores. Em</p><p>C. canephora, as abelhas Meliponini atingiram</p><p>até 92% da abundância relativa dos visitantes</p><p>amostrados nas flores em um sistema agroflo-</p><p>restal (Tabelas 3 e 4). Por outro lado, as abelhas</p><p>não eussociais corresponderam a apenas 1,2%</p><p>dos</p><p>visitantes de café arábica e 4,1% de café</p><p>conilon, mas foram importantes para ampliar a</p><p>riqueza de polinizadores do cultivo (Tabela 4).</p><p>Coffea arabica Coffea canephora</p><p>Estado</p><p>(Região)</p><p>ES/MG</p><p>(Caparaó)</p><p>RJ</p><p>(noroeste)</p><p>RJ</p><p>(centro)</p><p>RJ</p><p>(centro)</p><p>PR</p><p>(norte)</p><p>ES</p><p>(sul)</p><p>RJ</p><p>(centro)</p><p>Cultivo convencional convencional orgânico agrofloresta convencional convencional agrofloresta</p><p>Apini 33,77 10,78 33,6 10,12 87,7 31,06 6,82</p><p>Centridini 0 0 0 0 0 0,75 0</p><p>Ericrocidini 0 0 0 0 0 0,19 0</p><p>Eucerini 0 0,09 0 0 0 0 0</p><p>Euglossini 0 0 0 0 0 0,09 0</p><p>Exomalopsini 0,3 0 0 0 0,32 0,38 0</p><p>Tapinotaspidini 0,14 0 0 0 0 0 0</p><p>Tetrapediini 0 0,09 0 0 0 0 0</p><p>Bombini 0 0 0 0 0,01 0 0</p><p>Meliponini 65,65 88,06 66,4 89,88 10,93 64,39 92,04</p><p>Ceratinini 0 0,09 0 0 0 0 0</p><p>Xylocopini 0 0,09 0 0 0,01 0,74 0</p><p>Oxaeini 0 0 0 0 0 0,09 0</p><p>Augochlorini 0 0,36 0 0 0 1,57 1,14</p><p>Halictini 0 0,44 0 0 0 0,65 0</p><p>Outras 0,14 0 0 0 1,03 0,09 0</p><p>Riqueza de</p><p>espécies total</p><p>(por área)</p><p>18</p><p>(5 a 11)</p><p>32</p><p>(7 a 21)</p><p>13</p><p>(6 a 12)</p><p>13</p><p>(13)</p><p>16</p><p>(6 a 12)</p><p>44</p><p>(7 a 20)</p><p>11</p><p>(11)</p><p>Riqueza de</p><p>Meliponini 13 19 12 12 10 17 9</p><p>Tabela 3. Abundância relativa (%) das abelhas visitantes florais de Coffea arabica e Coffea canephora nas áreas de</p><p>estudo no período de 2019 a 2021.</p><p>Tabela 4. Dados sumarizados da riqueza e abundância de abelhas visitantes às flores de Coffea arabica e Coffea</p><p>canephora, com destaque para as abelhas eussociais nativas (Meliponini) e exótica (Apis mellifera).</p><p>Coffea arabica Coffea canephora</p><p>Número de áreas estudadas 18 6</p><p>Riqueza de espécies de abelhas 50 45</p><p>Abundância relativa de Apis mellifera 10,1% (agrofloresta RJ) a 87,7% (PR) 6,8% (agrofloresta RJ) a 31,1% (ES)</p><p>Riqueza de espécies de Meliponini 28 18</p><p>Abundância relativa de Meliponini 10,9% (PR) a 89,9% (agrofloresta RJ) 64,4% (ES) a 92% (agrofloresta)</p><p>Riqueza de espécies não eussociais 21 26</p><p>Abundância relativa de espécies não eussociais 1,2% 4,1%</p><p>124</p><p>Figura 2. Algumas espécies de abelhas sem ferrão mais abundantes nas flores dos cafeeiros. (A) Oxytrigona</p><p>tataira. (B) Plebeia droryana. (C) Schwarziana quadripunctata. (D) Tetragonisca angustula. (E) Trigona braueri. (F)</p><p>Trigona spinipes. Fotos: Jennyfer Ribeiro.</p><p>Indicação das abelhas nativas</p><p>com potencial para criação e</p><p>manejo nas áreas do entorno</p><p>dos cultivos de café</p><p>As abelhas nativas sem ferrão estão en-</p><p>tre as espécies mais abundantes nas flores do</p><p>cafeeiro. A partir do nosso estudo, foi possível</p><p>identificar espécies dessas abelhas mais impor-</p><p>tantes em diferentes localidades nas regiões Sul</p><p>e Sudeste do Brasil (Figura 2). A Tabela 5 apre-</p><p>senta características da biologia dessas abelhas</p><p>e a existência de técnicas de manejo para es-</p><p>sas espécies mais importantes, a fim de indicar</p><p>aquelas com maior chance potencial de suces-</p><p>so no manejo dirigido.</p><p>As espécies consideradas de alta efici-</p><p>ência na polinização das flores dos cafeeiros,</p><p>com base na alta frequência de ocorrência, alta</p><p>abundância e porte corporal e comportamento</p><p>intrafloral adequados, foram: Scaptotrigona xan-</p><p>thotricha, Oxytrigona tataira, Schwarziana qua-</p><p>dripunctata, Trigona braueri e Trigona spinipes.</p><p>No entanto, as quatro últimas desta lista foram</p><p>consideradas de baixa viabilidade no manejo</p><p>devido à dificuldade de reproduzir as caracterís-</p><p>ticas de nidificação, que é feita no solo, em ter-</p><p>miteiros ou em ninhos expostos (Tabela 5). Dife-</p><p>rentemente, espécies de Scaptotrigona, apesar</p><p>de apresentarem certa agressividade, são ma-</p><p>nejadas mais facilmente. Entretanto, nas áreas</p><p>de estudo avaliadas no nosso projeto, Scaptotri-</p><p>gona xanthotricha figurou entre as abelhas mais</p><p>abundantes somente nas flores de café conilon</p><p>na região central do estado do Rio de Janeiro,</p><p>no município de Guapimirim. Esta espécie foi</p><p>também encontrada, em menor abundância,</p><p>em áreas de cultivo de café arábica na região</p><p>de Varre-Sai (noroeste do estado do RJ), assim</p><p>como outra espécie do gênero (Scaptotrigona</p><p>bipunctata) na região do Caparaó. Salientamos</p><p>que a introdução de grande número de caixas</p><p>racionais destas espécies para o incremento na</p><p>polinização do cafeeiro nessas regiões deve ser</p><p>analisada com cautela, a fim de favorecer as es-</p><p>pécies com ocorrência na região.</p><p>Os nossos dados, portanto, indicam que</p><p>antes de se pensar no manejo com a coloca-</p><p>ção de caixas de abelhas sem ferrão, seria me-</p><p>lhor priorizar o manejo da paisagem favorável à</p><p>biodiversidade, incluindo a manutenção de áre-</p><p>as de vegetação do entorno e outras práticas</p><p>amigáveis aos polinizadores. A manutenção da</p><p>diversidade de abelhas nativas nas regiões pro-</p><p>dutoras de café é uma estratégia mais eficaz e</p><p>menos custosa para os agricultores, particular-</p><p>mente em médio e longo prazo, ou seja, uma</p><p>estratégia mais sustentável.</p><p>125</p><p>Avaliação das áreas de</p><p>entorno dos plantios e</p><p>recursos utilizados pelas</p><p>abelhas polinizadoras dos</p><p>cafeeiros</p><p>A avaliação das comunidades de abe-</p><p>lhas nas plantas do entorno dos plantios de</p><p>café nos estados do RJ e ES, no período de</p><p>ausência de flores nos cafeeiros, revelou a</p><p>ocorrência de 73 espécies de abelhas visitan-</p><p>do flores de 134 espécies de plantas. A com-</p><p>posição de espécies de abelhas do entorno</p><p>foi similar à composição de espécies de abe-</p><p>lhas que visitaram os cafeeiros, demonstran-</p><p>do a relevância da diversidade de plantas no</p><p>entorno para manutenção das populações de</p><p>polinizadores ao longo do ano nas áreas dos</p><p>plantios (Hautequestt 2023), ou seja, o papel</p><p>das áreas de vegetação natural como reserva-</p><p>tórios de polinizadores dos cultivos.</p><p>Parte da composição de plantas obser-</p><p>vada no entorno dos plantios foi evidenciada</p><p>nas cargas de pólen das corbículas (estru-</p><p>turas de transporte de pólen localizadas nas</p><p>pernas posteriores das abelhas) de Schwar-</p><p>ziana quadripunctata coletadas nos cafeeiros,</p><p>que é uma espécie relevante para a poliniza-</p><p>ção do café nas regiões avaliadas. Foram en-</p><p>contrados 78 tipos polínicos pertencentes a</p><p>23 famílias, mostrando que, mesmo durante</p><p>o período de floração do cafeeiro, as fêmeas</p><p>Tabela 5. Características da biologia e do manejo das espécies identificadas neste trabalho como visitantes florais</p><p>mais importantes nas regiões de estudo de Coffea arabica (Ca) e Coffea canephora (Cc). Regiões estudadas:</p><p>Caparaó, entre os estados do ES e MG, noroeste do estado do Rio de Janeiro (NO RJ), sul do estado do Espírito</p><p>Santo (sul ES), centro do estado do Rio de Janeiro (C-RJ), norte do Paraná (PR).</p><p>Relevância para a espécie</p><p>de café e regiões de</p><p>estudo</p><p>Eficiência na</p><p>polinização Local de nidificação Técnicas de</p><p>manejo</p><p>Oxytrigona tataira Ca: NO RJ</p><p>Cc: sul ES</p><p>Alta Cavidades em árvores Desconhecida ou</p><p>de difícil manejo;</p><p>alta agressividade</p><p>Plebeia droryana Ca: NO RJ Baixa,</p><p>tamanho</p><p>corpo</p><p>pequeno</p><p>Cavidades em árvores</p><p>e outros substratos</p><p>Conhecida e de fácil</p><p>manejo</p><p>Scaptotrigona</p><p>xanthotricha</p><p>Cc: C-RJ (agroflorestal) Alta Cavidades em árvores</p><p>e outros substratos</p><p>Conhecida; alta</p><p>agressividade</p><p>Schwarziana</p><p>quadripunctata</p><p>Ca: Caparaó; C-RJ</p><p>(orgânico)</p><p>Alta Ninhos no solo Desconhecida ou</p><p>de difícil manejo</p><p>Tetragonisca</p><p>angustula</p><p>Ca: PR</p><p>Cc: C-RJ (agroflorestal)</p><p>Baixa,</p><p>tamanho</p><p>corpo</p><p>pequeno</p><p>Cavidades em árvores</p><p>e outros substratos</p><p>Conhecida e de fácil</p><p>manejo</p><p>Trigona braueri Ca: C-RJ (agroflorestal) Alta Ninhos associados a</p><p>termiteiros</p><p>Desconhecida ou</p><p>de difícil manejo</p><p>Trigona spinipes Ca: todas regiões</p><p>Cc: sul ES</p><p>Alta Ninhos expostos em</p><p>galhos</p><p>Desconhecida ou</p><p>de difícil manejo</p><p>126</p><p>dessa espécie de abelha nativa sem ferrão co-</p><p>letaram recursos florais em outras espécies de</p><p>plantas. Esse alto número de tipos polínicos</p><p>nas corbículas dessa espécie suporta práticas</p><p>de manejo dos cafeeiros direcionadas para</p><p>a manutenção de vegetação, principalmente</p><p>herbácea, nas entrelinhas e no entorno dos</p><p>plantios, principalmente para ampliar o supri-</p><p>mento de recursos florais para as abelhas nos</p><p>períodos de florada e de ausência de flores</p><p>dos cafeeiros (Silva 2022). O uso de herbici-</p><p>das nos plantios para o controle químico das</p><p>plantas herbáceas é conflitante com as prá-</p><p>ticas de manejo</p><p>amigáveis aos polinizadores</p><p>mencionadas acima, as quais se alinham aos</p><p>princípios da agricultura regenerativa e da in-</p><p>tensificação ecológica (Tittonell 2014; LaCan-</p><p>ne e Lundgren 2018).</p><p>Análise da produção de</p><p>frutos na presença e na</p><p>ausência dos polinizadores</p><p>As taxas de frutificação (porcentagem)</p><p>foram avaliadas nos experimentos no campo,</p><p>em que se comparou a quantidade de frutos</p><p>formados do experimento de autopoliniza-</p><p>ção, em que os botões florais foram ensa-</p><p>cados (visitação de insetos impedida às flo-</p><p>res), e do experimento de polinização aberta,</p><p>em que as flores encontravam-se abertas à</p><p>visitação (Figura 3). Dessa forma, detecta-</p><p>mos um aumento significativo da frutificação</p><p>quando as flores de café arábica são visita-</p><p>das pelos polinizadores (experimento de po-</p><p>linização aberta), com incremento médio de</p><p>29% na taxa de formação de frutos.</p><p>Figura 3. Protocolo de campo desenvolvido para padronização dos experimentos de polinização em campo,</p><p>seguido em todas as áreas de coleta pelas equipes do projeto. Fotos: Anna Pazini Hautequestt.</p><p>127</p><p>Já nos cultivos de café conilon, os ex-</p><p>perimentos de autopolinização evidenciaram</p><p>a autoincompatibilidade da espécie, como</p><p>já foi descrito em outros estudos. Os expe-</p><p>rimentos de polinização aberta resultaram</p><p>em uma taxa de frutificação média de 30,7%</p><p>(Hautequestt 2023).</p><p>Analisando o conjunto das áreas de</p><p>café arábica aqui estudadas, a porcentagem</p><p>de frutificação foi significativamente maior no</p><p>experimento de polinização aberta que no de</p><p>autopolinização (Figura 4). O mesmo foi ob-</p><p>servado para o café colinon, em que o expe-</p><p>rimento de autopolinização resultou em uma</p><p>produção de frutos próxima a zero (Figura 4).</p><p>O incremento médio observado na fru-</p><p>tificação de C. arabica, sob visitação dos</p><p>polinizadores, variou entre 17,5% e 28,6%</p><p>nas regiões estudadas (Tabela 6). Nas regi-</p><p>ões noroeste do RJ e do Caparaó (Sudeste</p><p>do Brasil), onde as abelhas sem ferrão cor-</p><p>responderam a mais de 40% dos visitantes</p><p>florais, foi observada uma relação positiva e</p><p>marginalmente significativa entre a abundân-</p><p>cia relativa dessas abelhas e a taxa de frutifi-</p><p>cação do café (Figura 5).</p><p>Figura 4. Porcentagem de frutificação de (A) Coffea arabica e (B) Coffea canephora a partir de experimentos de</p><p>autopolinização e polinização aberta, em todas as áreas de cultivo avaliadas nos estados do ES, RJ e PR.</p><p>Regiões Noroeste</p><p>RJ</p><p>Sul</p><p>ES</p><p>Centro</p><p>RJ</p><p>Norte</p><p>PR</p><p>Incremento</p><p>médio (%) na</p><p>frutificação</p><p>28,6 18,6 19,0 17,5</p><p>Tabela 6. Incremento médio nas taxas de frutificação sob</p><p>visitação dos polinizadores em áreas de cultivo de Coffea</p><p>arabica.</p><p>Figura 5. Relação entre abundância relativa de</p><p>abelhas sem ferrão nas flores de Coffea arabica</p><p>e incremento na taxa de frutificação (%) sob</p><p>polinização aberta (relativa à autopolinização).</p><p>128</p><p>Análise da qualidade dos</p><p>frutos na presença e na</p><p>ausência dos polinizadores</p><p>Para avaliar a influência da polinização</p><p>sobre a qualidade dos frutos do cafeeiro, fo-</p><p>ram analisados os seguintes parâmetros dos</p><p>frutos frescos e secos: peso dos frutos, peso</p><p>dos grãos, relação (ou razão) entre os pesos</p><p>dos grãos e dos frutos e compostos voláteis.</p><p>Não foram encontradas diferenças es-</p><p>tatísticas entre os dois experimentos (polini-</p><p>zação aberta e autopolinização) para o peso</p><p>dos grãos e o peso dos frutos (Hautequestt</p><p>2023). A relação peso dos grãos/peso dos</p><p>frutos, entretanto, foi significativamente di-</p><p>ferente entre os dois experimentos. Grãos</p><p>resultantes de autopolinização pesam, em</p><p>média, 31,7% do peso total dos frutos, en-</p><p>quanto os grãos resultantes de polinização</p><p>aberta correspondem a 38,8% dos frutos (Fi-</p><p>gura 6).</p><p>A análise dos compostos voláteis do</p><p>café, para a comparação da composição</p><p>química dos grãos resultantes dos dois ex-</p><p>perimentos, foi realizada com amostras de</p><p>grãos torrados, provenientes de áreas de</p><p>cultivo de C. arabica em Minas Gerais. Os</p><p>dados mostraram diferenças significativas na</p><p>composição química, demonstrando que a</p><p>polinização aberta aumenta a quantidade de</p><p>compostos voláteis nos grãos de café torra-</p><p>dos (Meireles et al. 2022).</p><p>Avaliação bioeconômica do</p><p>serviço de polinização dos</p><p>cafeeiros</p><p>Figura 6. Relação entre peso seco dos grãos e</p><p>peso seco dos frutos de Coffea arabica resultantes</p><p>de autopolinização e de polinização aberta em</p><p>23 plantas testadas em sete áreas de cultivo no</p><p>noroeste do estado do Rio de Janeiro e Caparaó.</p><p>A valoração econômica foi realizada</p><p>para nove plantios de café arábica e de café</p><p>conilon, nas regiões noroeste do RJ e Capa-</p><p>raó/ES. Nestas áreas, a contribuição da po-</p><p>linização por abelhas na produção do café</p><p>variou de 25% (café conilon) a 31% (café</p><p>arábica). Através dos dados de aumento na</p><p>produção de frutos pela ação dos poliniza-</p><p>dores e os dados de produção agrícola para</p><p>as áreas avaliadas, estimou-se que o ganho</p><p>econômico médio resultante da polinização</p><p>por abelhas foi de R$ 11.449,64/ha para o</p><p>café conilon (safra 2022) e de R$ 6.155,62/</p><p>ha e R$ 13.949,04/ha para o café arábica,</p><p>respectivamente, nas safras de 2020 e 2022</p><p>(Marques et al. inédito).</p><p>Dessa forma, é possível destacar que o</p><p>ganho econômico com o aumento da polini-</p><p>zação é relevante e pode auxiliar na tomada</p><p>de decisão sobre práticas de manejo mais</p><p>amigáveis, no incentivo às políticas públicas</p><p>em favor da conservação dos polinizadores</p><p>e consequentemente, do serviço ecológico</p><p>da polinização prestado pelas abelhas.</p><p>129</p><p>Análise da biodiversidade nas</p><p>paisagens de café através</p><p>de um grupo indicador de</p><p>qualidade ambiental</p><p>As abelhas da tribo Euglossini, conheci-</p><p>das popularmente como abelhas de orquíde-</p><p>as, não beneficiam diretamente a produção do</p><p>café, porque não são visitantes frequentes de</p><p>suas flores (Carneiro et al. 2022b). Entretanto,</p><p>são importantes agentes polinizadores de mui-</p><p>tas outras espécies de plantas, cultivadas e na-</p><p>tivas, favorecendo a manutenção da biodiver-</p><p>sidade em paisagens modificadas e o serviço</p><p>de polinização nas áreas agrícolas e florestais.</p><p>Por isso, podem ser utilizadas como indica-</p><p>dores de qualidade ambiental nas paisagens</p><p>agrícolas. Essas abelhas foram amostradas</p><p>em 15 fragmentos florestais de Mata Atlântica</p><p>nas paisagens com predomínio do cultivo do</p><p>cafeeiro nas regiões do Caparaó (ES e MG),</p><p>noroeste do estado do Rio de Janeiro e sul do</p><p>Espírito Santo, paisagens onde também foram</p><p>realizadas as avaliações dos polinizadores no</p><p>cafeeiro.</p><p>Os resultados mostraram que os frag-</p><p>mentos de Mata Atlântica inseridos nessas</p><p>paisagens agrícolas suportam 14 espécies de</p><p>Euglossini, incluindo muitas espécies raras e</p><p>uma espécie, Euglossa liopoda, cuja área de</p><p>ocorrência se expandiu na Mata Atlântica (Car-</p><p>neiro et al. 2022b). As análises da estrutura da</p><p>paisagem, feitas a partir de mapeamento com</p><p>imagens de satélite, mostraram que paisagens</p><p>com maior área de floresta apresentaram maior</p><p>abundância de abelhas de diferentes espécies</p><p>de Euglossini.</p><p>Ao mesmo tempo, foi observado que pai-</p><p>sagens com maior diversidade no uso da ter-</p><p>ra, como floresta, áreas agrícolas e pastagens,</p><p>apresentaram maior número de indivíduos de</p><p>espécies raras nas amostras (Carneiro et al.</p><p>2021; Carneiro et al. 2022a). Estes resultados</p><p>reafirmam a importância de áreas florestais em</p><p>paisagens agrícolas para sustentar as popula-</p><p>ções de abelhas de orquídeas. Áreas de flores-</p><p>ta pequenas, cercadas por alta proporção de</p><p>cafeeiro, tiveram uma redução no número de</p><p>espécies e de indivíduos dessas abelhas (Car-</p><p>neiro et al. 2022b). As comunidades de abelhas</p><p>Euglossini são beneficiadas pela diversificação</p><p>no uso do solo, também através de práticas</p><p>agrícolas que são mantidas por pequenos</p><p>agricultores em suas propriedades, como po-</p><p>licultura e sistemas agroflorestais. Com isso, a</p><p>manutenção dos fragmentos florestais, assim</p><p>como da heterogeneidade espacial associada</p><p>às práticas de uso do solo de baixa intensi-</p><p>dade, são essenciais para a conservação das</p><p>espécies de abelhas de orquídeas e o serviço</p><p>ecológico da polinização nas regiões produto-</p><p>ras dos</p><p>desidratado de leite). In-</p><p>clusive, o sucesso obtido na criação ao utilizar</p><p>Figura 3. Pseudohypocera kerteszi (Diptera,</p><p>Phoridae). (A) Estágios de A a E: larva, G: pupa e H:</p><p>exúvia da pupa. Detalhe da larva de terceiro instar.</p><p>(B) Detalhe da fêmea, com ovipositor expandido, e</p><p>do macho, de menor tamanho. Foto: Jeffeson J. S.</p><p>Sobral.</p><p>esta proteína como substrato, pode auxiliar fu-</p><p>turas pesquisas acerca da espécie. As larvas de</p><p>P. kerteszi não se desenvolvem em substratos</p><p>com baixo índice proteico e sem acidez. Não</p><p>obtivemos sucesso ao testar frutas em decom-</p><p>posição (caju, maçã, banana, carambola, jaca,</p><p>manga, pêra, abacate e laranja). Já com relação</p><p>à acidez, o substrato contendo ácido acético foi</p><p>A</p><p>B</p><p>15</p><p>mais utilizado pelas fêmeas do que os que con-</p><p>tinham sumo de limão.</p><p>Não há evidência de desenvolvimento par-</p><p>tenogenético. Assim, machos necessitam en-</p><p>contrar fêmeas e esse encontro ocorre nas pro-</p><p>ximidades das caixas de abelhas. Em grandes</p><p>infestações, larvas saem das colônias durante a</p><p>noite e empupam no solo. Algumas pupas não</p><p>nascem e ficam dormentes no solo até a próxi-</p><p>ma estação chuvosa.</p><p>Extrato de própolis atrai</p><p>forídeos</p><p>A própolis é basicamente uma mistura de</p><p>substâncias vegetais coletadas pelas abelhas,</p><p>enriquecida de secreções glandulares. Quan-</p><p>do misturada ao barro, areia e outros materiais,</p><p>forma o que conhecemos como geoprópolis.</p><p>Esta estrutura é responsável pelo fechamento</p><p>de frestas e orifícios, revestimento dos ninhos</p><p>e proteção contra possíveis predadores e pa-</p><p>rasitas (Roubik 1992; Nogueira-Neto 1997). Al-</p><p>guns meliponicultores relatam que caixas racio-</p><p>nais tratadas com extrato de geoprópolis têm</p><p>menor incidência de forídeos. Entretanto, essa</p><p>observação não havia ainda sido testada cienti-</p><p>ficamente. A geoprópolis apresenta compostos</p><p>de pesos moleculares maiores, podendo funcio-</p><p>nar como repelente ou atrativo às moscas. Isso</p><p>despertou o nosso interesse pelo estudo deste</p><p>componente.</p><p>Os objetivos deste estudo foram identificar</p><p>os principais metabólitos secundários presentes</p><p>na parte orgânica da composição e caracteri-</p><p>zar a fração inorgânica da geoprópolis de duas</p><p>espécies de Meliponini: Melipona mandacaia e</p><p>Melipona scutellaris. Além disso, testamos a re-</p><p>pelência em campo do extrato de geoprópolis</p><p>em caixas de M. scutellaris. Realizamos também</p><p>um ensaio comportamental com fêmeas de P.</p><p>kerteszi, com o auxílio de um olfatômetro, cujos</p><p>extratos de ambas as espécies foram testados.</p><p>A geoprópolis de M. mandacaia foi cole-</p><p>tada nas tampas de caixas do tipo nordestina,</p><p>localizadas no Meliponário da Unidade Acadê-</p><p>mica de Serra Talhada UFRPE/UAST, PE. Já as</p><p>amostras de M. scutellaris foram obtidas em um</p><p>meliponário no município de Camaragibe, PE. A</p><p>metodologia de extração foi adaptada de Matos</p><p>(2009) e De Sousa et al. (2015). Caracterizou-</p><p>-se qualitativamente a parte orgânica através de</p><p>prospecção fitoquímica (Matos 2009) e testes</p><p>propostos por De Sousa et al. (2015). A caracte-</p><p>rização quantitativa da parte inorgânica foi feita</p><p>através de análise granulométrica, espectrome-</p><p>trias de emissão atômica por Plasma, UV-Visí-</p><p>vel, titulometria e potenciometria, conforme os</p><p>protocolos utilizados para solos descritos pela</p><p>Embrapa (1979) e Ruiz (2005).</p><p>A fração orgânica demonstrou a predo-</p><p>minância de compostos terpênicos e fenólicos,</p><p>havendo diferenças entre as espécies com rela-</p><p>ção à presença de alguns compostos, que es-</p><p>tão listados na Tabela 1. Essas variações refle-</p><p>tem os diferentes recursos utilizados por cada</p><p>espécie para a produção da geoprópolis (Dutra</p><p>et al. 2008; Cardozo et al. 2015; Sousa et al.</p><p>2019), considerando que as colônias de estudo</p><p>estavam estabelecidas em localidades distintas.</p><p>Enquanto M. scutellaris se distribui em áreas</p><p>de Domínio Tropical Atlântico sensu Ab’Saber</p><p>(2003) (Batista et al. 2003; Ramalho e Batista</p><p>2005), M. mandacaia é endêmica do semiári-</p><p>do seco do nordeste do Brasil (Batalha-Filho e</p><p>Miyaki 2011; Camargo e Pedro 2013). Compos-</p><p>tos terpênicos e flavonoides são conhecidos por</p><p>repelir insetos em geral, mas há a possibilidade</p><p>de serem utilizados pelos forídeos na localiza-</p><p>ção do seu futuro hospedeiro.</p><p>Nossos resultados demonstraram também</p><p>que há uma preferência das abelhas na coleta</p><p>16</p><p>Classes</p><p>Extrato de geoprópolis</p><p>M. mandacaia M. scutellaris</p><p>Terpenoides</p><p>Saponinas - ++</p><p>Esteroides +++ +++</p><p>Terpenos +++ +++</p><p>Compostos fenólicos</p><p>Fenóis +++ +++</p><p>Flavonoides + ++</p><p>Flavonóis + ++</p><p>Flavonas + -</p><p>Flavononas +++ ++</p><p>Xantonas ++ ++</p><p>Taninos condensados +++ -</p><p>Taninos hidrolisáveis - +++</p><p>Compostos nitrogenados</p><p>Alcalóides - -</p><p>Tabela 1. Metabólitos encontrados no extrato bruto (EBG) de M. mandacaia e M. scutellaris através da análise</p><p>fitoquímica. Reação forte (+++), média (++), fraca (+) e ausente (-).</p><p>de solos úmidos como a argila, sendo este o prin-</p><p>cipal componente mineral da geoprópolis. Assim,</p><p>é recomendável que os meliponicultores ofereçam</p><p>argila limpa em suas criações, inclusive devido ao</p><p>fato de algumas larvas de forídeos sobreviverem</p><p>e entrarem em diapausa no solo. A composição</p><p>química é caracterizada principalmente por cálcio</p><p>(Ca2+), magnésio (Mg2+), potássio (K+), sódio (Na+),</p><p>enxofre (S), fósforo (P), o pH é, em média, ácido e</p><p>a condutividade elétrica, média. Como esperado,</p><p>essas características se assemelham a solos argi-</p><p>losos encontrados nas proximidades dos melipo-</p><p>nários. As abelhas procuram essas manchas de</p><p>argila, sendo seletivas quanto a esse recurso. Por</p><p>isso, fornecer argila limpa e úmida para as abelhas</p><p>coletarem pode ser uma estratégia importante em</p><p>algumas situações na meliponicultura, especial-</p><p>mente em áreas urbanas e locais onde há a possi-</p><p>bilidade de as abelhas coletarem fezes de animais.</p><p>Partindo para a próxima etapa deste tra-</p><p>balho, nós produzimos mini-colônias de M. scu-</p><p>tellaris, no município de Camaragibe, PE, se-</p><p>guindo a metodologia proposta por Venturieri et</p><p>al. (2015). Foram utilizadas 20 caixas de madeira</p><p>Pinus: 10 tratadas com extrato de geoprópolis e</p><p>10 não tratadas. Para a obtenção do extrato, 1</p><p>kg do material foi coletado das tampas de ou-</p><p>tras colônias já bem estabelecidas, macerado e</p><p>diluído em 3 L de álcool comercial a 96%. A so-</p><p>lução foi agitada a cada 2 dias, em um período</p><p>de 90 dias, e posteriormente filtrada. Em todas</p><p>as colônias tratadas, foram pincelados 250 ml</p><p>do extrato interna e externamente. Em todas as</p><p>caixas, foram introduzidas armadilhas contendo</p><p>10 ml de vinagre comercial. A cada 5 dias, as</p><p>colônias eram revisadas e as armadilhas troca-</p><p>das. Todos os indivíduos capturados nas arma-</p><p>dilhas foram contabilizados.</p><p>17</p><p>Para os bioensaios comportamentais, foi</p><p>utilizado um olfatômetro de quatro vias do tipo</p><p>Vet adaptado (Vet et al. 1983). A geoprópolis</p><p>utilizada nesta parte do trabalho foi coletada de</p><p>colônias de M. scutellaris estabelecidas em Ca-</p><p>maragibe e de colônias de M. mandacaia obti-</p><p>das do Meliponário da Unidade Acadêmica de</p><p>Serra Talhada UFRPE/UAST, região central do</p><p>estado de Pernambuco. Para a extração, foi feita</p><p>uma adaptação do método de Matos (2009) e</p><p>De Sousa et al. (2015). As fêmeas foram obtidas</p><p>seguindo o protocolo de criação em laboratório</p><p>desenvolvido pelo grupo de pesquisa. No olfa-</p><p>tômetro, foi testada a preferência dos indivíduos</p><p>pelo extrato bruto e pelo extrato aquoso. Como</p><p>controle negativo, foi utilizada água pura e, como</p><p>positivo, vinagre comercial. Foram testadas 20</p><p>fêmeas por par de odores.</p><p>Com relação às colônias multiplicadas ex-</p><p>perimentalmente, se notou que, com o tempo,</p><p>todas foram infestadas por P. kerteszi e não hou-</p><p>ve diferença significativa entre os números de fo-</p><p>rídeos coletados nos dois tratamentos. Isso quer</p><p>dizer que a aplicação do extrato de geoprópolis</p><p>nas caixas não lhes conferiu uma proteção ex-</p><p>tra à ação destes cleptoparasitas. Entretanto, se</p><p>observou que a sobrevida das caixas tratadas</p><p>com o extrato de geoprópolis foi maior que as</p><p>não tratadas, ou seja, colônias tratadas perdura-</p><p>ram vivas por mais tempo durante o</p><p>cafeeiros (Carneiro et al. 2021; Carnei-</p><p>ro et al. 2022a).</p><p>Avaliação do impacto de</p><p>agrotóxicos sobre as abelhas</p><p>eussociais em áreas de</p><p>cafeeiros</p><p>Os resultados comparativos mostraram</p><p>grande variação na importância das espécies</p><p>de abelhas entre as regiões de estudo, princi-</p><p>palmente devido à alta dominância da abelha</p><p>africanizada (A. mellifera), no norte do estado</p><p>do Paraná. O plantio de monoculturas nesta</p><p>região tem sido frequente, resultando em uma</p><p>paisagem menos heterogênea e sob uso in-</p><p>tenso de agrotóxicos. Este resultado desper-</p><p>tou o interesse para a avaliação dos efeitos</p><p>de produtos amplamente utilizados na região</p><p>sobre os principais polinizadores do cafeeiro,</p><p>abelha africanizada e abelhas nativas sem fer-</p><p>rão (Meliponini).</p><p>130</p><p>Dentre os agrotóxicos que são ampla-</p><p>mente utilizados no norte do Paraná, ocupa</p><p>papel de destaque o herbicida glifosato (GLY)</p><p>em suas diferentes formulações (Toledo e Gar-</p><p>cia 2021). Em áreas de cultivo do cafeeiro, a</p><p>aplicação deste herbicida, empregada para o</p><p>controle de pragas associadas a este cultivo</p><p>agrícola, é feita somente nas entrelinhas (Ama-</p><p>rante-Junior et al. 2002), mas a deriva do agro-</p><p>tóxico sobre o plantio de cafeeiro usualmente</p><p>ocorre (Schrübbers et al. 2014).</p><p>Embora os produtos à base de GLY te-</p><p>nham sido inicialmente considerados como</p><p>não tóxicos ou ligeiramente tóxicos para as</p><p>abelhas, pesquisas recentes mostram que es-</p><p>tes produtos podem causar a mortalidade ou</p><p>desencadear efeitos subletais nestes insetos</p><p>(Battisti et al. 2021, 2023). O Roundup Tran-</p><p>sorb R® (RT) é um dos formulados à base de</p><p>GLY comercializados no Brasil, usado em di-</p><p>versos cultivos, o que requer estudos sobre</p><p>sua toxicidade para as abelhas. Assim, ao lon-</p><p>go do desenvolvimento do projeto, inserimos</p><p>esta etapa para avaliarmos, em condições de</p><p>laboratório, os efeitos letais e subletais do RT</p><p>para operárias adultas (campeiras) de abelha</p><p>africanizada (A. mellifera). Para tal, foram re-</p><p>alizados dois bioensaios com as abelhas afri-</p><p>canizadas. O delineamento experimental foi</p><p>inteiramente casualizado, composto por cinco</p><p>tratamentos (T1 - controle, T2 - 25% GLY, T3 -</p><p>50% GLY, T4 - 75% GLY e T5 - 100% GLY da</p><p>dose recomendada). Os resultados mostraram</p><p>que o RT pode causar mortalidade e danificar</p><p>a espessura do epitélio do intestino médio das</p><p>abelhas quando as mesmas foram expostas</p><p>cronicamente por via oral (Battisti et al. 2021).</p><p>Além disso, quando expostas de forma aguda</p><p>por via oral, as abelhas tiveram redução na ca-</p><p>pacidade de caminhada.</p><p>Para as abelhas nativas, estes estudos</p><p>são ainda mais incipientes e, em vista des-</p><p>ta lacuna, realizamos uma revisão bibliográfi-</p><p>ca sobre as metodologias desenvolvidas para</p><p>análise dos efeitos subletais de herbicidas, in-</p><p>seticidas e fungicidas sobre diferentes espécies</p><p>de abelhas sem ferrão, a fim de compreender</p><p>os efeitos de agrotóxicos frequentemente utili-</p><p>zados em cultivos agrícolas sobre as abelhas.</p><p>A partir desta revisão (Uemura 2022), constata-</p><p>mos que o número de estudos para as abelhas</p><p>nativas sem ferrão ainda é pequeno e restrito</p><p>a poucas espécies, com distribuição principal-</p><p>mente no Brasil.</p><p>Análise de cenários futuros:</p><p>mudanças climáticas e</p><p>distribuição geográfica dos</p><p>polinizadores dos cafeeiros</p><p>A fim de avaliar os possíveis impactos das</p><p>mudanças climáticas sobre a distribuição es-</p><p>pacial dos polinizadores do café nas próximas</p><p>décadas, procedeu-se a análise da distribuição</p><p>de duas espécies que se mostraram importan-</p><p>tes polinizadores dos cafeeiros nas regiões estu-</p><p>dadas neste projeto: a abelha africanizada Apis</p><p>mellifera e a abelha nativa sem ferrão Schwar-</p><p>ziana quadripunctata. Utilizando dados de ocor-</p><p>rência das espécies e das variáveis ambientais</p><p>associadas a estas ocorrências, como tempera-</p><p>tura, precipitação e altitude, o nicho ecológico foi</p><p>modelado espacial e temporalmente, buscando-</p><p>-se avaliar as áreas climaticamente adequadas</p><p>aos polinizadores e sua relação com a área de</p><p>produção de café.</p><p>Projeções para o período de 2021 a 2040</p><p>indicaram uma redução de 10% na área ade-</p><p>quável à A. mellifera, concentrada nas áreas</p><p>principais de produção do café. Segundo os ce-</p><p>nários previstos, áreas de adequabilidade deste</p><p>polinizador (A. mellifera) incluem a região Norte</p><p>do estado do Rio de Janeiro e o estado do Es-</p><p>131</p><p>pírito Santo. Para S. quadripunctata, os cená-</p><p>rios projetados para o período de 2021 a 2040</p><p>indicaram uma redução de até 33,9% na área</p><p>adequável a esta espécie. Essa possível redução</p><p>de adequabilidade aparece mais fortemente nas</p><p>regiões Sudeste e Centro-Oeste do Brasil e inclui</p><p>em grande parte o Norte do estado do RJ e Sul</p><p>do ES, regiões de cafeeiros estudadas neste tra-</p><p>balho (Frantine-Silva et al. inédito).</p><p>Conclusão</p><p>Nossos resultados sugerem duas prin-</p><p>cipais estratégias para a conservação e o au-</p><p>mento dos polinizadores dos cafeeiros: 1) con-</p><p>servação das áreas de vegetação natural do</p><p>entorno, visando manter e aumentar a rique-</p><p>za de abelhas não eussociais, que compõem</p><p>importante fração da riqueza de espécies visi-</p><p>tantes florais e 2) estratégias de aumento das</p><p>populações de abelhas eussociais nas áreas</p><p>de cultivo e áreas de entorno aos cultivos, prin-</p><p>cipalmente através da diminuição do uso de</p><p>agrotóxicos no manejo agrícola, consideran-</p><p>do-se que mesmo doses subletais podem ter</p><p>um efeito de longo prazo na saúde das colô-</p><p>nias. O manejo das abelhas sociais sem ferrão</p><p>é especialmente indicado para as regiões do</p><p>Caparaó, e das regiões central e noroeste do</p><p>estado do Rio de Janeiro, onde a riqueza e a</p><p>abundância destas espécies foram altamente</p><p>relevantes.</p><p>132</p><p>Referências</p><p>Amarante-Junior OP, Santos TCR, Brito NM, Ribeiro ML</p><p>(2002) Glifosato: propriedades, toxicidade, usos e</p><p>legislação. Química Nova 25, 4, 589-593.</p><p>Battisti L, Potrich M, Sampaio AR, Castilhos-Ghisi N,</p><p>Costa-Maia FM, Abati R, Reis-Martinez CB, So�a</p><p>SH (2021) Is glyphosate toxic to bees? A meta-</p><p>analytical review. Science of �e Total Environment,</p><p>767, 145397.</p><p>Battisti L, Potrich M, Lozano ER, Martinez CBR, So�a SH</p><p>(2023) Review on the sublethal e�ects of pure and</p><p>formulated glyphosate on bees: Emphasis on social</p><p>bees. 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Dissertação de Mestrado, Universidade</p><p>Estadual do Norte Fluminense.</p><p>Silva JF, Gusmão ALJ, Pérez-Maluf R, Sousa RS (2022)</p><p>Abelhas associadas ao cafeeiro em diferentes sistemas</p><p>de cultivo no semiárido da Bahia, Brasil. Journal of</p><p>Education, Science and Health 2, 1, 01-09.</p><p>Silva MF, Nascimento LOLS, Pérez-Maluf R (2020) Abelhas</p><p>polinizadoras e produção de frutos e sementes em</p><p>café convencional. Brazilian Journal of Animal and</p><p>Environmental Research 3, 4, 4227-4237.</p><p>Souza FF, Santos, JCF, Costa JNM, Santos MM (2004)</p><p>Características das principais variedades de café</p><p>cultivadas em Rondônia. Embrapa – Documentos</p><p>93 - Embrapa Rondônia, Porto Velho.</p><p>Tittonell P (2014) Ecological intensi�cation of agriculture-</p><p>sustainable by nature. Current Opinion in</p><p>Environmental Sustainability 8, 53-61.</p><p>Toledo J, Garcia SD (2021) Os principais agrotóxicos</p><p>utilizados no Paraná e o re�exo na saúde. 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É Professora Associada da Uni-</p><p>versidade Estadual do Norte Fluminense Darcy</p><p>Ribeiro (UENF) desde 2002, onde atua nos cur-</p><p>sos de Bacharelado e Licenciatura em Ciências</p><p>Biológicas e no Programa de Pós-Graduação</p><p>em Ecologia e Recursos Naturais, orientando</p><p>estudantes de mestrado e doutorado e supervi-</p><p>sionando pós-doutorandos. Coordena projetos</p><p>de extensão na UENF desde 2004, com ações</p><p>na divulgação científica. Possui experiência em</p><p>projetos de pesquisa em Entomologia e Ecolo-</p><p>gia de interações, com foco nos seguintes te-</p><p>mas: comportamento e ecologia de abelhas,</p><p>polinização e conservação de polinizadores, in-</p><p>terações abelhas-plantas.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>mcrisgag@uenf.br</p><p>mailto:mcrisgag@uenf.br</p><p>Projeto CNPq nº: 400590/2018-2</p><p>Avaliação bioeconômica do serviço de</p><p>polinização na cafeicultura ao longo de um</p><p>gradiente de sustentabilidade de métodos de</p><p>cultivo</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: A</p><p>na</p><p>L</p><p>au</p><p>ra</p><p>D</p><p>ut</p><p>ra</p><p>Forrageira da abelha sem ferrão borá</p><p>(Tetragona clavipes) em flor de café</p><p>136</p><p>Larissa de Oliveira Leite1, Murilo Menck Guimarães2, Gabriel</p><p>Baptistella Tonelotti1, Karine Aparecida de Lima1,3, Allan de</p><p>Figueiredo Villela1, Bruno Salomão Pavan1,4, Gabrielle Ricci</p><p>Novello1, Ana Laura Dutra1, Marina Wolowski1</p><p>1 Universidade Federal de Alfenas (UNIFAL-MG)</p><p>2 Universidade Federal de Lavras (UFLA)</p><p>3 Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP)</p><p>4 Aquabio Ecossistemas LTDA</p><p>8</p><p>IMPORTÂNCIA DOS RECURSOS</p><p>FLORAIS PARA MANUTENÇÃO DE</p><p>POLINIZADORES EM ÁREAS DE</p><p>CULTIVO DE CAFÉ: UMA ABORDAGEM</p><p>DE REDES DE INTERAÇÕES PLANTA-</p><p>ABELHA</p><p>Resumo</p><p>As interações planta-polinizador são importantes elementos das comunidades biológicas,</p><p>pois a maioria das plantas depende de animais para sua sobrevivência e reprodução, enquanto</p><p>os animais utilizam recursos florais para alimentação e construção de ninhos. Entretanto, estas</p><p>interações são impactadas por um conjunto de ameaças que incluem redução e conversão do</p><p>habitat natural e práticas agrícolas intensivas, comprometendo a manutenção de populações de</p><p>polinizadores em</p><p>agroecossistemas. Aqui, estudamos as interações planta-abelha em áreas de</p><p>cultivo de café arábica (Coffea arabica), por meio da abordagem de redes ecológicas, com vistas</p><p>a identificar as espécies de plantas mais importantes para as abelhas. As interações foram amos-</p><p>tradas entre março de 2019 a agosto de 2021 em seis áreas de cultivo no Sul de Minas Gerais</p><p>e Leste Paulista com diferentes graus de sustentabilidade de manejo. Demonstramos que, para</p><p>as métricas avaliadas em nível de comunidade (aninhamento, modularidade, especialização e</p><p>conectância), a estrutura das redes de interações variou espacialmente, mas não foi explicada</p><p>pela riqueza de espécies de plantas e abelhas amostradas nas entrelinhas de cultivo. Efetiva-</p><p>mente, a abundância foi um bom preditor das interações em nível de espécies, pois explicou o</p><p>grau (número de espécies interagentes de cada espécie na rede) e a força das interações (quan-</p><p>to uma dada espécie depende de espécies específicas) nas comunidades. Assim, destacamos</p><p>que manter ou plantar recursos florais (como Raphanus sativus, Alternanthera tenella, Raphanus</p><p>raphanistrum, Parthenium hysterophorus e Bidens pilosa) nas entrelinhas de cultivo de café é im-</p><p>portante para manter as espécies de abelhas nas áreas de cultivo, sobretudo na época em que</p><p>o cafezal não está florido.</p><p>137</p><p>Introdução</p><p>Considerada como um importante servi-</p><p>ço ecossistêmico, a polinização fornece diver-</p><p>sos benefícios aos seres humanos através de</p><p>serviços de: regulação pela manutenção de</p><p>populações de plantas; de provisão por asse-</p><p>gurar uma produção diversificada de alimentos,</p><p>entre outros produtos; e cultural, fomentando</p><p>valores tradicionais (Turner et al. 2007; IPBES</p><p>2016; BPBES/REBIPP 2019). Definida pela</p><p>transferência de grãos de pólen de anteras para</p><p>o estigma (Corbet et al. 1991), a polinização é</p><p>realizada principalmente por vetores animais,</p><p>como as abelhas, que assim, participam da re-</p><p>produção das plantas com flores (IPBES 2016).</p><p>Por isso, esse serviço ecossistêmico é funda-</p><p>mental para a manutenção tanto de sistemas</p><p>naturais como agrícolas (Klein et al. 2007). As</p><p>abelhas são consideradas os principais polini-</p><p>zadores, pois transportam proporções maiores</p><p>de pólen coespecífico (Alarcón 2010) e depen-</p><p>dem, sobretudo, dos recursos oferecidos pe-</p><p>las flores para alimentação, desenvolvimento e</p><p>nidificação (Imperatriz-Fonseca e Nunes-Silva</p><p>2010). A maioria dos principais cultivos de todo</p><p>o mundo, como o café (Coffea arabica), são be-</p><p>neficiados por esses animais, pois a presença</p><p>das abelhas incrementa a produção de frutos</p><p>e sementes (Klein et al. 2007; BPBES/REBIPP</p><p>2019).</p><p>Apesar da importância já reconhecida dos</p><p>polinizadores para a reprodução das plantas e</p><p>a produção de alimentos, as abelhas vêm so-</p><p>frendo diversas ameaças de origem antrópica</p><p>por meio de atividades agrícolas intensivas em</p><p>escala ampla e o uso indiscriminado de agrotó-</p><p>xicos nos cultivos (IPBES 2016). Estas amea-</p><p>ças afetam a sobrevivência e a reprodução das</p><p>abelhas em paisagens agrícolas com manejos</p><p>intensivos devido a baixa oferta de recursos flo-</p><p>rais para alimentação, levando à prevalência de</p><p>espécies de abelhas generalistas nesses locais</p><p>(Wood et al. 2017; Ahrenfeldt et al. 2019). Isto</p><p>compromete a provisão do serviço de poliniza-</p><p>ção e, consequentemente, a manutenção de</p><p>comunidades de plantas silvestres e cultivadas</p><p>que dependem dos polinizadores (Potts et al.</p><p>2010).</p><p>Para entender os impactos das amea-</p><p>ças aos polinizadores nas comunidades de</p><p>plantas, abordagens de redes de interações</p><p>planta-polinizador têm sido utilizadas como</p><p>ferramentas importantes que auxiliam na com-</p><p>preensão da reciprocidade e da complexidade</p><p>envolvida nessas interações (Memmott et al.</p><p>2004; Bascompte e Jordano 2007). As redes</p><p>de interações são descritas e interpretadas a</p><p>partir de um conjunto de métricas (Bascomp-</p><p>te e Jordano 2007). Tal abordagem possibilita</p><p>a avaliação da topologia estrutural formada por</p><p>espécies mais abundantes (ou generalistas) ao</p><p>conectar interações de espécies menos abun-</p><p>dantes (ou especialistas) (Bascompte e Jorda-</p><p>no 2007). Entretanto, é importante notar que</p><p>interações entre plantas e abelhas são deter-</p><p>minadas por uma série de características que</p><p>possibilitam ou impedem o acoplamento das</p><p>espécies (como fenologia, recurso floral oferta-</p><p>do, morfologia floral, tamanho), compartimen-</p><p>talizando as interações (Vázquez 2004; Olesen</p><p>et al. 2007). Assim, a abordagem de redes em</p><p>estudos ecológicos permite avaliar a coesão e</p><p>a estabilidade da comunidade local (Bascomp-</p><p>te et al. 2003; Bastolla et al. 2009; Thébault e</p><p>Fontaine 2010).</p><p>Para a manutenção de polinizadores nas</p><p>comunidades, a presença de recursos florais</p><p>disponíveis para alimentação é um fator essen-</p><p>cial (Lucas et al. 2017), de modo que as plantas</p><p>ruderais ou espontâneas presentes nas áreas</p><p>de cultivo afetam as interações planta-abelha,</p><p>pois possibilitam que esses animais se alimen-</p><p>tem tanto dos recursos florais dessas plantas</p><p>138</p><p>como das plantas cultivadas (Montagnana e De</p><p>Oliveira Campos 2020). A oferta dos recursos</p><p>florais pode influenciar a competição por par-</p><p>ceiros de interação, promovendo tendência de</p><p>interação entre espécies específicas (Tinoco et</p><p>al. 2017). De fato, estudos recentes têm de-</p><p>monstrado que espécies menos abundantes</p><p>tendem a restringir suas interações com par-</p><p>ceiros específicos (Tinoco et al. 2017; Souza et</p><p>al. 2018). Isso pode ser melhor compreendido</p><p>através do papel das espécies em redes de in-</p><p>terações que avaliam a tendência das espécies</p><p>interagirem com parceiros específicos dentro</p><p>da comunidade (Blüthgen et al. 2006). Desta</p><p>forma, entender esses processos em áreas cul-</p><p>tivadas também se torna importante, pois per-</p><p>mite avaliar a importância de cada espécie na</p><p>rede de interações (Freitas et al. 2014).</p><p>Neste estudo, avaliamos comunidades</p><p>planta-abelha em cultivos de café arábica no</p><p>Sul de Minas Gerais e no Leste de São Pau-</p><p>lo. Para isso, avaliamos especificamente: (1) a</p><p>diversidade de espécies e as interações plan-</p><p>ta-abelha presentes nas entrelinhas de cultivos</p><p>de café; (2) a estrutura das redes de interações</p><p>planta-abelha por meio das métricas de rede -</p><p>aninhamento, especialização, modularidade e</p><p>conectância; e (3) se a especialização das es-</p><p>pécies, mensurada pelos índices de especiali-</p><p>zação, força de interação e grau de interação,</p><p>variaram em função da abundância das espé-</p><p>cies de plantas e de abelhas. Esperamos que a</p><p>estrutura das redes de interações planta-abelha</p><p>seja influenciada pela riqueza de espécies, de</p><p>modo que áreas com maior riqueza de espé-</p><p>cies possuam maior número de interações, re-</p><p>fletindo em redes mais aninhadas, modulares e</p><p>com maior generalização. De forma similar, no</p><p>nível de espécies, esperamos que a abundância</p><p>reflita no papel de cada espécie na rede. Com</p><p>esta abordagem de redes de interações planta-</p><p>-abelha, esperamos identificar as espécies de</p><p>plantas que são mais importantes para manter</p><p>as abelhas presentes nas áreas de cultivo de</p><p>café, sobretudo fora do período de florada do</p><p>cafezal.</p><p>Metodologia</p><p>O estudo foi desenvolvido em seis áreas</p><p>de cultivos de café arábica (C. arabica), das</p><p>quais cinco estavam situadas na região Sul de</p><p>Minas Gerais e uma no Leste de São Paulo (Fi-</p><p>gura 1). A paisagem da região como um todo é</p><p>caracterizada pela ocorrência de remanescen-</p><p>tes de Floresta Estacional Semidecídua e por</p><p>matriz agrícola. As propriedades diferiram entre</p><p>si pelo tipo de manejo agrícola, categorizados</p><p>ao longo de um gradiente de sustentabilidade</p><p>de convencional a orgânico, sendo que duas</p><p>áreas apresentam certificação ambiental do tipo</p><p>Rainforest alliance (Rainforest Alliance 2020) e</p><p>uma área havia feito a transição de convencio-</p><p>nal para orgânico há cerca de dois anos desde</p><p>o início do estudo. De maneira geral, o mane-</p><p>jo convencional foi caracterizado pelo uso de</p><p>agrotóxicos e manejo nas entrelinhas dos cul-</p><p>tivos de café de forma que o crescimento de</p><p>espécies de plantas ruderais e espontâneas era</p><p>controlado pelo uso de herbicidas e/ou roçadas</p><p>com o auxílio de maquinário. Já no manejo or-</p><p>gânico, não havia uso de agrotóxicos e o mane-</p><p>jo das plantas nas entrelinhas era menos inten-</p><p>sivo, sendo mantidas com mais frequência ou</p><p>plantadas (como espécies de adubação verde</p><p>ou para alimentação).</p><p>As interações planta-abelha foram re-</p><p>gistradas em talhões de café arábica com no</p><p>mínimo 1 ha em cada local, pré-estabelecidos</p><p>juntamente com os produtores, a fim de con-</p><p>siderar aqueles que não pudessem ser ma-</p><p>nejados (poda ou corte) durante os meses de</p><p>amostragem, e que tivessem pelo menos dois</p><p>139</p><p>Figura 1. Área de estudo localizada entre os estados de Minas Gerais e São Paulo, Brasil, contabilizando seis</p><p>pontos de amostragem em propriedades de cultivo de café arábica. Os pontos de amostragem se distinguem em</p><p>relação ao tipo de manejo: pontos 1 a 3 - convencional (círculo preto) e pontos 4 a 6 - orgânico (círculos brancos).</p><p>140</p><p>anos de idade de plantio. As coletas ocorreram</p><p>em três transectos (entrelinhas) estabelecidos</p><p>nas linhas de plantio de café, sendo dois pró-</p><p>ximos às bordas do talhão e um intermediário,</p><p>distantes entre si aproximadamente 50 m (Figu-</p><p>ra 2A). Cada transecto tinha aproximadamente</p><p>100 m de comprimento (Figura 2A). O período</p><p>de amostragem se deu entre março de 2019</p><p>a agosto de 2021, totalizando 30 meses. Con-</p><p>tudo, em duas propriedades, os talhões amos-</p><p>trados inicialmente passaram por processos</p><p>de poda de forma que foi necessário selecio-</p><p>nar outros talhões com características o mais</p><p>semelhantes possível para prosseguir com a</p><p>amostragem ao longo do tempo.</p><p>As interações planta-abelha foram amos-</p><p>tradas por meio de coleta ativa das abelhas que</p><p>visitavam flores em antese (i.e. momento de</p><p>maturação de uma flor) das espécies vegetais</p><p>presentes nos transectos de amostragem, bem</p><p>como nas flores do café em época de floração.</p><p>As coletas foram realizadas ao longo de cada</p><p>transecto em caminhada constante durante 20</p><p>min (Figura 2B), no período da manhã, totali-</p><p>zando uma hora em cada ponto amostrado.</p><p>Ao total, despendemos aproximadamente 180</p><p>horas de amostragem, considerando os 30 me-</p><p>ses de amostragem e as seis áreas estudadas.</p><p>As abelhas que interagiram com as flores eram</p><p>anotadas, coletadas com o auxílio de rede en-</p><p>tomológica e sacrificadas em uma câmara mor-</p><p>tífera contendo acetato de etila. Os espécimes</p><p>foram levados para o laboratório para fixação,</p><p>identificação taxonômica com o auxílio da lite-</p><p>ratura (Silveira et al. 2002) e consulta a espe-</p><p>cialistas. As plantas que receberam as visitas</p><p>das abelhas também foram anotadas, coleta-</p><p>das, herborizadas e incorporadas na coleção</p><p>do Herbário UALF da Universidade Federal de</p><p>Alfenas. Os espécimes vegetais foram identifi-</p><p>cados com o auxílio da literatura especializada</p><p>(Moreira e Bragança 2011).</p><p>A diversidade e a composição de recur-</p><p>sos florais (quantificação das unidades florais)</p><p>presentes nas entrelinhas de cultivo de café fo-</p><p>ram amostradas de janeiro de 2020 a agosto</p><p>de 2021, totalizando 20 meses, por meio de</p><p>parcelas dispostas ao longo dos transectos (Fi-</p><p>gura 2C). As espécies de plantas em floração e</p><p>o número de flores de cada espécie foram re-</p><p>gistrados em quatro parcelas de 1 m² em cada</p><p>transecto, totalizando 12 pontos por talhão em</p><p>cada área. As parcelas foram montadas com</p><p>canos de PVC, os quais eram dispostos sobre</p><p>o solo e, assim, era contabilizado e anotado</p><p>o número de flores em antese por espécie de</p><p>planta dentro da parcela (ou número de inflores-</p><p>cências, quando a contagem direta do número</p><p>de flores não era possível, como espécies de</p><p>Amaranthaceae, Asteraceae, Cyperaceae, Eu-</p><p>phorbiaceae e Poaceae) (Figura 2C). A primeira</p><p>parcela era posicionada a cerca de 10 m do iní-</p><p>cio da linha de plantio de café e, as demais, a</p><p>cada 25 m de distância com o auxílio de uma</p><p>trena (Figura 2C). Amostras férteis das plantas</p><p>presentes nas parcelas também foram coleta-</p><p>das e herborizadas para identificação com o</p><p>auxílio da literatura (Moreira e Bragança 2011) e</p><p>inclusão na coleção do Herbário UALF.</p><p>O conjunto das interações planta-abelha</p><p>amostrado em cada localidade foi analisado a</p><p>partir da abordagem de redes de interações.</p><p>Para isso, foram construídas redes quantitati-</p><p>vas considerando a frequência de visita das es-</p><p>pécies interagentes (Fründ et al. 2016; Vizentin-</p><p>-Bugoni et al. 2018). A rede de cada localidade</p><p>foi construída para o período todo da amostra-</p><p>gem (30 meses). Em seguida, foram construídos</p><p>grafos e calculadas as métricas que descrevem</p><p>a estrutura das comunidades ecológicas (ani-</p><p>nhamento, especialização, modularidade e co-</p><p>nectância) no pacote Bipartite (Dormann et al.</p><p>2008; Dormann et al. 2009). O aninhamento</p><p>quantifica o grau em que as interações de es-</p><p>141</p><p>Figura 2. Representação do delineamento amostral em seis áreas de cultivo de café arábica com no mínimo 1 ha</p><p>cada, localizadas no Sul de Minas Gerais e no Leste de São Paulo, Brasil, para a coleta de dados de interações</p><p>planta-abelha e abundância de recursos florais e de abelhas. (A) Representação dos três transectos de 100 m</p><p>de comprimento cada, nos quais foram realizadas as amostragens de interações planta-abelha, sendo dois</p><p>transectos próximos da borda do talhão e um transecto central com distância aproximada de 50 m entre cada</p><p>um. (B) Representação da amostragem de interações planta-abelha por meio de coleta ativa de visitantes florais</p><p>em flores de café ou em espécies de plantas ruderais, espontâneas, de adubação verde ou alimentícias presentes</p><p>nas entrelinhas de cultivo. (C) Representação da amostragem da diversidade e da composição de recursos florais</p><p>presentes nas entrelinhas de cultivo de café em cada transecto, por meio de quatro parcelas com 1 m² dispostas</p><p>a 10 m do início do transecto e a 25 m de distância entre si, nas quais as plantas em floração foram registradas e</p><p>contabilizado o número de flores por espécie presente nas parcelas.</p><p>142</p><p>pécies especializadas são subconjuntos de in-</p><p>terações das espécies generalistas que, por sua</p><p>vez, são subconjuntos de espécies ainda mais</p><p>generalistas (Almeida-Neto e Ulrich 2011). Para</p><p>isso, utilizamos o índice wNODF (Dormann et al.</p><p>2008; Dormann et al. 2009). A especialização,</p><p>no nível da rede, foi estimada pelo índice H2’</p><p>que descreve se as espécies restringem suas</p><p>interações àquelas esperadas aleatoriamente</p><p>com base na disponibilidade de um parceiro</p><p>(Blüthgen et al. 2006). A modularidade foi cal-</p><p>culada usando o algoritmo LPAb+ para quanti-</p><p>ficar a prevalência de interações dentro de sub-</p><p>conjuntos de espécies na comunidade (Beckett</p><p>2016). Por fim, a conectância foi calculada para</p><p>estimar a proporção de interações observadas</p><p>entre todas as interações possíveis (Landi et al.</p><p>2018). O nível de significância dos valores para</p><p>cada métrica foi avaliado por comparação com</p><p>valores gerados a partir de modelos nulos (va-</p><p>znull) que restringe a conectância, o tamanho</p><p>da rede e o número total de interações.</p><p>Para avaliar se a diversidade das espécies</p><p>de plantas e de abelhas influenciou a estrutura</p><p>das redes de interações, construímos modelos</p><p>lineares generalizados para cada métrica ava-</p><p>liada (aninhamento, especialização, modulari-</p><p>dade e conectância) considerando estas mé-</p><p>tricas como variáveis resposta e a riqueza das</p><p>espécies de plantas e de abelhas (riqueza total)</p><p>como variáveis preditoras. Em seguida, para</p><p>avaliar o papel de cada espécie nas comuni-</p><p>dades, construímos redes para o subconjunto</p><p>da amostragem (janeiro de 2020 a agosto de</p><p>2021), para o qual tínhamos dados de abun-</p><p>dância de recursos florais, usando o índice de</p><p>especialização (d'). Este índice de especializa-</p><p>ção quantifica como as frequências de intera-</p><p>ções de uma determinada espécie se desviam</p><p>em relação à disponibilidade de parceiros na</p><p>rede, com valores mais altos indicando maior</p><p>especialização (Blüthgen et al. 2006). Além dis-</p><p>so, a força de interação das espécies (ss) foi</p><p>calculada considerando a soma das propor-</p><p>ções de interações realizadas</p><p>por uma dada</p><p>espécie em relação a todos os seus parceiros</p><p>de interações, na qual valores mais altos indi-</p><p>cam que uma dada espécie depende de espé-</p><p>cies específicas (Bascompte et al. 2006). Ainda,</p><p>o grau de interação (degree), que representa o</p><p>número de espécies interagentes de cada es-</p><p>pécie na rede (Dormann 2011), foi calculado.</p><p>Todos estes índices também foram calculados</p><p>no pacote Bipartite (Dormann et al. 2008; Dor-</p><p>mann 2011).</p><p>Por fim, para avaliar o efeito da abundân-</p><p>cia no nível de espécie, modelos lineares ge-</p><p>neralizados foram construídos para cada índice</p><p>(degree, ss, d'), considerando o índice como</p><p>variável resposta e a abundância de plantas e</p><p>de abelhas como variáveis preditoras. O núme-</p><p>ro de flores de cada espécie de planta foi usado</p><p>como medida de abundância dos recursos flo-</p><p>rais (Souza et al. 2018) e o número de espéci-</p><p>mes de cada espécie de abelha foi usado como</p><p>medida de abundância das abelhas (Landi et al.</p><p>2018). Todas as análises foram realizadas em</p><p>ambiente RStudio (versão 4.1.2) (R Develop-</p><p>ment Core Team 2022).</p><p>Resultados e Discussão</p><p>Um total de 62 espécies de abelhas e 67</p><p>espécies de plantas ruderais, espontâneas, ali-</p><p>mentícias ou de adubação verde foram registra-</p><p>das nas entrelinhas durante todo o período do</p><p>estudo (30 meses) (Tabelas 1 e 2). A riqueza de</p><p>plantas entre os locais estudados variou de 10</p><p>a 26 espécies e de abelhas variou de 13 a 39</p><p>espécies (Tabelas 1 e 2, Figura 3). Observamos</p><p>uma maior riqueza de espécies e interações</p><p>em áreas de manejo orgânico, apresentando</p><p>uma média de 47 espécies e 147 interações,</p><p>143</p><p>enquanto os outros pontos apresentaram em</p><p>média 35 espécies e 69 interações, corrobo-</p><p>rando com a literatura para plantas e também</p><p>para abelhas (Aude et al. 2003; Gabriel et al.</p><p>2010; Holzschuh et al. 2010; Ahrenfeldt et al.</p><p>2019).</p><p>Um total de 650 interações planta-abelha</p><p>foram registradas no café e nas entrelinhas du-</p><p>rante todo o período do estudo (30 meses). O</p><p>número de interações registrados em cada lo-</p><p>calidade variou de 27 a 232 interações (Figura</p><p>3). Apis mellifera foi a espécie de abelha que</p><p>teve o maior número de interações de visitas</p><p>em todas as localidades, com um total de 186</p><p>interações com flores de plantas presentes nas</p><p>entrelinhas e com flores de café (Figura 3). Ou-</p><p>tras espécies de abelhas também foram regis-</p><p>tradas em muitas interações, a saber: Trigona</p><p>spinipes (107 interações), Paratrigona lineata</p><p>(54), Schwarziana quadripunctata (42), Geotri-</p><p>gona subterranea (31) e Tetragonisca angustu-</p><p>la (26) (Figura 3). Estas espécies são abelhas</p><p>eussociais e formam colônias com numerosos</p><p>indivíduos, além de serem eficientes na cole-</p><p>ta de recursos florais em diversas espécies de</p><p>plantas (Pigozzo e Viana 2010). Enquanto na</p><p>perspectiva das plantas, o café somou o maior</p><p>número de interações, recebendo 120 visitas</p><p>de diferentes espécies de abelhas. O maior</p><p>número de interações em flores do café pode</p><p>ser explicado pela floração massiva em toda</p><p>a lavoura, o que pode contribuir para o forra-</p><p>geamento das espécies de abelhas durante</p><p>a florada do café em raios menores (Ricketts</p><p>2004). De maneira geral, Alternanthera tenella</p><p>(63 interações), Raphanus sativus (56), Bidens</p><p>pilosa (47), Raphanus raphanistrum (46) e Ipo-</p><p>moea triloba (36) foram as espécies de plantas</p><p>ruderais, espontâneas ou de adubação verde</p><p>que receberam grande quantidade de visitas.</p><p>Além disso, as áreas com manejo orgânico</p><p>apresentaram uma maior abundância de recur-</p><p>sos florais (número de flores) disponíveis para</p><p>os polinizadores (média de 9404 flores) do que</p><p>as áreas de manejo convencional (média de</p><p>2765).</p><p>Quanto à estrutura das redes, o aninha-</p><p>mento para todo o período do estudo variou</p><p>entre 5,83 a 19,18, mas estes valores não di-</p><p>feriram de valores gerados a partir de modelos</p><p>nulos (p > 0,05) (Figura 3). Esses resultados</p><p>corroboram com estudos que demonstraram</p><p>que comunidades com menor riqueza de es-</p><p>pécies tendem a não apresentar aninhamento</p><p>significativo (Bascompte et al. 2003). Assim, o</p><p>grau em que espécies abundantes conectam</p><p>espécies menos abundantes gerando coesão</p><p>para as interações planta-abelha são dinâmi-</p><p>cas, sendo maior nas áreas caracterizadas pelo</p><p>manejo orgânico. Uma vez que esses pontos</p><p>também possuíram uma maior riqueza de es-</p><p>pécies e interações, a variação do aninhamen-</p><p>to pode estar relacionada com a utilização de</p><p>recursos mais amplos ou específicos por par-</p><p>te das espécies em cada comunidade (Pigoz-</p><p>zo e Viana 2010), corroborando com estudos</p><p>prévios que demonstram que a complexidade</p><p>de redes (riqueza de espécies e interações)</p><p>contribuem para a estabilidade das interações</p><p>(Bascompte et al. 2007). De fato, a redundân-</p><p>cia das espécies formada pelo incremento na</p><p>riqueza das espécies nas áreas de cultivos ten-</p><p>de a refletir no grau em que as comunidades se</p><p>tornam mais generalistas (conectância) pelas</p><p>conexões nas redes de interações planta-abe-</p><p>lha (Blüthgen et al. 2006; Blüthgen et al. 2008).</p><p>A conectância foi significativa para a maioria</p><p>das localidades e os valores variaram de 0,08</p><p>a 0,17 (Figura 3). Isto sugere que a presença</p><p>de espécies de abelhas e plantas generalistas</p><p>(ou abundantes) nas áreas cultivadas favorece</p><p>a coesão das redes (Bascompte et al. 2003).</p><p>O contrário ocorreu com a modularidade e</p><p>especialização em nível de rede, de modo que</p><p>144</p><p>pontos com manejo convencional apresentaram</p><p>maiores índices de especialização e os pontos 1</p><p>e 2 apresentaram maiores índices de modulari-</p><p>dade (Figura 3). A especialização considera me-</p><p>didas de frequências de interação ou intensidade</p><p>de amostragem (Blüthgen et al. 2006), e variou</p><p>de 0,35 a 0,50 entre as áreas de cultivo. Assim,</p><p>nossos resultados sugerem que as interações</p><p>planta-abelha tendem a ocorrer de forma mais</p><p>exclusiva (Blüthgen et al. 2006) nos pontos com</p><p>tipos de manejos mais intensos. Além disso, os</p><p>índices de especialização foram significativos</p><p>em três pontos, e tendem a ser significativos em</p><p>dois pontos (Figura 3). A modularidade variou de</p><p>0,32 a 0,70, foi significativa (p 0,05), exceto para</p><p>conectância, a qual foi significativa para o menor</p><p>período (F(1,4) = 11,67; p = 0,027), e tende a ser</p><p>significativa para o período total (F(1,4) = 5,27; p</p><p>= 0,083). Neste caso, tanto para o período total,</p><p>quanto para o período menor de amostragem, o</p><p>valor de conectância reduziu com o aumento da</p><p>riqueza de espécies.</p><p>Neste estudo, mostramos que a estrutu-</p><p>ra das redes interações planta-abelha variaram</p><p>espacialmente, indicando que fatores espaciais,</p><p>bem como o tipo de manejo adotado nas áre-</p><p>as de cultivo, podem influenciar os padrões de</p><p>redes de interações relacionadas à estabilida-</p><p>de das comunidades nas áreas de cultivo de</p><p>café. Isto</p><p>porque ao considerar um período de</p><p>amostragem menor (20 meses), nossos resul-</p><p>tados mostraram que os padrões estruturais</p><p>das redes permanecem, mas com intensidades</p><p>diferentes (Figura 3). A escala temporal tem se</p><p>mostrado sensível ao período de amostragem,</p><p>devido ao ganho e perda de espécies e varia-</p><p>ções na fenologia das espécies (Caradonna et al.</p><p>2020; Schwarz et al. 2020). A variação sazonal</p><p>de espécies é comum, mas é importante con-</p><p>siderar que estudos anteriores já relataram que</p><p>a diversidade de abelhas em áreas agrícolas é</p><p>altamente dinâmica no tempo (Herrera 1988; Tu-</p><p>cker e Rehan 2018), influenciando as métricas</p><p>avaliadas.</p><p>Por fim, ao contrastar as estruturas ava-</p><p>liadas nas redes de interações considerando os</p><p>registros de 30 e 20 meses com modelos nulos,</p><p>percebemos que a maior parte dos valores não</p><p>foram significativos. É importante ressaltar que</p><p>a significância desses modelos está fortemente</p><p>associada com características morfológicas das</p><p>espécies interagentes (Vázquez 2005), e essas</p><p>comunidades tendem a ter espécies generalistas</p><p>que interagem com um maior número de parcei-</p><p>ros disponíveis (Giannini et al., 2015b; Montag-</p><p>nana e De Oliveira Campos 2020).</p><p>145</p><p>Figura 3. Grafos das redes de interações planta-abelha em áreas de cultivo de café arábica no Sul de Minas</p><p>Gerais e no Leste de São Paulo, Brasil, amostradas no período de março de 2019 a agosto de 2021. Os locais</p><p>estudados estão representados por números. Os retângulos laranjas e azuis representam as plantas e as abelhas,</p><p>respectivamente, identificadas pelos seus acrônimos (descritos nas Tabelas 1 e 2). O tamanho dos retângulos é</p><p>proporcional ao número de espécimes registrados de cada espécie de abelha em cada planta e a abundância</p><p>de cada espécie. A espessura das linhas cinzas é proporcional ao número de interações entre cada espécie de</p><p>abelha e cada espécie de planta. A riqueza de abelhas e de plantas estão indicadas abaixo dos grafos de cada</p><p>local. Os valores, à esquerda inferior, representam o número de espécies abelhas para o período total (de março</p><p>de 2019 a agosto de 2021) e, entre parênteses, o número de espécies de abelhas para o período parcial (janeiro</p><p>de 2020 a agosto de 2021). Os valores, à direita inferior, representam o número de espécies plantas para o período</p><p>total e, entre parênteses, o número de espécies de plantas para o período parcial. Os valores centrais, na parte</p><p>inferior dos grafos, representam o número de interações de cada rede para o período total e, entre parênteses, o</p><p>número de espécies de plantas para o período parcial. Os valores das métricas das redes de interações e seus</p><p>níveis de significância (valores de p gerados a partir de modelos nulos), tanto para o período total quanto para o</p><p>período parcial (valores entre parênteses) estão descritos abaixo dos grafos para cada local. Aninhamento: wNODF.</p><p>Especialização: H2’. Modularidade: Q. Conectância: C.</p><p>146</p><p>A abundância das espécies se mostrou um</p><p>importante fator nas redes de interações plan-</p><p>ta-abelha em cultivos de café, de modo que as</p><p>espécies mais abundantes possuíram um maior</p><p>número de parceiros de interação (grau de in-</p><p>teração), padrão já relatado anteriormente (e.g.</p><p>Rader et al. 2016), demonstrando que espécies</p><p>mais abundantes tendem a interagir com um</p><p>maior número de parceiros, mesmo que estes</p><p>sejam mais raros nas áreas avaliadas (Vázquez</p><p>et al. 2007; Vázquez et al. 2009; Fort et al. 2016).</p><p>Em relação ao papel das plantas nas redes</p><p>de interações planta-abelha, a abundância ex-</p><p>plicou apenas o grau de interação (X2 = 46,81;</p><p>p = 0,018) (Tabela 1). O grau de interação das</p><p>espécies se traduz na persistência de uma co-</p><p>munidade (James et al. 2012). Assim, nossos</p><p>resultados apontam que espécies de plantas</p><p>abundantes tendem a possuir maior número de</p><p>parceiros de interação (R. sativus, A. tenella, R.</p><p>raphanistrum, Parthenium hysterophorus e B.</p><p>pilosa), sugerindo que essas espécies de plan-</p><p>tas são fundamentais para a manutenção das</p><p>espécies de abelhas nas entrelinhas de café e,</p><p>portanto, na persistência da comunidade de po-</p><p>linizadores nas áreas de cultivo, uma vez que for-</p><p>necem recursos florais essenciais para a sobre-</p><p>vivência das abelhas, de forma a manter esses</p><p>polinizadores na área cultivada até a floração do</p><p>café (Nicholls e Altieri 2012; Montagnana e De</p><p>Oliveira Campos 2020). Isso é evidenciado pelo</p><p>compartilhamento de polinizadores (e.g. A. melli-</p><p>fera, Tetragona clavipes, T. spinipes e S. quadri-</p><p>punctata) entre o café e plantas abundantes nas</p><p>entrelinhas.</p><p>Em relação às abelhas, a abundância expli-</p><p>cou o grau de interação (X2 = 33,24; p 0,05) (Tabelas 1 e 2). Des-</p><p>ta forma, mesmo que a abundância influencie o</p><p>número de parceiros, isso não significa que as</p><p>espécies que apresentem menor grau de intera-</p><p>ções sejam as espécies raras pouco amostradas</p><p>(Biesmeijer e Slaa 2006) ou que, pelas caracterís-</p><p>ticas morfológicas e comportamentais (tamanho</p><p>das abelhas, tipos florais, recursos ofertados), a</p><p>abundância permita ou impeça o acoplamento</p><p>das espécies (Blüthgen et al. 2006).</p><p>147</p><p>Espécies Acrônimo Abundância (média e</p><p>desvio-padrão)</p><p>Abundância</p><p>(total)</p><p>Abundância por local Métricas para o nível de espécies</p><p>Ponto</p><p>1 2 3 4 5 6 degree ss d'</p><p>Ageratum conyzoides L. Agco 929,5 ± 516,9 1859 564 - - - - 1295 2,5 ± 0,7 1,1 ± 0,6 0,2 ± 0,2</p><p>Alternanthera tenella Colla Alte 7874,5 ± 5415,7 15749 - - - - 4045 11704 4,5 ± 0,7 2,3 ± 0,4 0,3 ± 0,1</p><p>Amaranthus blitum L. Ambl 342 342 - 342 - - - - 1 0,2 0</p><p>Amaranthus retroflexus L. Amre 679,0 ± 485,8 2037 - 171 - - 1139 727 1,3 ± 0,6 0,5 ± 0,8 0,2 ± 0,2</p><p>Asteraceae sp.1 Assp1 - - x - - - - - - - -</p><p>Asteraceae sp.2 Assp2 - - x - - - - - - - -</p><p>Baccharis dracunculifolia DC. Badr 1 1 - - - 1 - - 1 0,03 0</p><p>Bidens pilosa L. Bipi 175,5 ± 140,1 701 - 69 - 377 93 162 3,5 ± 1,9 1,5 ± 0,7 0,4 ± 0,2</p><p>Bidens sp. Bisp - - - - - - x - - - -</p><p>Bidens subalternans DC. Bisu 25,5 ± 19,0 51 - - - 39 12 - 1,0 ± 0 0,1 ± 0,1 0,2 ± 0,2</p><p>Boerhavia diffusa L. Bodi 302 302 - - - - 302 - 3 2,1 0,8</p><p>Borreria latifolia (Aubl.) K.Schum. Bola 17 17 17 - - - - - 1 0,1 0</p><p>Cantinoa americana (Aubl.) Harley & J.F.B.Pastore Caam - - x - - - - - - - -</p><p>Cantinoa rubincuda (Pohl ex Benth.) Harley & J.F.B.Pastore Caru - - - - - - x - - - -</p><p>Cenchrus americanus (L.) Morrone Ceam 12 12 - - - 12 - - 6 4,7 0,2</p><p>Coffea arabica L. Coar 1,0 ± 0 2 - - - 1 1 - 2,5 ± 2,1 0,8 ± 1,0 0,1 ± 0,2</p><p>Commelina diffusa Burm.f. Codi - - - x - - - - - - -</p><p>Commelina sp. Cosp - - - - - x</p><p>- - - - -</p><p>Conyza bonariensis (L.) Cronquist Cobo 302 302 302 - - - - - 2 1,5 0,8</p><p>Cucumis anguria L. Cuan 31 31 - - - - - 31 2 1,1 0,6</p><p>Cucurbitaceae sp.1 Cups1 - - - - x - - - - - -</p><p>Eleusine indica (L.) Gaertn. Elin 169 169 - 169 - - - - 1 0,1 0</p><p>Emilia fosbergii Nicolson Emfo 19,5 ± 2,1 39 18 - - - - 21 1,5 ± 0,7 0,3 ± 0,1 0,4 ± 0,3</p><p>Euphorbia heterophylla L. Euhe 163 163 - - - - 163 - 1 0,2 0,2</p><p>Euphorbia ophtalmica Pers. Euop - - x - - - - - - - -</p><p>Euphorbiaceae sp. Eusp - - - - - - x - - - -</p><p>Fabaceae sp. Fasp - - - - - - - x - - -</p><p>Fagopyrum esulentum Moench Faes 12 12 - - - - - 12 4 1,1 0,2</p><p>Galinsoga parviflora Cav. Gapa 689,0 ± 368,5 2067 319 1056 - - - 692 2,0 ± 1,7 1,2 ± 1,2 0,6 ± 0,5</p><p>Galinsoga quadriradiata Ruiz & Pav. Gaqu 450,0 ± 550,1 900 - 839 - - 61 - 1,5 ± 0,6 1,1 ± 1,0 0,8 ± 0,2</p><p>Indeterminada 1 Indet1 - - x - - - - - - - -</p><p>Indeterminada 2 Indet2 - - x - - - - - - - -</p><p>Indeterminada 3 Indet3 - - - - - - x - - - -</p><p>Indeterminada 4 Indet4 - - - - - x - - - - -</p><p>Indeterminada 5 Indet5 - - x - - - - - - - -</p><p>Indeterminada 6 Indet6 - - x - - - - - - - -</p><p>Indeterminada 7 Ident7 20 20 20 - - - - - 2 2 1</p><p>Indeterminada 10 Ident10 1 1 1 - - - - - 2 1 0,3</p><p>Ipomoea nil (L.) Roth Ipni - - - - x - - - - - -</p><p>Ipomoea ramosissima (Poir.) Choisy Ipra - - - - - - - x - - -</p><p>Ipomoea sp.1 Ipsp1 - - - - x - - - - - -</p><p>Ipomoea sp.2 Ipsp2 - - - - - x - - - - -</p><p>Ipomoea sp.5 Ipsp5 1 1 - - - - 1 - 1 0,3 0,5</p><p>Ipomoea triloba L. Iptr 78,5 ± 81,3 157 - - - 21 - 136 2,5 ± 0,7 1,0 ± 0,4 0,2 ± 0,0</p><p>Leonurus japonicus Houtt. Leja 238 238 - - - - - 238 1 0 0</p><p>Lepidium virginicum L. Levi 199 199 - 199 - - - - 1 1 1</p><p>Malvaceae sp.2 Masp2 42 42 42 - - - - - 2 1,1 0,2</p><p>Momordica charantia L. Moch - - - - - - x - - - -</p><p>Mucuna sp. Musp 1 1 - - - - - 1 1 0,3 0,6</p><p>Paspalum paniculatum L. Papa - - - - - - x - - - -</p><p>Parthenium hysterophorus L. Pahy 1393 ± 1968,5 2786 - - - - 1 2785 3,0 ± 2,8 1,2 ± 0,3 0,6 ± 0,6</p><p>Poaceae sp.2 Posp2 1 1 - - - - - 1 1 0,1 0,4</p><p>Porophyllum ruderale (Jacq.) Cass. Poru - - x - - - - - - - -</p><p>Portulaca oleracea L. Pool 12,0 ± 12,7 24 - 21 - - - 3 1,0 ± 0,0 0,6 ± 0,6 0,5 ± 0,7</p><p>Raphanus raphanistrum L. Rara 906,0 ± 1279,9 1812 - - 1811 1 - - 3,5 ± 0,7 2,2 ± 1,8 0,3 ± 0,2</p><p>Raphanus sativus L. Rasa 48,0 ± 62,2 96 - - - - 4 92 4,5 ± 2,1 2,3 ± 1,4 0,4 ± 0,1</p><p>Richardia brasiliensis Gomes Ribr 97,5 ± 99,7 195 - 168 - - - 27 1,0 ± 0,0 0,7 ± 0,4 0,8 ± 0,2</p><p>Sida glaziovii K.Schum. Sigl 30 30 30 - - - - - 1 0,3 0,1</p><p>Sida rhombifolia L. Sirh 5 5 5 - - - - - 1 0 0</p><p>Solanaceae sp. Sosp - - - - - x - - - - -</p><p>Solanum americanum Mill. Soam 110 110 - - 110 - - - 1 0,5 0,8</p><p>Stachytarpheta cayennensis (Rich.) Vahl Stca 127 127 127 - - - - - 2 0,7 0,1</p><p>Talinum paniculatum (Jacq.) Gaertn. Tapa 476 476 - - - - 476 - 3 0,6 0,3</p><p>Taraxacum officinale F.H. Wigg. Taof - - - - - - x - - - -</p><p>Turnera subulata Sm. Tusu 1 1 1 - - - - - 1 0,5 0,8</p><p>Urochloa decumbens (Stapf) R.D.Webster Urde 203,0 ± 346,4 609 1 - 5 603 - - 2,0 ± 1,0 1,0 ± 0,9 0,3 ± 0,5</p><p>Vernonanthura polyanthes (Sprengel) Vega & Dematteis Vepo 1 1 1 - - - - - 3 2,1 0,3</p><p>Níveis de significância (valores de p) das relações entre a abundância e as métricas em nível de espécie 0,018 0,058 0,587</p><p>Valores dos testes estatísticos X2 = 46,808 F(1,60) = 3,735 F(1,60) = 0,298</p><p>Tabela 1. Espécies de plantas registradas em áreas de cultivo de café arábica no Sul de Minas Gerais e no Leste de São Paulo, Brasil, no período de março de 2019 a agosto de 2021. O nome científico das espécies está representado por um</p><p>acrônimo. Os valores de média e desvio-padrão indicam a abundância das espécies de plantas - medida pelo número de flores em parcelas nas entrelinhas de café - entre os locais amostrados, a abundância total e a abundância em cada ponto</p><p>amostrado, no período parcial de amostragem, de janeiro de 2020 a agosto de 2021. O “x” indica a ocorrência das espécies de plantas em cada local amostrado, no período total de amostragem, mas que não foram registradas no período parcial. As</p><p>métricas das redes de interações planta-abelha, para o nível de espécies de plantas - grau de interação (degree), força de interação (ss) e especialização (d’) - estão representadas pelos valores de média e desvio-padrão entre os locais amostrados.</p><p>Os valores dos testes estatísticos e os níveis de significância mostram as relações entre a abundância e as métricas em nível de espécie.</p><p>148</p><p>Tabela 2. Espécies de abelhas registradas em áreas de cultivo de café arábica no Sul de Minas Gerais e no Leste de São Paulo, Brasil, no período de março de 2019 a agosto de 2021. O nome científico das espécies está representado por um</p><p>acrônimo. Os valores de média e desvio-padrão indicam a abundância das espécies de abelhas - medida pelo número de espécimes coletados de cada espécie de abelha - entre os locais amostrados, a abundância total e a abundância em cada</p><p>ponto amostrado, no período parcial de amostragem, de janeiro de 2020 a agosto de 2021. O “x” indica a ocorrência das espécies de abelhas em cada local amostrado, no período total de amostragem, mas que não foram registradas no período</p><p>parcial. As métricas das redes de interações planta-abelha, para o nível de espécies de abelhas - grau de interação (degree), força de interação (ss) e especialização (d’) - estão representadas pelos valores de média e desvio-padrão entre os locais</p><p>amostrados. Os valores dos testes estatísticos e os níveis de significância mostram as relações entre a abundância e as métricas em nível de espécie.</p><p>Espécies Acrônimo Abundância (média e</p><p>desvio-padrão)</p><p>Abundância</p><p>(total)</p><p>Abundância por local Métricas para o nível de espécies</p><p>Ponto</p><p>1 2 3 4 5 6 degree ss d'</p><p>Acamptopoeum prinii (Holmberg, 1884) Acpr - - - - - - - x - - -</p><p>Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp.1 Agsp1 - - x x - x x - - - -</p><p>Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp.2 Agsp2 - - - - - - x - - - -</p><p>Augochloropsis (Paraugochloropsis) sp.5 Agsp5 - - - - - x - - - - -</p><p>Anthrenoides meridionalis (Schrottky, 1906) Anme - - - - x - - x - - -</p><p>Andreninae sp. Ansp - - - - x - - - - - -</p><p>Apis mellifera Linnaeus, 1758 Apme 22,8 ± 10,0 137 19 10 20 31 19 38 6,0 ± 2,7 4,8 ± 1,9 0,3 ± 0,2</p><p>Augochlora (Augochlora) esox (Vachal, 1911) Aues - - - - - x - - - - -</p><p>Augochlora (Oxystoglossella) aurinasis (Vachal, 1911) Auau 1,5 ± 0,7 3 1 - - - - 2 1,5 ± 0,7 0,7 ± 0,5 0,7 ± 0,4</p><p>Augochlora (Oxystoglossella) iphigenia Holmberg, 1886 Auip - - - - - - - x - - -</p><p>Augochlora (Oxystoglossella) morrae Strand, 1910 Aumo 1,0 ± 0,0 3 x x - 1 1 1 0,3 ± 0,5 1,0 ± 0,0 0,4 ± 0,5</p><p>Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910) Auep 1,0 ± 0,0 2 - - - 1 - 1 1,0 ± 0,0 0,2 ± 0,3 0,3 ± 0,5</p><p>Augochlorella tredecim (Vachal, 1911) Autr 1 1 - - - - 1 - 1 0,2 0,5</p><p>Augochloropsis (Augochloropsis) sp.1 Ausp1 2,5 ± 0,7 5 3 - - - 2 - 2,0 ± 0,0 1,0 ± 0,9 0,5 ± 0,3</p><p>Bicolletes sp.1 Bcsp1 - - - - - - x - - - -</p><p>Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus, 1787) Bomo 2 2 - - - - - 2 2 0,4 0,4</p><p>Centris (Hemisiella) tarsata Smith, 1874 Ceta - - x - - - - - - - -</p><p>Cephalotrigona capitata (Smith, 1854) Ceca 1,0 ± 0,0 2 1 - - - x 1 1,0 ± 0,0 0,2 ± 0,1 0,1 ± 0,0</p><p>Ceratina (Ceratinula) sp.1 Cesp1 - - - - - - - x - - -</p><p>Ceratina (Neoclavicera) richardsoniae Schrottky, 1909 Ceri - - - x - - - x - - -</p><p>Ceratina (Neoclavicera) sp.1 Crsp1 1 1 - - - - - 1 1 0,3 0,5</p><p>Dialictus sp. Disp 1 1 1 - - - - x 1 0,5 0,6</p><p>Dialictus sp.1 Disp1 - - x - x x - x - - -</p><p>Dialictus sp.3 Disp3 1 1 - - - - - 1 1 0,3 0,5</p><p>Dialictus sp.4 Disp4 - - - x x - x x - - -</p><p>Dialictus sp.5 Disp5 1,5 ± 0,7 3 - 2 - - - 1 1,5 ± 0,7 1,5 ± 0,7 1,0 ± 0,0</p><p>Dialictus sp.6 Disp6 1,0 ± 0,0 3 1 - 1 - 1 x 1,0 ± 0,0 0,4 ± 0,5 0,4 ± 0,5</p><p>Dialictus sp.7 Disp7 1 1 - - x - 1 - 1 0,3 0,6</p><p>Epicharis (Triepicharis) analis Lepeletier, 1841 Epan - - - - - x - - - - -</p><p>Exomalopsis (Exomalopsis) analis Spinola, 1853 Exan - - x x - x x - - - -</p><p>Exomalopsis (Exomalopsis) auropilosa Spinola, 1853 Exau 3 3 x - x 3 - x 2 0,5 0,4</p><p>Exomalopsis (Exomalopsis) vernoniae Schrottky, 1909 Exve - - - - - x - - - - -</p><p>Exomalopsis sp.1 Exsp1 - - - - - - - x - - -</p><p>Exomalopsis sp.2 Exsp2 - - x - - - x x - - -</p><p>Friesella schrottkyi (Friese, 1900) Frsc 1 1 - - - x 1 x 1 0,2</p><p>0,5</p><p>Geotrigona subterranea (Friese, 1901) Gesu 3,5 ± 3,8 14 1 1 x x 9 3 2,0 ± 1,1 0,5 ± 0,3 0,4 ± 0,3</p><p>Megachile (Acentron) eburnipes Vachal, 1904 Mgeb 1 1 - - - 1 - - 1 0,2 0,5</p><p>Melipona (Eomelipona) marginata Lepeletier, 1836 Mpma - - x - - - - - - - -</p><p>Melipona (Melipona) quadrifasciata Lepeletier, 1836 Mpqu 1 1 1 - - - - - 1 0,2 0,1</p><p>Melissodes (Ecplectica) nigroaenea (Smith, 1854) Mlni 1 1 - - - 1 - - 1 0,2 0,5</p><p>Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier, 1836) Nate - - - - - x x - - - -</p><p>Neocorynura codion (Vachal, 1904) Neco 3 3 x - - - - 3 3 0,5 0,3</p><p>Paratetrapedia lugubris (Cresson, 1878) Palu - - - - - x - - - - -</p><p>Paratrigona lineata (Lepeletier, 1836) Pali 5,7 ± 4,2 18 x 1 x - 8 9 4 ± 2,6 1,7 ± 1,2 0,4 ± 0,2</p><p>Paratrigona subnuda Moure, 1947 Pasu 1 1 1 x x - x - 1 0,5 0,6</p><p>Partamona helleri (Friese, 1900) Pahe - - - - x - - x - - -</p><p>Pereirapis sp. Pesp - - - - - - - x - - -</p><p>Plebeia sp.2 Plsp2 1,0 ± 0,0 2 x - - 1 x 1 1,0 ± 0,0 0,1 ± 0,2 0,3 ± 0,4</p><p>Psaenythia bergi Holmberg, 1884 Psbe - - - - - x - - - - -</p><p>Rhophitulus sp.1 Rhsp1 - - - - - - - x - - -</p><p>Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier, 1836) Scbi 1 1 1 - - - - x 1 0,5 0,6</p><p>Scaptotrigona postica (Latreille, 1807) Scpo - - x - - - - x - - -</p><p>Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836) Scqu 1,6 ± 0,5 8 1 2 2 - 1 2 1,2 ± 0,4 0,5 ± 0,5 0,3 ± 0,4</p><p>Temnossoma metallicum Smith, 1853 Teme - - - - - - - x - - -</p><p>Tetragona clavipes (Fabricius, 1804) Tecl 4,0 ± 4,2 8 - - x 1 x 7 2,5 ± 2,1 0,4 ± 0,4 0,3 ± 0,1</p><p>Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) Tean 4,0 ± 2,0 12 x x x 2 4 6 3,0 ± 1,0 1,1 ± 1,2 0,4 ± 0,2</p><p>Thalestria spinosa (Fabricius, 1804) Thsp 2 2 2 - - - - - 2 0,5 0,1</p><p>Thygater (Thygater) analis (Lepeletier, 1841) Than - - - - - - - x - - -</p><p>Trigona spinipes (Fabricius, 1793) Trsp 8,3 ± 7,0 50 2 2 12 20 5 9 2,3 ± 1,5 1,2 ± 1,0 0,4 ± 0,3</p><p>Trigona sp.1 Trsp1 3 3 - - - - - 3 1 0,2 0,4</p><p>Trigonisca sp. Tisp - - - - - - - x - - -</p><p>Xylocopa (Megaxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) Xyfr - - - - - - x - - - -</p><p>Níveis de significância (valores de p) das relações entre a abundância e as métricas em nível de espécie</p><p>LA, Acosta AL, Silva JS, Maia</p><p>KP, Saraiva AM, Guimarães PR, Kleinert AMP</p><p>(2015a) Native and non-native supergeneralist bee</p><p>species have di�erent e�ects on plant-bee networks.</p><p>PloS one 10, e01371398.</p><p>Giannini TC, Bo� S, Cordeiro GD, Cartolano EA, Veiga</p><p>AK, Imperatriz-Fonseca VL, Saraiva AM (2015b)</p><p>Crop pollinators in Brazil: a review of reported</p><p>interactions. 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Journal of Applied Ecology 54,</p><p>323-333.</p><p>153</p><p>Sobre a coordenadora do</p><p>projeto</p><p>Marina Wolowski</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas pela Universidade Federal do Rio de Janei-</p><p>ro (2005), mestrado (2009) e doutorado (2013)</p><p>em Botânica pelo Instituto de Pesquisas Jardim</p><p>Botânico do Rio de Janeiro e pós-doutorado</p><p>pela Universidade Estadual de Campinas (2014-</p><p>2016). Atualmente é Professora Adjunta na Uni-</p><p>versidade Federal de Alfenas (UNIFAL-MG) e</p><p>credenciada junto aos Programas de Pós-Gra-</p><p>duação em Ciências Ambientais da UNIFAL-</p><p>-MG, Ecologia Aplicada da Universidade Federal</p><p>de Lavras e Ecologia da Universidade Estadual</p><p>de Campinas. Tem experiência na área de Bo-</p><p>tânica, Conservação, Ecologia e Evolução, com</p><p>ênfase em reprodução de plantas e interações</p><p>planta-polinizador, atuando principalmente nos</p><p>seguintes temas: sistema reprodutivo, limitação</p><p>polínica, polinização, ecologia de comunidades,</p><p>serviços ecossistêmicos e agroecossistemas.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>marina.wolowski@gmail.com</p><p>mailto:marina.wolowski@gmail.com</p><p>Projeto CNPq nº: 400568/2018-7</p><p>Manejo de polinizadores como apoio à</p><p>conservação e produção sustentável de açaí</p><p>na região do estuário amazônico</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Forrageira da abelha sem ferrão canudo</p><p>(Scaptotrigona aff. postica) em flor</p><p>feminina de açaí</p><p>155</p><p>Márcia Motta Maués1, Alistair John Campbell2, Felipe Deodato</p><p>da Silva e Silva3, Kamila Leão Leão4, Luísa Gigante Carvalheiro5,</p><p>Eduardo Freitas Moreira6, Frédéric Mertens7, Maria Luíza de</p><p>Freitas Konrad8, Anderson Schwamke1, Welton Andrade de</p><p>Carvalho1, Edilson Braga Rodrigues1, Cristiano Menezes9</p><p>1 Embrapa Amazônia Oriental</p><p>2 Natural England Lancaster</p><p>3 Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Mato Grosso (IFMT)</p><p>4 Universidade Federal do Pará (UFPA)</p><p>5 Universidade Federal de Goiás (UFG)</p><p>6 INCT IN-TREE, Universidade Federal da Bahia (UFBA)</p><p>7 Universidade de Brasília (UNB)</p><p>8 Universidade Federal do Tocantins (UFT)</p><p>9 Embrapa Meio Ambiente</p><p>9 MANEJO E CONSERVAÇÃO DE</p><p>POLINIZADORES COMO APOIO</p><p>À PRODUÇÃO SUSTENTÁVEL</p><p>DO AÇAIZEIRO NO ESTUÁRIO</p><p>AMAZÔNICO</p><p>Resumo</p><p>A expansão e a intensificação agrícola são importantes fatores impulsionadores de perda</p><p>de polinizadores, o que pode comprometer a produtividade agrícola. A abordagem de Poliniza-</p><p>ção Integrada de Cultivos (PIC) combina o manejo de polinizadores às práticas de conservação</p><p>dos polinizadores silvestres (p.ex., manejo de habitat). Esta abordagem pode ajudar a mitigar</p><p>os impactos negativos sobre esses animais, maximizando os benefícios sociais, econômicos e</p><p>ambientais para os agricultores. Neste trabalho, aplicamos esta abordagem à produção de açaí</p><p>(Euterpe oleracea Mart.) na Amazônia oriental brasileira, para avaliar os efeitos do manejo de uma</p><p>abelha nativa (Scaptotrigona aff. postica) e da conservação florestal em nível de paisagem, sobre</p><p>a produtividade e os ganhos socioeconômicos em 18 plantações de açaí no nordeste do estado</p><p>do Pará. Verificamos que as abelhas manejadas e a presença de cobertura florestal aumenta-</p><p>ram o número de visitantes florais nas inflorescências das palmeiras. No entanto, o aumento de</p><p>abelhas manejadas está associado a uma redução da diversidade dos visitantes florais, espe-</p><p>cialmente das abelhas silvestres. Quanto maior a diversidade de abelhas, melhor a produção de</p><p>frutos. Consequentemente, a eficiência geral da polinização foi menor em plantações dominadas</p><p>por abelhas manejadas. Em resumo, o trabalho mostra que a conservação da floresta no nível</p><p>da paisagem (necessária para a manutenção de abelhas silvestres) e o uso de abelhas mane-</p><p>jadas tiveram efeitos complementares na produção de frutos. No entanto, devido aos custos</p><p>adicionais para aquisição e manutenção das colônias de abelhas, os ganhos de produção são</p><p>156</p><p>mais acentuados com o aumento de cobertura</p><p>florestal circundante do que com o uso de abe-</p><p>lhas manejadas. Assim, abelhas manejadas de-</p><p>vem ser consideradas um bioinsumo e têm um</p><p>grande potencial para aumentar a produtividade</p><p>do açaí, mas o aumento dos riscos ambientais</p><p>e socioeconômicos associados a essa ativida-</p><p>de sugere que os produtores devem priorizar a</p><p>conservação e a restauração florestal, manten-</p><p>do a floresta em pé, para salvaguardar os servi-</p><p>ços de polinização e melhorar a sustentabilidade</p><p>geral da produção de açaí na Amazônia oriental</p><p>brasileira.</p><p>O açaizeiro no contexto do</p><p>manejo e cultivo na Amazônia</p><p>brasileira</p><p>A floresta Amazônica abriga grande parte</p><p>da biodiversidade da Terra, sendo fonte de inú-</p><p>meros produtos, serviços ecossistêmicos (Fe-</p><p>arnside 2021) e contribuições da natureza para</p><p>as pessoas (Diaz et al. 2018), desempenhando,</p><p>dessa forma, um papel vital na bioeconomia re-</p><p>gional. Entretanto, o aumento da demanda por</p><p>alimentos, energia, madeira e outros produtos,</p><p>decorrentes da crescente população humana,</p><p>ameaça cada vez mais a integridade do bioma,</p><p>causando a perda da biodiversidade e alterando</p><p>o seu equilíbrio ecológico (Laurance et al. 2014).</p><p>O açaí, açaí-de-touceira, açaí-do-baixo-</p><p>-amazonas, açaí-do-pará, açaizeiro ou juçara</p><p>(Euterpe oleracea Mart. Arecaceae) é uma pal-</p><p>meira nativa das margens dos rios do estuário</p><p>do Amazonas (Figura 1), dominando as flores-</p><p>tas de várzeas no lado Oriental da Região Norte</p><p>(Oliveira et al. 2022). Ela faz parte da identidade</p><p>cultural dos amazônidas, em especial dos para-</p><p>enses, como diz o ditado popular: ”Quem vai ao</p><p>Pará, parou, tomou açaí, ficou!” (Silva 2011). Di-</p><p>ferente das outras espécies monocaules do gê-</p><p>nero Euterpe, a saber, o açaí-do-amazonas (E.</p><p>precatoria) e o palmiteiro (E. edulis), o açaí-do-</p><p>Figura 1. Floresta inundável com açaizeiros (Euterpe oleracea). Foto: Ronaldo Rosa.</p><p>157</p><p>-pará, doravante chamado simplesmente açai-</p><p>zeiro, é uma palmeira de caules cespitosos (per-</p><p>filhos) que formam touceiras com até 35 estipes</p><p>de 3 a 20 m de altura e diâmetro de 7 a 18 cm,</p><p>eretos ou inclinados, raramente solitário, com</p><p>palmito liso no topo, que produz numerosos</p><p>frutos globosos do tipo baga, de 1 a 2 cm de</p><p>diâmetro, lisos, com epicarpo negro-purpúreo,</p><p>negro ou verde quando maduros, inseridos em</p><p>cerca de 70 ráquilas distribuídas ao longo de</p><p>um eixo central (ráquis) com 69 cm em média,</p><p>formando um grande e vistoso cacho, pesando</p><p>em média quatro quilos (Oliveira 2002; Oliveira</p><p>et al. 2022) (Figura 1).</p><p>A polpa processada do açaí contribui</p><p>para a segurança alimentar e geração de ren-</p><p>da em comunidades no norte do Brasil, tratan-</p><p>do-se de uma atividade praticada pelos povos</p><p>originários, que hoje movimenta a economia</p><p>da Região Norte e garante a sobrevivência de</p><p>milhares de famílias ribeirinhas, quilombolas e</p><p>seringueiros, além de gerar empregos diretos e</p><p>indiretos nas cidades (Oliveira et al. 2022). Os</p><p>frutos compõem a matéria-prima para a pro-</p><p>dução de uma bebida denominada de “vinho</p><p>do açaí́”, ou apenas “açaí”, que consiste em</p><p>um refresco espesso obtido por um processo</p><p>mecânico (em máquinas despolpadoras) ou</p><p>manual (peneiras), que remove a fina polpa que</p><p>recobre os frutos auxiliado pela adição pouco</p><p>a pouco de água, variando a quantidade em</p><p>função da espessura desejada (açaí grosso,</p><p>médio ou popular) (Homma et al. 2006). Antes</p><p>desse processo, é fundamental realizar a higie-</p><p>nização dos frutos visando a segurança fitos-</p><p>sanitária e a qualidade do produto, com o pro-</p><p>cesso do branqueamento (Rogez et al. 1996;</p><p>Bezerra 2018). A polpa do açaí é rica em lipí-</p><p>dios, carboidratos, fibras, vitaminas, minerais,</p><p>compostos fenólicos e antocianinas e é usada</p><p>também nas indústrias farmacêutica e cosmé-</p><p>tica (Oliveira et al. 2022).</p><p>O aumento no consumo do fruto do açaí</p><p>no Brasil e no mundo nas últimas décadas, im-</p><p>pulsionou o crescimento das áreas cultivadas e</p><p>o manejo dos açaizais nativos (Homma 2006;</p><p>Brondízio 2008). Até os anos 80, o extrativismo</p><p>do açaí atendia basicamente o consumo do-</p><p>méstico, com a venda do excedente no perío-</p><p>do de safra nos pontos de venda (“batedores</p><p>de açaí”) das cidades (Brondízio 2008). O pro-</p><p>duto mais valorizado do açaizeiro era o palmito,</p><p>o qual para ser extraído, implicava em derrubar</p><p>a palmeira. O auge do corte de açaizeiros para</p><p>colheita do palmito na década de 70, levou à</p><p>criação da Lei no 6.576/1978 que proíbe o cor-</p><p>te do açaizeiro, porém, não foi suficiente para</p><p>deter o extermínio de grandes áreas de açai-</p><p>zais nativos (Nogueira e Homma 1998). Po-</p><p>demos dizer que a valorização do fruto, antes</p><p>considerado “alimento dos pobres”, como um</p><p>alimento consumido por pessoas que buscam</p><p>uma vida mais saudável, fez o açaí ultrapas-</p><p>experimen-</p><p>to. É possível que o extrato, apesar de não re-</p><p>pelir diretamente os forídeos, possa ter deixado</p><p>as colônias menos suscetíveis a outras adversi-</p><p>dades. Isso explicaria o motivo de muitos produ-</p><p>tores terem mais sucesso em divisões com co-</p><p>lônias tratadas com este produto. Os bioensaios</p><p>demonstraram que o extrato de geoprópolis de</p><p>ambas as espécies são mais atrativos aos forí-</p><p>deos que a água e não há diferença significativa</p><p>quanto ao controle positivo. O extrato não mos-</p><p>trou ter um efeito de diminuição na ocorrência de</p><p>forídeos, sendo o bruto e o aquoso tão atrativos</p><p>quanto o vinagre comercial. Especula-se que o</p><p>extrato seja composto por voláteis que, assim</p><p>como o ácido acético presente no vinagre, pos-</p><p>sam atrair essas moscas. Uma análise química</p><p>desta composição pode auxiliar na síntese de</p><p>uma nova forma de controle, que consiga cap-</p><p>turar estas moscas antes da entrada na colônia.</p><p>Sobre o conhecimento de</p><p>odores produzidos pelas</p><p>colônias</p><p>Apesar de ser uma relação parasito-hospe-</p><p>deira bastante conhecida, pouco se sabe a res-</p><p>peito da ecologia de P. kerteszi, principalmente</p><p>no que se diz respeito à interação química com</p><p>abelhas Meliponini. Ainda não é conhecido como</p><p>as moscas encontram os ninhos de abelhas sem</p><p>ferrão, mas se especula que elas façam uso de</p><p>substâncias químicas para tal, uma vez que as</p><p>infestações são controladas com vinagre co-</p><p>mercial (Ramos et al. 2003; Oliveira et al. 2013).</p><p>Especula-se que o ácido acético, componente</p><p>principal do vinagre comercial e produzido pela</p><p>fermentação acética dos grãos de pólen dentro</p><p>dos potes de armazenamento dos ninhos, seja o</p><p>componente atrativo (Nogueira-Neto 1997).</p><p>Os resultados de pesquisas anteriores, no</p><p>entanto, ainda são pouco esclarecedores, e não</p><p>há evidências fortes de que somente esse com-</p><p>posto seja utilizado pelas moscas para o encon-</p><p>tro de seus hospedeiros, especialmente a longas</p><p>distâncias. Hipotetizamos que outros compostos</p><p>também façam parte do processo de comunica-</p><p>ção parasito-hospedeiro nesse caso, porém não</p><p>é conhecido quais são os principais compostos</p><p>liberados pelos ninhos e se existe diferença em</p><p>relação aos compostos emitidos por ninhos de</p><p>diferentes espécies de Meliponini. Como P. ker-</p><p>teszi não parasita apenas uma espécie de abe-</p><p>18</p><p>lha sem ferrão, nossa hipótese é que ninhos de</p><p>diferentes abelhas sem ferrão não diferem signi-</p><p>ficativamente em relação aos voláteis emitidos.</p><p>O objetivo desta parte do trabalho foi com-</p><p>preender o papel das estruturas da colônia e</p><p>dos seus compostos emitidos nesta interação.</p><p>Trabalhamos com a hipótese de que não há</p><p>uma diferença significativa entre as composi-</p><p>ções de diferentes espécies de Meliponini, visto</p><p>que todas podem ser igualmente infestadas. Es-</p><p>perávamos, pelo menos, um sinal químico claro</p><p>e compartilhado entre as espécies, mas como</p><p>veremos, não tivemos êxito.</p><p>Para esta análise, foram coletados pó-</p><p>len, cerume e geoprópolis de três espécies de</p><p>Meliponini: Melipona scutellaris, M. subnitida e</p><p>Scaptotrigona sp. (grupo tubiba). Com o intui-</p><p>to de avaliar a preferência por estes recursos,</p><p>foram realizados biotestes no interior das gaio-</p><p>las de criação, em uma temperatura de 25ºC a</p><p>27ºC. Para cada teste, os forídeos tinham duas</p><p>armadilhas para escolha: a armadilha com a</p><p>estrutura testada e uma outra com o controle.</p><p>Testou-se também uma mistura contendo os</p><p>três recursos de estudo. O controle negativo</p><p>consistiu em uma solução de água com deter-</p><p>gente sem odor. Além disso, foram testados áci-</p><p>do acético glacial e vinagre comercial. Por fim,</p><p>as substâncias da colônia foram testadas umas</p><p>contra as outras.</p><p>Dentre todos os materiais testados, o pó-</p><p>len se mostrou o mais atrativo. No experimen-</p><p>to com o controle, armadilhas contendo pólen</p><p>atraíram cerca de 47% dos indivíduos. Quando</p><p>comparada a geoprópolis e ao vinagre comer-</p><p>cial, a armadilha de pólen também capturou</p><p>uma maior quantidade de forídeos. Apenas no</p><p>experimento com o ácido acético glacial (63,4%</p><p>das moscas atraídas), as armadilhas de pólen</p><p>tiveram menor atratividade (25,62%). Importante</p><p>ressaltar que cerca de 85% dos indivíduos cap-</p><p>turados eram fêmeas.</p><p>Para a coleta de voláteis destas estruturas,</p><p>foi utilizado o método de headspace dinâmico</p><p>(adaptado de Dötterl e Jürgens 2005). Pólen,</p><p>cerume e geoprópolis foram coletados de cinco</p><p>colônias por espécie, totalizando 15 colônias.</p><p>Para a identificação dos compostos, as amos-</p><p>tras foram analisadas através da cromatografia</p><p>gasosa acoplada à espectrometria de massa.</p><p>A comparação entre as amostras foi feita com</p><p>base na proporção e na presença ou ausência</p><p>dos compostos.</p><p>Dentre os compostos exclusivos de de-</p><p>terminadas estruturas e aqueles presentes em</p><p>mais de uma, foram detectados mais de 200</p><p>compostos. Os mais abundantes, considerando</p><p>todas as amostras, estão listados na Tabela 2.</p><p>Diferentemente do esperado, houve uma</p><p>diferença significativa entre as espécies de abe-</p><p>lhas estudadas, no que se refere à composi-</p><p>ção química de suas estruturas. Com relação</p><p>ao pólen, foram detectados 142 compostos</p><p>e, dentre eles, 97 foram identificados. Destes,</p><p>96 substâncias representam cerca de 75% da</p><p>composição total, em que o ácido acético é o</p><p>mais abundante, estando presente em 12 das</p><p>15 amostragens. O acetato de etila foi o segun-</p><p>do mais abundante. No cerume, foram detecta-</p><p>dos 132 compostos, sendo 100 identificados.</p><p>Tabela 2. Compostos químicos mais abundantes</p><p>detectados em amostras de pólen, cerume e</p><p>geoprópolis das três espécies de Meliponini</p><p>(Melipona scutellaris, M. subnitida e Scaptotrigona</p><p>sp.).</p><p>Composto químico %</p><p>Estireno 16,17</p><p>Ácido acético 10,75</p><p>Beta-Ocimeno 10,27</p><p>Acetato de etila 7,35</p><p>Butano-2,3-diol 7,7</p><p>Lactato de etila 3</p><p>19</p><p>O mais abundante nesta composição foi o (E)-</p><p>-β-ocimeno. Detectaram-se 133 compostos na</p><p>geoprópolis, sendo 98 identificados e o estireno</p><p>foi o mais abundante.</p><p>Com base nos resultados obtidos, pode-</p><p>mos inferir que está no pólen e no ácido acéti-</p><p>co, produzido por Acetobactérias, a chave para</p><p>atração dos forídeos dentro do ninho. Estes</p><p>aromas voláteis atraem majoritariamente fême-</p><p>as adultas. Diferentemente do esperado, as par-</p><p>tes dos ninhos de cada espécie de Meliponini</p><p>tem um perfil químico específico. Entretanto, o</p><p>que faz de todas um grande atrativo para essas</p><p>moscas são o que elas têm em comum: o chei-</p><p>ro característico de pólen em fermentação.</p><p>Na natureza, o ácido acético é produzido</p><p>por bactérias do gênero Acetobacter, que são</p><p>simbiontes e estão presentes em colônias de</p><p>abelhas sem ferrão. É importante mencionar</p><p>também o papel do ácido lático produzido por</p><p>bactérias do gênero Lactobacillus. O lactato de</p><p>etila é derivado deste ácido e foi encontrado na</p><p>maioria das amostras de pólen (cerca 6,5% da</p><p>composição). É provável que o interior dos po-</p><p>tes de pólen ofereça condições favoráveis para</p><p>o desenvolvimento destas bactérias. É esta</p><p>ação microbiana que converte os grãos de pó-</p><p>len coletados pelas abelhas na massa polínica</p><p>característica que encontramos nos potes. O</p><p>contato do pólen com o ar também favorece o</p><p>funcionamento destas bactérias, acentuando o</p><p>cheiro e atraindo forídeos. Logo, é preciso cui-</p><p>dado ao expor as colônias durante o manejo.</p><p>A microbiota responsável pela fermenta-</p><p>ção do pólen é a chave para o entendimento</p><p>da interação química entre forídeo e Meliponi-</p><p>ni. Este trabalho demonstrou que os odores</p><p>são imprescindíveis na interação entre forídeos</p><p>e Meliponini. A microbiota responsável pela fer-</p><p>mentação do pólen é a chave para o entendi-</p><p>mento desta interação e precisa ser estudada</p><p>para a obtenção de mais informações.</p><p>Conclusão</p><p>Dificilmente colônias fortes e bem mane-</p><p>jadas serão o alvo dessas moscas. Os foríde-</p><p>os só conseguem se estabelecer em colônias</p><p>fracas ou mal manejadas. A melhor forma de</p><p>controle é impedir a chegada dos forídeos.</p><p>O contato do pólen com o ar favorece o de-</p><p>senvolvimento de bactérias responsáveis pela</p><p>fermentação polínica, acentuando o cheiro</p><p>emitido por potes de pólen. Desta</p><p>sar as fronteiras da Amazônia e fortaleceu sua</p><p>conservação nas áreas naturais, que passaram</p><p>a atender aos grandes mercados consumido-</p><p>res, ao invés de serem dizimadas para retirada</p><p>do palmito (Brondízio 2008).</p><p>Para além da intensificação do mane-</p><p>jo nos açaizais nativos nas várzeas, o plantio</p><p>do açaí em terra firme vem crescendo expo-</p><p>nencialmente, e ocupando locais onde eram</p><p>plantados cultivos menos lucrativos ou áre-</p><p>as degradadas de pastagens, em especial na</p><p>mesorregião do Nordeste Paraense (Homma</p><p>2006). A área plantada com açaí em terra firme</p><p>cresceu 675%, após o lançamento das culti-</p><p>vares BRS Pará (Oliveira e Farias Neto 2004)</p><p>e BRS Pai D’Égua (Farias Neto 2019) e ado-</p><p>ção de tecnologias de manejo geradas pela</p><p>Embrapa, abrangendo hoje 53.374 hectares,</p><p>aumentando a renda dos produtores rurais e</p><p>gerando benefício econômico de até R$ 200</p><p>milhões (Embrapa 2023). Segundo o IBGE, em</p><p>158</p><p>2021 a área de colheita do açaí ocupava 208</p><p>mil hectares (nativos e cultivados), e a produ-</p><p>ção nacional saltou de 1 milhão de toneladas</p><p>em 2015, para 1 milhão e 485 mil toneladas.</p><p>O valor da produção também cresceu nos últi-</p><p>mos anos. Só no estado do Pará, detentor de</p><p>95% da produção de açaí, foram gerados mais</p><p>de R$ 5 bilhões em 2021, atraindo pequenos,</p><p>médios e grandes produtores (Embrapa 2023).</p><p>O plantio do açaizeiro pode ser feito em</p><p>monocultivos (Figura 2), consórcios ou siste-</p><p>mas agroflorestais com outras espécies fru-</p><p>tíferas perenes, destacando-se o cacaueiro</p><p>(Theobroma cacao), o cupuaçuzeiro (T. grandi-</p><p>florum), a pupunheira (Bactris gasipaes), entre</p><p>outras; semiperenes, como o maracujazeiro</p><p>(Passiflora edulis), a bananeira (Musa spp.), a</p><p>pimenta-do-reino (Piper nigrum) e o mamoeiro</p><p>(Carica papaya); ou espécies anuais, tais como</p><p>o feijão-caupi (Vigna unguiculata) e o milho (Zea</p><p>mays) (Carvalho et al. 2022; Homma 2006). É</p><p>fundamental que o plantio seja devidamente ir-</p><p>Figura 2. Plantio de açaí (Euterpe oleracea) em terra firme. Foto: Ronaldo Rosa.</p><p>rigado e fertilizado, seguindo os tratos culturais</p><p>recomendados para esta cultura (Homma et al.</p><p>2009; Farias-Neto 2019).</p><p>Porém, apesar do aumento da oferta</p><p>do produto, observa-se, paradoxalmente, um</p><p>significativo aumento no preço da polpa, bem</p><p>como prejuízos ambientais com o empobreci-</p><p>mento das florestas de várzea devido ao ma-</p><p>nejo intensivo com a extração madeireira das</p><p>árvores de alto valor existentes que ocorrem</p><p>nas várzeas, transformando esses ambientes</p><p>em sistemas simplificados de "florestas de pal-</p><p>meiras" com baixa diversidade vegetal, em as-</p><p>sociação a plantações em áreas previamente</p><p>abertas ou alteradas em terra firme, levando à</p><p>perda significativa da biodiversidade, num pro-</p><p>cesso chamado de “açaização” da Amazônia,</p><p>ocultando um “desmatamento verde” (Homma</p><p>et al. 2009; Freitas et al. 2021).</p><p>Nesse cenário de grande expansão do</p><p>cultivo do açaizeiro, começou a surgir a de-</p><p>manda de informações sobre os polinizadores</p><p>159</p><p>do açaí e formas de manejo mais sustentáveis</p><p>por parte dos produtores, visando a melhoria</p><p>da polinização, e, consequentemente, da pro-</p><p>dução de frutos. Já existiam estudos que rela-</p><p>tavam a diversidade de insetos envolvidos no</p><p>processo de polinização (Oliveira 2002; Ventu-</p><p>rieri et al. 2006), porém fazia-se necessário re-</p><p>alizar uma avaliação robusta nos ambientes de</p><p>manejo (várzeas) e cultivo (terra firme) dos visi-</p><p>tantes florais e polinizadores do açaí, para de-</p><p>linear programas de manejo dos polinizadores.</p><p>O incremento da polinização, seja pelo</p><p>manejo de habitats para polinizadores silvestres</p><p>(p.ex., florestas, estrato herbáceo altamente di-</p><p>versificado), ou através do manejo de espécies</p><p>de polinizadores (p.ex., colônias de abelhas),</p><p>mostrou ser um meio eficiente para melhorar a</p><p>produtividade em culturas tropicais dependen-</p><p>tes de polinizadores (Garibaldi et al. 2016).</p><p>Como o açaí é altamente dependente da</p><p>polinização realizada por insetos para a forma-</p><p>ção de frutos, registrou-se quase 90% de redu-</p><p>ção quando os polinizadores são excluídos do</p><p>sistema (Campbell et al. 2018) (Figura 3). As-</p><p>sim, existe uma necessidade urgente de desen-</p><p>volver estratégias de manejo que salvaguardem</p><p>os serviços de polinização e o rendimento de</p><p>Figura 3. Cachos de açaizeiro bem polinizado (à esquerda) e mal polinizado (à direita). Foto: Cristiano Menezes.</p><p>frutos para proteger os meios de subsistência</p><p>rural na região do estuário do Amazonas.</p><p>Neste capítulo, apresentamos técnicas</p><p>para aumentar a produtividade e os ganhos so-</p><p>cioeconômicos do cultivo de açaí em terra firme</p><p>a partir do conhecimento sobre a diversidade</p><p>de visitantes das flores do açaizeiro, seus po-</p><p>linizadores efetivos, as formas de manejo dos</p><p>polinizadores e as práticas agrícolas e estraté-</p><p>gias ambientais que podem favorecer o serviço</p><p>ecossistêmico da polinização.</p><p>Biologia floral e polinização</p><p>do açaizeiro</p><p>Polinização é o processo da transferência</p><p>de grãos de pólen (gametas masculinos) que</p><p>estão nas anteras de uma flor (parte do órgão</p><p>reprodutor masculino – o androceu) para o es-</p><p>tigma (parte do órgão reprodutor feminino – o</p><p>gineceu). De um modo geral, esse processo</p><p>pode ocorrer na mesma flor ou entre flores da</p><p>mesma planta (autogamia – autopolinização) ou</p><p>em flores de planta distintas da mesma espé-</p><p>cie (alogamia – polinização cruzada) (Oliveira e</p><p>Maruyama 2014). É dessa forma que a grande</p><p>160</p><p>maioria das plantas se reproduz e forma frutos</p><p>e sementes.</p><p>O processo da polinização pode aconte-</p><p>cer por meio do vento ou da chuva (poliniza-</p><p>ção abiótica), mas na maioria das plantas os</p><p>animais são os responsáveis pela transferên-</p><p>cia do pólen entre as flores (polinização bióti-</p><p>ca). Dentre os tipos de polinização biótica des-</p><p>taca-se a entomofilia (polinização por insetos)</p><p>e mais especificamente, a melitofilia, feita por</p><p>abelhas, que predomina nas plantas agrícolas.</p><p>No Brasil, 76% das plantas utilizadas na ali-</p><p>mentação humana dependem, em diferentes</p><p>níveis, da polinização biótica (Wolowski et al.</p><p>2019).</p><p>Com relação à expressão sexual das</p><p>flores, as plantas podem ter o androceu e o</p><p>gineceu na mesma flor (bissexuadas ou her-</p><p>mafroditas) ou podem ter apenas o órgão fe-</p><p>minino ou masculino em flores diferentes da</p><p>mesma planta (monoica) ou em plantas dife-</p><p>rentes (dioica), e algumas variações entre es-</p><p>ses sistemas também podem existir (Oliveira</p><p>e Maruyama 2014). O açaizeiro é uma plan-</p><p>ta monoica, pois suas flores são unissexuais</p><p>e ocorrem em intervalos de tempo diferentes,</p><p>ou seja, primeiramente surgem as flores mas-</p><p>culinas (estaminadas) e, depois, as femininas</p><p>(pistiladas). A separação dos morfos sexuais</p><p>em espaço (flores unissexuais) e tempo (não</p><p>abrem ao mesmo tempo) são estratégias para</p><p>favorecer a polinização cruzada (entre as tou-</p><p>ceiras da mesma planta).</p><p>O lançamento de inflorescências ocorre o</p><p>ano todo, mas o pico de florescimento coincide</p><p>com o final da estação chuvosa no Pará (mar-</p><p>ço a maio). A floração inicia com a emissão da</p><p>espata (‘facão” na nomenclatura popular), que</p><p>cobre a inflorescência imatura (cacho) (Figura</p><p>4). Na fase inicial, a espata tem a cor verde</p><p>e quando está prestes a abrir, assume a cor</p><p>amarelo-queimado. A inflorescência é formada</p><p>por um eixo central (ráquis) e várias projeções</p><p>laterais (ráquilas) onde estão inseridas milhares</p><p>de flores pequenas e de cor violácea, contabi-</p><p>lizando em média 18.500 flores masculinas e</p><p>4.800 flores femininas, numa proporção de três</p><p>a quatro flores masculinas para uma feminina</p><p>(Oliveira 2002).</p><p>A antese (abertura) dessas quase 23 mil</p><p>flores acontece durante um longo período de</p><p>três a quatro semanas. As flores masculinas</p><p>são as primeiras a abrir nas ráquilas, num pro-</p><p>cesso que dura em média 15 dias, seguido por</p><p>Figura 4. Etapas da fenologia floral do açaizeiro (Euterpe oleracea): espata ou facão; fase masculina; fase neutra;</p><p>e fase feminina. Fotos: Cristiano Menezes. Ilustrações: Alistair Campbell.</p><p>161</p><p>Figura 5. Flores masculinas ou estaminadas do açaizeiro (Euterpe oleracea). Fotos: Cristiano</p><p>forma, é</p><p>necessário que o meliponicultor tenha cautela</p><p>ao realizar a manutenção das caixas racionais,</p><p>com o intuito de impedir a chegada do forídeo.</p><p>Para o combate da infestação, a técnica</p><p>mais utilizada é a armadilha de vinagre. O uso</p><p>de armadilha não atrai mais forídeos, mas aju-</p><p>da a capturar aqueles que chegam ao ninho</p><p>com o intuito de ovipositar. Para esta técnica,</p><p>qualquer tipo de vinagre é eficiente, visto que</p><p>o atraente é o ácido acético e não os outros</p><p>compostos presentes no produto. Inclusive, o</p><p>ácido acético puro também é atrativo. É impor-</p><p>tante relembrar que ácido acético e vinagre não</p><p>são atrativos fora ou nos entornos da colônia.</p><p>Devido à alta volatilidade do ácido acé-</p><p>tico, ainda não há uma forma de capturar fo-</p><p>rídeos que estejam distantes das colônias. A</p><p>atração a longa distância se dá a partir de um</p><p>bouquet de maior complexidade. Para a obten-</p><p>ção de mais informações sobre o tema e o de-</p><p>senvolvimento de uma armadilha que consiga</p><p>capturar este organismo antes da sua entrada</p><p>na colônia, são necessários mais estudos de</p><p>ecologia química acerca, não só da geoprópo-</p><p>lis, mas também de todo o conjunto de odores</p><p>emitidos pelas colônias.</p><p>20</p><p>Agradecimentos</p><p>Agradecemos aos criadores de abelhas,</p><p>que são imprescindíveis para a realização des-</p><p>se tipo de pesquisa. Ao Rodrigo Costa Carva-</p><p>lho pelo apoio logístico em Camaragibe, Fran-</p><p>cisco das Chagas e Selma Carvalho pelo apoio</p><p>em Moreilândia e Serra Talhada. A FACEPE pela</p><p>bolsa de mestrado de JJSS. Ao programa PI-</p><p>BIC CNPq pela bolsa de LCXL, ao programa</p><p>PET MEC pela bolsa de JASS. Ao edital CNPq/</p><p>MCTIC/Ibama/Associação A.B.E.L.H.A. pelo fi-</p><p>nanciamento. À UAST/UFRPE, UFPE e UFERSA</p><p>pelo apoio logístico.</p><p>21</p><p>Referências</p><p>Batalha-Filho H, Miyaki, CY (2011) Filogeogra�a da Mata</p><p>Atlântica. Revista da Biologia 7, 31-34.</p><p>Batista MA, Ramalho M, Soares AEE (2003) Nesting</p><p>sites and abundance of Meliponini (Hymenoptera:</p><p>Apidae) in heterogeneous habitats of the Atlantic</p><p>Rain Forest, Bahia, Brazil.Lundiana: International</p><p>Journal of Biodiversity 4, 1, 19-23.</p><p>Camargo JMF, Pedro SRM (2007) Meliponini lepeletier,</p><p>1836, in: Moure JS, Urban D, Melo GAR</p><p>(Orgs.)Catalogue of bees (Hymenoptera, Apoidea)</p><p>in the Neotropical region. Sociedade Brasileira de</p><p>Entomologia, Curitiba. pp. 272-578.</p><p>Cardozo DV, Mokochinski JB, Machado CS, Sawaya</p><p>ACHF, Caetano IK., Felsner ML, Torres YR (2015)</p><p>Variabilidade química de geoprópolis produzida</p><p>pelas abelhas sem ferrão Jataí, Mandaçaia e</p><p>Manduri. Revista Virtual de Química 7, 6, 2456-</p><p>2474.</p><p>Contrera FAL, Menezes C, Venturieri GC (2011)</p><p>New horizons on stingless beekeeping (Apidae,</p><p>Meliponini). Revista Brasileira de Zootecnia 40, 48-</p><p>51.</p><p>Cortopassi-Laurino M, Imperatriz-Fonseca VL,</p><p>Roubik DW, Dollin A, Heard T, Aguilar I,</p><p>Venturieri GC, Eardley C, Nogueira-Neto P</p><p>(2006) Global meliponiculture: challenges and</p><p>opportunities.Apidologie 37, 2, 275-292.</p><p>De Sousa DMN, Olinda RG, Martins CG, Abrantes MR,</p><p>Coelho WAC, da Silva JBA, Morais SM, Batista JS</p><p>(2015) Prospecção �toquímica, toxicidade in vitro e</p><p>avaliação das atividades anti-radicalar e antibacteriana</p><p>da geoprópolis da abelha jandaíra.Acta Veterinaria</p><p>Brasilica 9, 2, 134-140.</p><p>Disney RHL (1994) Scuttle Flies: �e Phoridae. 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Annual review of entomology 44, 1,</p><p>183-206.</p><p>Imperatriz-Fonseca VL, Canhos DA, Alves DD, Saraiva</p><p>AM (2012) Polinizadores no Brasil: contribuição e</p><p>perspectivas para a biodiversidade, uso sustentável,</p><p>conservação e serviços ambientais. Editora da</p><p>Universidade de São Paulo, São Paulo.</p><p>Ja�é R, Pope N, Carvalho AT, Maia UM, Blochtein B,</p><p>de Carvalho CA, Carvalho-Zilse GA, Freitas BM,</p><p>Menezes C, Ribeiro MF, Venturieri GC, Imperatriz-</p><p>Fonseca VL (2015) Bees for Development:</p><p>Brazilian Survey Reveals How to Optimize Stingless</p><p>Beekeeping.PLOS ONE 10, 6, e0121157.</p><p>Magalhães TL, Venturieri GC (2010) Aspectos econômicos</p><p>da criação de abelhas indígenas sem ferrão (Apidae:</p><p>Meliponini) no nordeste Paraense. Embrapa</p><p>Amazônia Oriental-Documentos (INFOTECA-E),</p><p>Belém.</p><p>Matos FD (2009) Introdução à Fitoquímica Experimental.</p><p>UFC, Fortaleza.</p><p>Nogueira-Neto P (1997) Vida e Criação de Abelhas</p><p>Indígenas Sem Ferrão. Nogueirapis, São Paulo.</p><p>Oliveira APM, Venturieri GC, Contrera FAL (2013) Body</p><p>size variation, abundance and control techniques</p><p>of Pseudohypocera kerteszi, a plague of stingless bee</p><p>keeping. 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EDUFBA,</p><p>Salvador. pp. 93-142</p><p>Ramos EM, Medina ML, May-Itzá W (2003) Atracción</p><p>del vinagre y el ácido acético sobre Pseudohypocera</p><p>kerteszi (Diptera: Phoridae) en Yucatán, México,</p><p>in: III seminario Mesoamericano sobre abejas sin</p><p>aguijón, México.</p><p>Robroek BJ, de Jong H, Sommeijer MJ (2003) �e</p><p>behaviour of the kleptoparasite, Pseudohypocera</p><p>kerteszi (Diptera, Phoridae), in hives of stingless</p><p>bees (Hymenoptera, Apidae) in Central America.</p><p>Proceedings of the Section Experimental and Applied</p><p>Entomology of the Netherlands Entomological</p><p>Society 14, 65-70.</p><p>https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/213515/1/Manual-de-metodos-de-analise-de-solo-1979.pdf</p><p>https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/213515/1/Manual-de-metodos-de-analise-de-solo-1979.pdf</p><p>https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/213515/1/Manual-de-metodos-de-analise-de-solo-1979.pdf</p><p>22</p><p>Roubik DW (1992)Ecology and natural history of tropical</p><p>bees. Cambridge University Press, Cambridge.</p><p>Ruiz HA (2005) Incremento da exatidão da análise</p><p>granulométrica do solo por meio da coleta da</p><p>suspensão (silte+argila).Revista Brasileira de Ciência</p><p>do Solo 29, 297-300.</p><p>Sousa JP, Pires LD, Prudêncio ER, Santos RF, Sant’Ana LD,</p><p>Ferreira DA, Castro RN (2019) Estudo químico e</p><p>potencial antimicrobiano da própolis brasileira</p><p>produzida por diferentes espécies de abelhas.Revista</p><p>Virtual de Química 11, 5, 1480-1497.</p><p>Venturieri GC, Baquero PL, Costa L (2015) Formação de</p><p>minicolônias de uruçu-cinzenta [Melipona fasciculata</p><p>Smith 1858 (Apidae, Meliponini)]. Embrapa</p><p>Amazônia Oriental-Documentos (INFOTECA-E),</p><p>Belém.</p><p>Vet LE, Lenteren JV, Heymans M, Meelis E (1983) An</p><p>air�ow olfactometer for measuring olfactory</p><p>responses of hymenopterous parasitoids and other</p><p>small insects. Physiological Entomology 8, 1, 97-</p><p>106.</p><p>Wol� LF, Nava DE (2007) Ocorrência da mosca dos</p><p>favos Pseudohypocera kerteszi (Diptera: Phoridae)</p><p>em colmeias de abelhas melíferas africanizadas no</p><p>Rio Grande do Sul. Comunicado Técnico Embrapa</p><p>Clima Temperado 178, 1-4.</p><p>23</p><p>Sobre o coordenador do</p><p>projeto</p><p>Airton Torres Carvalho</p><p>Possui graduação em Ciências Biológi-</p><p>cas pela Universidade Federal de Pernambuco</p><p>(2005), onde também finalizou seu mestrado</p><p>em Biologia</p><p>Vegetal (2008). Finalizou o douto-</p><p>rado no Programa de Pós-Graduação em Ciên-</p><p>cias Biológicas, área de concentração Zoologia,</p><p>pela Universidade Federal da Paraíba (2012).</p><p>Atualmente é professor da Universidade Fede-</p><p>ral Rural do Semi-árido (UFERSA) em Mossoró</p><p>(RN), onde desenvolve pesquisas com ecologia</p><p>de abelhas e da polinização, sua área de forma-</p><p>ção. Coordenador do Espaço ASA/UFERSA e</p><p>curador da Coleção Temática de abelhas ASA</p><p>- abelhas semiárido, é um apaixonado por abe-</p><p>lhas desde a infância, quando começou a criar</p><p>abelhas sem ferrão em 1994, através dos ensi-</p><p>namentos do seu pai. Suas pesquisas buscam</p><p>descrever aspectos amplos da história natural</p><p>de abelhas e suas relações com plantas. Nos</p><p>últimos anos tem se dedicado a entender como</p><p>as perturbações humanas no ambiente afetam</p><p>a vida e a saúde de abelhas solitárias e sociais.</p><p>Atividades de extensão, especialmente com</p><p>crianças e pessoas atípicas, têm feito parte dos</p><p>esforços do seu grupo de trabalho para conser-</p><p>vação de abelhas e dos serviços de polinização.</p><p>E-mail para correspondência:</p><p>airton.carvalho@ufersa.edu.br</p><p>mailto:airton.carvalho@ufersa.edu.br</p><p>Projeto CNPq nº: 400597/2018-7</p><p>Pragas em abelhas: Procurando por doenças</p><p>e entendendo a química da interação entre</p><p>Meliponini e Phoridae</p><p>Fo</p><p>to</p><p>: C</p><p>ris</p><p>tia</p><p>no</p><p>M</p><p>en</p><p>ez</p><p>es</p><p>Forrageira da abelha sem ferrão mandaçaia</p><p>(Melipona quadrifasciata) em flor de margaridão</p><p>branco</p><p>25</p><p>Luciano Cesar Pozzobon1, Lílian Caesar1,2, Airton Torres</p><p>Carvalho3, Karen Luisa Haag1</p><p>1 Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS)</p><p>2 Universidade de Indiana (IU)</p><p>3 Universidade Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA)</p><p>A MANDAÇAIA, O “MAL DE MARÇO” E</p><p>OS VÍRUS2</p><p>Resumo</p><p>Um dos problemas mais sérios enfrentados pelos meliponicultores do Sul do Brasil é uma</p><p>síndrome anual denominada “mal de março”, que acomete quase exclusivamente colônias de</p><p>mandaçaias (Melipona quadrifasciata) e se caracteriza pela alta mortalidade de abelhas adultas.</p><p>Nossos estudos sugerem que a síndrome tem um caráter multifatorial. Embora as mortandades</p><p>de mandaçaias ocorram ao mesmo tempo em diversas localidades, os fatores que predispõem</p><p>as abelhas à morte, e ao eventual colapso das colmeias, não são os mesmos em todos os me-</p><p>liponários. Por exemplo, através da análise comparativa do viroma (conjunto de todos os vírus)</p><p>de abelhas doentes e sadias, foi possível identificar sete novos vírus apenas em colônias doen-</p><p>tes, mas nenhum foi consistentemente implicado em todos os surtos. Aparentemente, o final</p><p>do verão é caracterizado por uma perda de vigor das colônias de mandaçaias. Nós realizamos</p><p>estudos longitudinais de expressão gênica em colônias manejadas de M. quadrifasciata, através</p><p>dos quais foi possível mostrar que alguns genes-chave relacionados à metabolização xenobió-</p><p>tica, nutrição e respostas imunes são significativamente menos expressos dois meses antes do</p><p>período da doença em forrageiras de colônias afetadas. O período que antecedeu os surtos tam-</p><p>bém foi marcado por pronunciada perda de peso das forrageiras, bem como mudanças com-</p><p>portamentais. Nos dois meses anteriores à manifestação dos sintomas nas abelhas, que podem</p><p>envolver tremores e paralisia, encontramos quantidades crescentes de bactérias associadas ao</p><p>seu intestino. O crescimento acelerado de bactérias associadas ao intestino foi desigual entre os</p><p>grupos bacterianos e correlacionado com o aumento da quantidade de pólen de Eucalyptus spp.</p><p>no trato digestivo das abelhas forrageiras.</p><p>26</p><p>Introdução</p><p>Diversas doenças bem conhecidas das</p><p>abelhas do gênero Apis, como infecções e pa-</p><p>rasitismo pelo microsporídio Nosema, o ácaro</p><p>Varroa e diversos vírus, apresentam sazonali-</p><p>dade, e seus picos de incidência podem variar</p><p>entre localidades (Traynor et al. 2016; D’Alvise</p><p>et al. 2019) e também entre espécies de Apis</p><p>(Chen et al. 2021). Com exceção dos forídeos,</p><p>ainda conhecemos muito pouco sobre as do-</p><p>enças que acometem as abelhas sem ferrão</p><p>do gênero Melipona, que estão entre as mais</p><p>criadas pelos meliponicultores. A mandaçaia</p><p>(Melipona quadrifasciata, Lepeletier 1836) (tribo</p><p>Meliponini) é nativa do Brasil, ocorrendo desde</p><p>o Rio Grande do Sul até a Paraíba, podendo</p><p>ser identificada pelas quatro listras amarelas no</p><p>dorso do abdômen, e pelo seu corpo robusto</p><p>(Batalha-Filho et al. 2009). É a segunda abelha</p><p>nativa mais criada do Brasil (Jaffé et al. 2015),</p><p>porém está ameaçada de extinção no extremo</p><p>sul do país (Santos et al. 2021).</p><p>Meliponicultores do Rio Grande do Sul e</p><p>de Santa Catarina têm relatado perdas de colô-</p><p>nias de mandaçaia anualmente, sempre no final</p><p>do verão, devido a uma doença popularmente</p><p>conhecida como “mal de março”. Nas colônias</p><p>afetadas pela doença é possível observar abe-</p><p>lhas adultas com sintomas neurológicos, como</p><p>paralisia e tremores. Também são encontradas</p><p>operárias mortas nas proximidades e no interior</p><p>das colmeias (Figura 1). A alta taxa de mortali-</p><p>dade durante o período da doença muitas vezes</p><p>causa o colapso da colônia (Díaz et al. 2017).</p><p>Sintomas como a paralisia sugeriam que a do-</p><p>ença pudesse ser causada por vírus da família</p><p>Discistroviridae, como o Israeli Acute Paraly-</p><p>sis Virus (IAPV) ou o Acute Bee Paralysis Virus</p><p>(ABPV) (Bailey e Ball 1991), mas até bem pouco</p><p>tempo as causas dessa síndrome anual eram</p><p>totalmente desconhecidas.</p><p>O “mal de março” como um</p><p>fenômeno multifatorial</p><p>Estudos desenvolvidos no Laboratório de</p><p>Genômica Evolutiva da UFRGS revelaram que</p><p>o “mal de março” na verdade é uma síndrome</p><p>multifatorial, que emerge de uma combinação</p><p>entre o status nutricional e imunológico das</p><p>abelhas por um lado, e por outro das condições</p><p>ambientais experimentadas por elas. Num dos</p><p>artigos publicados pelo nosso grupo (Caesar et</p><p>al. 2021), foi demonstrado que as mandaçaias</p><p>de colmeias doentes apresentam uma baixa</p><p>Figura 1. Mortandade de mandaçaias observada durante um surto do “mal de março”. Fonte: Caesar 2020. Fotos:</p><p>Lílian Caesar e Daniel Iochins.</p><p>27</p><p>atividade de genes indicadores de imunocom-</p><p>petência, detoxificação de compostos químicos</p><p>(xenobióticos) e do estado nutricional da abelha.</p><p>Além disso, as abelhas doentes apresentaram</p><p>uma menor expressão de genes que compõem</p><p>as membranas celulares, estruturas fundamen-</p><p>tais para compor os tecidos e os órgãos das</p><p>abelhas. Monitoramentos feitos ao longo de</p><p>todo o verão em duas localidades do Rio Gran-</p><p>de do Sul (Porto Alegre e Bom Princípio), indi-</p><p>cam que as desordens que culminam com o</p><p>“mal de março” iniciam bem antes, já no mês de</p><p>janeiro. Entre janeiro e março, as forrageiras so-</p><p>frem uma significativa perda de massa corporal,</p><p>que só é recuperada a partir de abril (Figura 2).</p><p>Concomitantemente à perda de massa</p><p>corporal, também foram observadas mudanças</p><p>comportamentais das mandaçaias ao longo dos</p><p>meses, nas duas localidades. Uma delas foi na</p><p>estocagem de pólen pelas forrageiras, que mu-</p><p>dou abruptamente na metade do verão, entre</p><p>janeiro e fevereiro (Figura 3). Enquanto a maior</p><p>parte do pólen estocado pelas mandaçaias no</p><p>final da primavera e início do verão era com-</p><p>posto de mirtáceas (família Myrtaceae), como</p><p>o eucalipto (Eucalyptus spp.), a pitanga (Euge-</p><p>nia uniflora) e o camboim (Myrciaria cuspidata),</p><p>Figura 2. Variações em peso (gramas) de abelhas</p><p>adultas de dezembro a maio. A seta indica o período</p><p>em que as mandaçaias adoecem. Fonte: modificado</p><p>de Caesar et al. 2021.</p><p>Figura 3. Quantidade relativa de diferentes famílias polínicas estocadas por mandaçaias no interior das colmeias,</p><p>representada em valores percentuais, ao longo da primavera e verão. Fonte: modificado de Caesar et al. 2021.</p><p>28</p><p>a partir de fevereiro as mandaçaias passaram a</p><p>coletar predominantemente o maricá (Mimosa</p><p>sp.), uma fabácea (família Fabaceae).</p><p>Embora o uso do pólen de maricá coincida</p><p>com o período dos surtos, o que poderia sus-</p><p>tentar a tese de que essa planta estaria impli-</p><p>cada no desenvolvimento da síndrome, descar-</p><p>tou-se o envolvimento do uso do pólen dessa</p><p>planta nativa com a causa do “mal de março”.</p><p>Ao</p><p>investigar as variações sazonais no pólen</p><p>efetivamente ingerido pelas abelhas, através de</p><p>uma metodologia de identificação do conteúdo</p><p>estomacal através de códigos de barras mole-</p><p>culares, foi possível evidenciar que as manda-</p><p>çaias não se alimentam imediatamente do pó-</p><p>len recém-estocado. De fato há uma mudança</p><p>significativa no pólen ingerido pelas mandaçaias</p><p>no mês de fevereiro nas duas localidades estu-</p><p>dadas, mas a mudança é de uma dieta de pó-</p><p>len de mirtáceas nativas, como o camboim e</p><p>a pitangueira, para uma dieta quase exclusiva</p><p>de pólen de eucalipto (Haag et al. 2022), que já</p><p>vinha sendo coletado desde a primavera. Esse</p><p>atraso na utilização do pólen estocado como</p><p>alimento se deve à necessidade do seu proces-</p><p>samento por microrganismos antes da ingestão</p><p>pelas abelhas (Mohammad et al. 2021).</p><p>Outra mudança comportamental, mais</p><p>lenta e gradual do que a abrupta mudança nos</p><p>tipos de pólen estocado ou ingerido um mês</p><p>antes dos surtos, foi a aparente diminuição da</p><p>capacidade em controlar o microclima do inte-</p><p>rior das colmeias. Durante o período do surto, o</p><p>ambiente interno das colmeias de mandaçaias</p><p>se tornou mais úmido e mais frio, e esse efeito</p><p>foi mais pronunciado em colônias sintomáticas</p><p>(Figura 4). As colônias próximas a cultivos agrí-</p><p>colas em que se utilizaram agrotóxicos também</p><p>tiveram sintomas mais fortes do que aquelas</p><p>criadas próximas a uma mata nativa.</p><p>De uma forma geral, é possível dizer que o</p><p>“mal de março” se caracteriza por uma síndro-</p><p>me envolvendo a interação de diversos fatores</p><p>endógenos, da própria abelha, bem como am-</p><p>bientais (efeitos sub-letais). O desfecho da sín-</p><p>drome, que pode culminar com a perda total da</p><p>colônia, depende da intensidade e da quantida-</p><p>de de efeitos sub-letais. Modelos matemáticos</p><p>demonstram que a partir de um certo valor da</p><p>taxa de mortalidade de operárias, uma colônia</p><p>de abelhas é conduzida inexoravelmente ao co-</p><p>lapso (Khoury et al. 2011).</p><p>O papel dos vírus</p><p>O fato de abelhas provenientes de colmeias</p><p>doentes apresentarem uma menor expressão de</p><p>genes envolvidos com as defesas imunológicas e</p><p>também com a detoxificação de substâncias quí-</p><p>micas pode sugerir que existam diferenças gené-</p><p>ticas entre os estoques das mandaçaias criadas</p><p>no Rio Grande do Sul. De fato, o delineamento</p><p>dos estudos que realizamos, utilizando colmeias</p><p>geneticamente relacionadas, mas criadas em</p><p>Figura 4. Variações em temperatura e umidade no</p><p>interior das colmeias de mandaçaias durante o mês</p><p>de março. As linhas em lilás mostram os valores</p><p>das colmeias sintomáticas no período do surto, que</p><p>ocorreu nas datas indicadas pela linha horizontal</p><p>abaixo do gráfico. Fonte: modificado de Caesar et</p><p>al. 2021.</p><p>29</p><p>ambientes distintos, mostrou que as colmeias</p><p>aparentadas adoeciam mesmo quando criadas</p><p>a quilômetros de distância. Vale lembrar que no</p><p>extremo sul do Brasil não são mais encontrados</p><p>ninhos silvestres da mandaçaia há décadas, o</p><p>que poderia ter levado a uma grande homoge-</p><p>neização genética.</p><p>Por outro lado, a variedade de sintomas,</p><p>bem como a coexistência de colmeias doentes</p><p>e sadias em um mesmo meliponário, sugere que</p><p>os fatores sub-letais envolvidos com o mal de</p><p>março estejam tornando as abelhas mais susce-</p><p>tíveis a microrganismos patogênicos. Os estudos</p><p>feitos até o momento não identificaram nenhu-</p><p>ma bactéria, fungo ou protozoário como possível</p><p>causador do “mal de março” (Díaz et al. 2017).</p><p>Entretanto, em um outro estudo publicado pelo</p><p>nosso grupo na revista Virology (Caesar et al.</p><p>2019), foram identificados sete novos vírus po-</p><p>tencialmente patogênicos no viroma das manda-</p><p>çaias de colônias afetadas pela síndrome. Para</p><p>validar esses resultados, cada um dos sete novos</p><p>vírus foi diagnosticado separadamente em abe-</p><p>lhas provenientes de colmeias doentes ou sadias</p><p>durante o período da síndrome em três meliponá-</p><p>rios utilizando a metodologia de RT-PCR (reação</p><p>em cadeia da polimerase após transcrição rever-</p><p>sa). A prevalência dos vírus diferiu entre os me-</p><p>liponários, sendo que, naquele onde se encon-</p><p>trou a maior prevalência, três dos vírus testados</p><p>(MqC, Circoviridae; MqD, Densoviridae e MqV1a,</p><p>Dicistroviridae) apareceram mais frequentemen-</p><p>te em abelhas de colmeias afetadas (Caesar et</p><p>al. 2019). Os resultados não apenas confirmam</p><p>que durante o período da síndrome as colmeias</p><p>de mandaçaias encontram-se mais suscetíveis a</p><p>infecções virais, como também explicam os sin-</p><p>tomas neurológicos frequentemente observados,</p><p>que são típicos das infecções causadas por di-</p><p>cistrovírus. Curiosamente, quatro dos sete novos</p><p>vírus das mandaçaias foram também detectados</p><p>em A. mellifera.</p><p>Transmissão de dicistrovírus</p><p>na mandaçaia</p><p>Uma colmeia apresentando sintomas do</p><p>“mal de março”, proveniente de um meliponário</p><p>fortemente afetado pela síndrome, foi analisada</p><p>com o intuito de detectar a presença de dicis-</p><p>trovírus nos diferentes estágios de desenvolvi-</p><p>mento das mandaçaias, e assim melhor com-</p><p>preender de que maneira eles são disseminados</p><p>(Pozzobon 2021). Investigou-se a presença do</p><p>dicistrovírus MqV1b por RT-PCR (reação em ca-</p><p>deia da polimerase após transcrição reversa do</p><p>genoma do vírus). O discitrovírus foi detectado</p><p>em 29 das 45 amostras de estágios de desen-</p><p>volvimento da mandaçaia, sendo elas a abelha</p><p>rainha, ovos, larvas, pupas, abelhas recém-e-</p><p>mergidas e forrageiras. Os recursos alimentares</p><p>da colônia, mel e pólen, também continham o</p><p>vírus.</p><p>Considerando que o vírus MqV1b esteve</p><p>presente em todos os estágios de desenvolvi-</p><p>mento de uma colônia doente, bem como nos</p><p>recursos estocados na colmeia, é possível inferir</p><p>duas vias de transmissão do dicistrovírus (Figu-</p><p>ra 5). A primeira seria através do alimento (esto-</p><p>ques de pólen e mel). Neste caso, todos os re-</p><p>cursos alimentares podem estar contaminados</p><p>e infectar tanto a prole em desenvolvimento,</p><p>bem como as abelhas adultas, por transmissão</p><p>horizontal. A transmissão do vírus deve ocor-</p><p>rer pela contaminação do mel e do pólen que,</p><p>posteriormente, são consumidos pelas abelhas.</p><p>Tanto o alimento larval produzido pelas nutrizes</p><p>utilizando o mel, o pólen e secreções saliva-</p><p>res, como o alimento que é transferido entre as</p><p>abelhas adultas por trofalaxia, são veículos de</p><p>transmissão horizontal deste dicistrovírus. Uma</p><p>segunda via possível seria pela deposição de</p><p>ovos contendo partículas virais por parte da rai-</p><p>nha infectada, ou seja, por transmissão vertical.</p><p>Uma vez que o mesmo vírus também foi diag-</p><p>30</p><p>Figura 5. Esquema das vias de transmissão do vírus MqV1b em colônias de mandaçaia. 1) Transmissão vertical e</p><p>horizontal para a prole em desenvolvimento. 2) Transmissão através da alimentação. 3) Transmissão via trofalaxia.</p><p>(A) Disco de cria. (B) Pote de pólen. (C) Pote de mel. (D) Operária. (E) Célula de cria com alimento larval e ovo. (F)</p><p>Rainha. (G) Pote de pólen com operárias. (H) Pote de mel com operárias. Fonte: modificado de Pozzobon (2021).</p><p>nosticado em abelhas do gênero Apis, é possí-</p><p>vel que ele se dissemine para diversas espécies</p><p>de abelhas através do compartilhamento de re-</p><p>cursos florais.</p><p>Por que algumas colmeias</p><p>perecem e outras não?</p><p>Embora a presença ou não de certos ví-</p><p>rus explique a diversidade nos sintomas apre-</p><p>sentados pelas abelhas afetadas pelo “mal de</p><p>março”, ela não é suficiente para explicar por</p><p>que nem todas as colmeias acabam perecendo,</p><p>uma vez que os vírus se disseminam facilmente.</p><p>O microbioma das abelhas parece ser um im-</p><p>portante componente da imunidade à doenças</p><p>(Daisley et al. 2020), e suas variações sazonais</p><p>podem estar na base da emergência de certas</p><p>doenças em épocas específicas do ano (Stencel</p><p>2021). Nossos estudos utilizando a metodologia</p><p>de códigos de barras moleculares para identifi-</p><p>car as bactérias e os fungos presentes nas abe-</p><p>lhas forrageiras mostraram que a M. quadrifas-</p><p>ciata possui uma microbiota característica, em</p><p>31</p><p>que lactobacilos parecem ter um protagonis-</p><p>mo (Haag et al. 2022). Alguns dos lactobacilos</p><p>encontrados na mandaçaia são muito diferen-</p><p>tes dos já descritos para outras</p><p>abelhas, e sua</p><p>abundância está correlacionada com a dieta. De</p><p>janeiro a março, quando as mandaçaias passam</p><p>a se alimentar quase exclusivamente de pólen</p><p>de eucalipto, ao mesmo tempo que as forragei-</p><p>ras perdem peso, a quantidade de bactérias no</p><p>seu trato digestivo aumenta. Entretanto, esse</p><p>aumento é desigual para as diferentes famílias</p><p>de bactérias, pois enquanto a abundância das</p><p>bifidobactérias aumenta, os lactobacilos vão</p><p>sendo perdidos do microbioma. Lactobacilos</p><p>são importantes moduladores do sistema imu-</p><p>nológico das abelhas, e protegem contra bacté-</p><p>rias patogênicas (Moradi e Ownagh 2019). Outro</p><p>microrganismo cuja abundância relativa diminui</p><p>no período dos surtos, e também é encontra-</p><p>do em menor abundância em abelhas doentes,</p><p>é o fungo Zygosaccharomyces sp., que parece</p><p>ser essencial para que as abelhas sem ferrão</p><p>completem adequadamente o desenvolvimento</p><p>(Menezes et al. 2015). Portanto, é possível con-</p><p>cluir que, assim como outras doenças sazonais</p><p>de abelhas, algumas colônias de mandaçaias</p><p>perecem do “mal de março” devido a um des-</p><p>compasso entre múltiplos fatores fisiológicos e</p><p>ecológicos, os quais precisam estar finamente</p><p>ajustados para garantir a sobrevivência dos indi-</p><p>víduos e da colônia como um todo.</p><p>Conclusão</p><p>Com nossos estudos foi possível concluir</p><p>que a síndrome anual das colmeias de manda-</p><p>çaias no Sul do Brasil, popularmente conheci-</p><p>da como “mal de março”, é causada por múl-</p><p>tiplos fatores. Além de fatores endógenos das</p><p>abelhas, muito provavelmente estão implicados</p><p>estressores ambientais como agentes químicos,</p><p>recursos alimentares (abundância e qualidade</p><p>do recurso floral) e o contato com microrganis-</p><p>mos patogênicos como os vírus.</p><p>Baseado nesses estudos, sugerimos que</p><p>a principal estratégia de manejo para evitar a</p><p>perda de colônias durante os surtos do “mal de</p><p>março” é mantê-las fortes, proporcionando um</p><p>pasto apícola diverso durante todo o verão. Na</p><p>medida do possível, é importante manter as co-</p><p>lônias longe de agroquímicos, uma vez que os</p><p>pesticidas tornam as abelhas mais suscetíveis</p><p>à patógenos (Chmiel et al. 2020). A transloca-</p><p>ção de colônias entre meliponários deve ser fei-</p><p>ta com toda a cautela para evitar a introdução</p><p>de patógenos em novas áreas e principalmente</p><p>evitar a mistura de genótipos de diferentes re-</p><p>giões, que pode eventualmente levar a perda</p><p>das adaptações locais das abelhas. Também</p><p>se deve evitar dividir as colônias repetidamente,</p><p>o que pode levar a uma homogeneização ge-</p><p>nética, tornando as abelhas mais suscetíveis a</p><p>doenças. É recomendável esterilizar o material</p><p>utilizado no manejo e descartar as colônias se-</p><p>veramente afetadas pela doença para evitar a</p><p>disseminação dos patógenos.</p><p>Agradecimentos</p><p>Agradecemos a indispensável colabora-</p><p>ção dos meliponicultores, em especial de Evald</p><p>Gossler, para a realização dos nossos estudos.</p><p>Também agradecemos às instituições de fo-</p><p>mento à pesquisa, especialmente à FAPERGS,</p><p>CAPES e CNPq, por subsidiarem nossas pes-</p><p>quisas e as bolsas dos estudantes. Os projetos</p><p>de pesquisa vinculados aos trabalhos citados</p><p>aqui são: FAPERGS/CNPq 12/2014-PRONEX,</p><p>19694.341.13831.26012015, CNPq/MCTIC/</p><p>Ibama/Associação A.B.E.L.H.A. 400597/2018-</p><p>32</p><p>7, CNPq PQ 302121/2017-0 e FAPERGS</p><p>05/2019 PQG 19/2551-0001860-6.</p><p>As Figuras 2, 3 e 4 foram retiradas do ar-</p><p>tigo Longitudinal survey reveals delayed effects</p><p>of low gene expression on stingless bee colony</p><p>health, de Lílian Caesar, Anelise Martins Cor-</p><p>rea Lopes, Jefferson Nunes Radaeski, Soraia</p><p>Girardi Bauermann, Enéas Ricardo Konzen,</p><p>Jean-François Pombert, Aroni Sattler, Betina</p><p>Blochtein, Airton Torres Carvalho & Karen Luisa</p><p>Haag, publicado na revista Journal of Apicul-</p><p>tural Research, copyright © 2022 International</p><p>Bee Research Association. As figuras foram</p><p>usadas com a permissão da editora Taylor &</p><p>Francis Ltd, https://www.tandfonline.com em</p><p>nome de 2022 International Bee Research As-</p><p>sociation.</p><p>33</p><p>with colony weakness of a stingless bee. Microb Ecol</p><p>85, 1514-1526.</p><p>Ja�é R, Pope N, Carvalho AT, Maia UM, Blochtein B,</p><p>de Carvalho CA, Carvalho-Zilse GA, Freitas BM,</p><p>Menezes C, Ribeiro MF, Venturieri GC, Imperatriz-</p><p>Fonseca VL (2015) Bees for Development:</p><p>Brazilian Survey Reveals How to Optimize Stingless</p><p>Beekeeping.PLOS ONE 10, 6, e0121157.</p><p>Khoury DS, Myerscough MR, Barron AB (2011) A</p><p>quantitative model of honey bee colony population</p><p>dynamics. PLOS ONE 6, e18491.</p><p>Menezes C, Vollet-Neto A, Marsaioli AJ, Zampieri D,</p><p>Fontoura IC, Luchessi AD, Imperatriz-Fonseca VL</p><p>(2015) A Brazilian social bee must cultivate fungus</p><p>to survive. 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